Validation of age determination methods and growth studies of the sand sole Pegusa lascaris (Soleidae) from the eastern-central Atlantic

Ciencias Marinas (2011), 37(3): 323–338 323 C M INTRODUCTION Flatfishes are among the most valuable fishes used for consumption and support fisheries throughout the world. Many highly-priced species are candidates for stock enhancement or intensive cultivation (Howell and Yamashita 2005). The genus Pegusa, endemic to the eastern Atlantic, includes some flatfish species of great interest to fisheries, which in recent years have gained considerable importance INTRODUCCIÓN Los peces planos se encuentran entre los más apreciados para el consumo y son objeto de explotación pesquera en todo el mundo. Muchos peces planos, de alto valor comercial, son utilizados para el mejoramiento de las poblaciones o en cultivos intensivos (Howell y Yamashita 2005). El género Pegusa, endémico en el Atlántico oriental, incluye algunas especies de gran interés pesquero, que Validation of age determination methods and growth studies of the sand sole Pegusa lascaris (Soleidae) from the eastern-central Atlantic Validación de la determinación de la edad y estudios del crecimiento del lenguado de arena Pegusa lascaris (Soleidae) del Atlántico centro-oriental JG Pajuelo, JM Lorenzo* Departamento de Biología, Universidad de Las Palmas de Gran Canaria, Campus Universitario de Tafira, 35017 Las Palmas de Gran Canaria, Spain. * Corresponding author. E-mail: [email protected] ABSTRACT. The age and growth of the sand sole Pegusa lascaris from the Canarian Archipelago were studied from 2107 fish collected between January 2005 and December 2007. To find an appropriate method for age determination, sagittal otoliths were observed by surface-reading and frontal section and the results were compared. The two methods did not differ significantly in estimated age but the surface-reading method is superior in terms of cost and time efficiency. The sand sole has a moderate life span, with ages up to 10 years recorded. Individuals grow quickly in their first two years, attaining approximately 48% of their maximum standard length; after the second year, their growth rate drops rapidly as energy is diverted to reproduction. Males and females show dimorphism in growth, with females reaching a slightly greater length and age than males. Von Bertalanffy, seasonalized von Bertalanfy, Gompertz, and Schnute growth models were fitted to length-at-age data. Akaike weights for the seasonalized von Bertalanffy growth model indicated that the probability of choosing the correct model from the group of models used was >0.999 for males and females. The seasonalized von Bertalanffy growth parameters estimated were: L∞ = 309 mm standard length, k = 0.166 yr–1, t0 = –1.88 yr, C = 0.347, and ts = 0.578 for males; and L∞ = 318 mm standard length, k = 0.164 yr–1, t0 = –1.653 yr, C = 0.820, and ts = 0.691 for females. Fish standard length and otolith radius are closely correlated (R2= 0.902). The relation between standard length and otolith radius is described by a power function (a = 85.11, v = 0.906). Key words: Pegusa lascaris, age determination, otoliths, growth models. RESUMEN. Se estudió la edad y el crecimiento del lenguado de arena Pegusa lascaris de las Islas Canarias a partir de 2107 ejemplares capturados entre enero de 2005 y diciembre de 2007. Para determinar el método de estimación de la edad, se hicieron lecturas de los otolitos sagita enteros y de la sección frontal y se compararon los dos métodos. Ambos métodos no variaron significativamente en la estimación de la edad, pero el método de la lectura del otolito entero es superior en términos de costo y tiempo. El lenguado de arena presenta un ciclo de vida moderado; se han registrado edades de 10 años. Los individuos crecen rápidamente durante los primeros dos años, cuando alcanzan aproximadamente el 48% de su longitud; después del segundo año, su crecimiento se ralentiza considerablemente debido a que invierten su energía en la reproducción. Se observó dimorfismo en el crecimiento entre machos y hembras: las hembras presentaron longitudes y edades ligeramente superiores a las de los machos. Para describir el crecimiento, los modelos de von Bertalanffy (simple y estacional), el de Gompertz y el de Schnute se ajustaron a los datos de talla y edad. Los pesos de Akaike para el modelo estacional de von Bertalanffy indicaron que la probabilidad de elegir el modelo correcto fue >0.999 para machos y hembras. Los parámetros estimados de la ecuación de crecimiento estacional de von Bertalanffy fueron los siguientes: L∞ = 309 mm longitud estándar, k = 0.166 año–1, t0 = –1.880 año, C = 0.347 y ts = 0.578 para los machos; y L∞ = 318 mm longitud estándar, k = 0.164 año–1, t0 = –1.653 año, C = 0.820 y ts = 0.691 para las hembras. Se observó una alta correlación entre la longitud estándar y el radio de los otolitos (R2 = 0.902), que fue descrita mediante una función potencial (a = 85.11, v= 0.906). Palabras clave: Pegusa lascaris, determinación de la edad, otolitos, modelos de crecimiento. Ciencias Marinas, Vol. 37, No. 3, 2011 324 for aquaculture because of their outstanding quality as food and high commercial value (Pajuelo and Lorenzo 2008). The sand sole Pegusa lascaris (Risso 1810) is the species of the genus with the widest geographical distribution, from the central part of the North Sea to South Africa, around the Canary Islands, and in the Mediterranean, Black, and Azov seas (Quéro et al. 1986). This species has a growing commercial interest. In Portugal, its landings have quadrupled in the last decade from about 28 t in 1990 to 116 t in 2000 (Teixeira et al. 2009), and in the Canarian Archipelago, P. l ascar is and Microchirus azevia (Risso 1810) are the most abundant, making up around 95% of the total landings of flatfishes (Pajuelo and Lorenzo 2008). Despite the broad distribution of P. lasc aris , data on its biology are scarce. The only published information relates to growth aspects of the species along the west coast of Brittany (Deniel 1990), the Tagus Estuary (Dinis 1986), and the Portuguese coast (Teixeira et al. 2009), and to its reproductive biology on the west coast of Brittany (Deniel et al. 1989) and in the Canarian Archipelago (Pajuelo and Lorenzo 2008). Although P. lascaris is a species of commercial interest on the Portuguese coast (Teixeira et al. 2009, 2010), and it is the most important flatfish species targeted by small-scale fisheries off the Canary Islands (Pajuelo and Lorenzo 2008), little is known about its life history or population dynamics. Around the Canaries, P. las cari s is fished together with other commercially important sole species using gill nets, but no records of the total catches, or level of fishing, exist. The aim of this paper is to estimate the age composition, validate the age estimates comparing the surface-reading method and the sectioning method in order to determine which method is more appropriate, and determine the growth pattern comparing deterministic growth models fitted to length-at-age data of the sand sole from the Canary Islands. These results may contribute to a better understanding of the ecology of this poorly known species of growing commercial interest and may be used for stock-assessment analyses. MATERIAL AND METHODS A total of 2107 fish were obtained by a randomly stratified method at weekly intervals from commercial catches taken between January 2005 and December 2007 off Gran Canaria (Canary Islands, Northwest Africa). Fish were caught with gill nets at depths of 5–60 m. Each fish was measured for standard length to the nearest millimeter. The sex was assessed visually using the five-stage maturity scale described by Deniel et al. (1989) and sagittal otoliths were removed for later age determination. The age was determined by interpreting growth rings on the otoliths. All otoliths were aged twice by two readers, without prior information on length, sex or time of capture. In this comparison, readings were done in a random order (Dwyer et al. 2003). A subsample of 165 individuals (15 by age class) was studied in order to determine the most adequate reading también han cobrado importancia en acuicultura por su calidad como alimento y su considerable valor comercial (Pajuelo y Lorenzo 2008). El lenguado de arena Pegusa lascaris (Risso 1810) es la especie de su género con mayor amplitud de distribución geográfica: se encuentra desde la parte central del Mar del Norte hasta Sudáfrica, alrededor de las Islas Canarias y en el Mar Mediterráneo, Mar Negro y Mar de Azov (Quéro et al. 1986). Esta especie tiene un creciente interés comercial. En Portugal, sus capturas se han multiplicado por cuatro en la última década, de 28 t en 1990 a 116 t en 2000 (Teixeira et al. 2009). En Canarias, P. lascaris y Microchirus azevia (Risso 1810) son más abundantes y alcanzan en torno al 95% del total de las capturas de peces planos (Pajuelo y Lorenzo 2008). A pesar de su distribución amplia, el conocimiento que se tiene sobre la biología del lenguado de arena es escaso. La información publicada sobre esta especie se refiere sólo a su crecimiento a lo largo de la costa occidental de Bretaña (Deniel 1990), en el estuario del Tajo (Dinis 1986) y en la costa portuguesa (Teixeira et al. 2009), y a su reproducción en la costa occidental de Bretaña (Deniel et al. 1989) y en el archipiélago canario (Pajuelo y Lorenzo 2008). Aunque P. lasc a ris es una especie de interés comercial creciente en Portugal (Teixeira et al. 2009, 2010) y es la especie objetivo más importante en la pesquería artesanal de peces planos de Canarias (Pajuelo y Lorenzo 2008), la biología y la dinámica de sus poblaciones son prácticamente desconocidas. En el archipiélago canario, P. las c aris se captura conjuntamente con otras especies de lenguado de interés comercial con redes de enmalle, pero no se dispone de datos relativos a las capturas ni al nivel de explotación. El objetivo de este trabajo es determinar la composición de edades, validar las estimaciones de edad comparando las lecturas realizadas en los otolitos enteros y en secciones de los mismos para determinar el método más apropiado, y establecer el patrón de crecimiento mediante la comparación de modelos de crecimiento determinísticos ajustados a los datos de talla y edad del lenguado de arena de las Islas Canarias. Los resultados de este trabajo contribuirán a mejorar el pobre conocimiento de la ecología de esta especie de creciente interés comercial y podrán utilizarse para la evaluación de la población. MATERIALES Y MÉTODOS Se muestreó un total de 2107 lenguados de arena procedentes de capturas comerciales realizadas con red de enmalle, entre 5 y 60 m de profundidad, en aguas de Gran Canaria (Islas Canarias, noroeste africano), desde enero de 2005 hasta diciembre de 2007. Los muestreos se realizaron semanalmente y los individuos fueron obtenidos de manera aleatoria estratificada. A cada ejemplar se le midió la longitud estándar (mm). El sexo se identificó macroscópicamente. Se determinó la Pajuelo and Lorenzo: Growth of Pegusa lascaris 325 method, on whole otoliths or on frontal sections of otoliths of 3 mm. Otoliths were sectioned following the orientation of the frontal plane (Wright et al. 2002), and prepared according to McCurdy et al. (2002). Whole and sectioned readings were compared using age bias plots and a paired t-test (Campana et al. 1995, Campana 2001). Different techniques and liquids were used to enhance the growth rings. There were no effects of the preparation technique on the enhancement of the growth ring; hence, water was adopted as the standard protocol. Annuli were counted from the core to the rostrum on the distal face of the whole otoliths along the antero-posterior axis using reflected light. The bias and precision of annulus counts were compared between readers and left/right otoliths, using paired t-tests and age bias plots (Campana et al. 1995, Campana 2001). For each paired comparison, a coefficient of variation was also used to measure precision, together with a paired t-test to compare statistical differences (Chang 1982, Dwyer et al. 2003). The otolith radius at capture (distance from the core of the otolith to the otolith edge), the radius of the rings (distance from the core to the successive opaque rings), and the marginal increment (distance from the inner margin of the outermost translucent ring to the periphery of each otolith) were measured (to the nearest 0.01 mm) on whole otoliths using an ocular micrometer (fig. 1). Measurements were always made along the longest axis of the otolith. To determine the periodicity of the growth rings, the proportion of opaque and translucent margins was calculated on madurez mediante la escala de cinco estadios descrita por Deniel et al. (1989) y se extrajeron los otolitos sagita. La edad se determinó mediante la interpretación de los anillos de crecimiento presentes en los otolitos. Los otolitos se leyeron dos veces por dos observadores, sin conocimiento de la talla, el sexo, ni la fecha de captura de los individuos de procedencia. Las lecturas se realizaron en orden aleatorio (Dwyer et al. 2003). Se analizó una submuestra de 165 otolitos (15 de cada clase de edad) para determinar el método de lectura más adecuado, mediante la comparación de lecturas efectuadas en las piezas enteras y en secciones de 3 mm. Las secciones se realizaron siguiendo el plano frontal de orientación de la estructura (Wright et al. 2002), y se prepararon de acuerdo con la metodología descrita por McCurdy et al. (2002). Las lecturas se compararon utilizando gráficos de error de edad y una prueba t de Student para datos pareados (Campana et al. 1995, Campana 2001). Se aplicaron diferentes técnicas y líquidos para realzar los anillos de crecimiento, sin que mejorara la definición de los anillos de crecimiento; por tanto, se realizaron las lecturas con las piezas en agua. Los anillos de crecimiento anuales se contaron a partir de la cara distal del otolito, entre el centro y el rostro, a lo largo del eje antero-posterior utilizando luz reflejada. El error y la precisión en los recuentos de anillos se compararon entre los dos observadores y entre los otolitos derecho e izquierdo con una prueba t de Student pareada y con diagramas de error de edad (Campana et al. 1995, Campana 2001). Para medir la precisión de los pares comparados, se utilizó un coeficiente de variación, y para comparar las diferencias estadísticas entre ellos, se aplicó una prueba t de Student para datos pareados (Chang 1982, Dwyer et al. 2003). El radio del otolito (distancia desde el centro hasta el borde), el radio de los anillos (distancia desde el centro a los sucesivos anillos opacos) y el incremento marginal (distancia desde el margen interno del anillo translúcido más externo hasta la periferia del otolito) se midieron (con precisión de 0.01 mm) en las piezas enteras con un micrómetro ocular (fig. 1). Las medidas se tomaron a lo largo del eje más largo del otolito. Para determinar la periodicidad en la formación de los anillos de crecimiento, se estimó la proporción mensual de los bordes opaco y translúcido (Morales-Nin y Panfili 2002a). El anillo más externo se consideró como opaco o translúcido sólo cuando estaba completamente formado. Para validar la periodicidad en la formación del incremento en cada clase de edad, se realizó el análisis del incremento marginal (Panfili y Morales-Nin 2002). Debido al amplio intervalo de edades observado, los incrementos marginales se estimaron por tres grupos de edad combinados que correspondieron a individuos jóvenes, medianos y viejos (Campana 2001). La precisión en las lecturas de edad se determinó con el coeficiente de variación (Chang 1982). Para validar la identidad del primer anillo de crecimiento anual, se introdujo la longitud media de los individuos capturados entre junio y Figure 1. Right and left sagittal otoliths of a two-year-old specimen (156 mm) of Pegusa lascaris from the Canary Islands. OR is the otolith radius, R1 is the first annulus radius, and MI is the marginal increment measured. Black dots indicate annuli. Figura 1. Otolitos sagita derecho e izquierdo de un ejemplar de dos años (156 mm) de Pegusa lascaris de las Islas Canarias. OR es el radio del otolito, R1 es el radio del primer anillo anual del otolito y MI es el incremento marginal. Los puntos negros señalan los anillos de crecimiento anuales. Anterior Posterior VentralDorsal MI 1 mm Ciencias Marinas, Vol. 37, No. 3, 2011 326 a monthly basis (Morales-Nin and Panfili 2002a). The outer ring was considered to be either opaque or translucent only when the entire edge demonstrated this characteristic. To validate the periodicity in the increment formation at each age class, the marginal increment analysis was performed (Panfili and Morales-Nin 2002). Owing to the wide range of ages encountered, marginal increments were estimated by ages combined into three age groups representing young, moderate, and old individuals (Campana 2001). Estimates of ageing precision were determined using the coefficient of variation (Chang 1982). To validate the identity of the first annulus, the mean length of the fish captured between June and September (n = 19), when the first annulus should be laid down, was inserted into a fish length-otolith radius regression to predict the annulus radius (Campana 2001). To establish the age class (number of calendar years after the birth date) to which a fish belongs, the number of annual increments was counted, and the date of capture, the nature of the edge, the main period of a seasonal increment formation, and the birth date were taken into account (Morales-Nin and Panfili 2002b). For the purpose of stock assessment, species from the northern hemisphere are given a nominal birth date of 1 January because the true birth date is generally assumed to be unknown when, as in the case of P. l ascar is, the spawning season extends throughout the year (Morales-Nin and Panfili 2002b). The difference between the date of capture and the birth date helps to estimate the annual fraction elapsed since the last birth date, and the annual fraction is added to the number of complete translucent rings to avoid any potential bias in growth estimates due to the differences in sampling date. The Kolmogorov-Smirnov nonparametric Z-test was used to analyze the differences in the range of male and female sizes. Length-at-age was described using the von Bertalanffy growth function, the seasonalized von Bertalanffy growth function, the Schnute growth equation, and the Gompertz growth model (Pitcher and Macdonald 1973, Ricker 1973, Schnute 1981). A nonlinear method of LevenbergMardquart’s algorithm was used to estimate the growth parameters. The selection of the best growth model was based on the Akaike information criterion (AIC) which can be expressed as follows: (1) where RSS is the residual sum of squares, n is the number of observations, and j is the total number of estimated regression parameters. For model comparisons, the ∆AIC and Akaike weights (Aw) were calculated. The model with the smallest AIC value was selected as the best model (Ab). The ∆AIC is the difference between the best model (Ab) and all other models (i), which is expressed as AIC RSS n ---------2jj 1+ nj–1– ------------------------ += septiembre (n = 19), periodo de formación del primer anillo anual, en la regresión entre la talla de los individuos y el radio del otolito para predecir el radio del primer anillo anual (Campana 2001). Para establecer la clase de edad (número de años naturales tras la fecha de nacimiento) de cada individuo, se contó el número de incrementos anuales y se tomó en consideración la fecha de captura, la naturaleza del borde de los otolitos, el periodo principal de la formación del incremento estacional y la fecha de nacimiento (Morales-Nin y Panfili 2002b). En el hemisferio norte, se toma como fecha de nacimiento nominal el 1 de enero porque la verdadera fecha de nacimiento se considera desconocida cuando, como en el caso de P. lasc a ris, la época de puesta comprende todo el año (Morales-Nin y Panfili 2002). La diferencia entre la fecha de captura y la fecha de nacimiento permite estimar el desfase de fracción anual desde la fecha del último cumpleaño, y esta fracción anual se añade al número de anillos translúcidos completos observados en los otolitos para evitar cualquier error potencial en las estimaciones de crecimiento debido a las diferencias en las fechas de muestreo. La prueba no paramétrica Z de Kolmogorov-Smirnov se utilizó para analizar las diferencias en el intervalo de tallas entre machos y hembras. El crecimiento se describió mediante la función simple de crecimiento de von Bertalanffy, la función de crecimiento estacional de von Bertalanffy, la ecuación de crecimiento de Schnute y el modelo de crecimiento de Gompertz (Pitcher y Macdonald 1973, Ricker 1973, Schnute 1981). Los parámetros de crecimiento se estimaron con el método no lineal de Levenberg-Mardquart. La selección del mejor modelo de crecimiento se basó en el criterio de información de Akaike (AIC), que se expresa como sigue: (1) donde Rss es la suma residual de los cuadrados, n es el número de observaciones y j es el número total de parámetros de la regresión. Para comparar los modelos, se calcularon los ∆AIC y los pesos de Akaike (Aw). El modelo seleccionado como más adecuado (Ab) fue el que presentó el menor valor de AIC. El ∆AIC es la diferencia entre el modelo seleccionado (Ab) y el resto de los modelos (i), que se expresa como (2) y representa la probabilidad de elegir el modelo correcto entre los modelos considerados. El Aw se calcula como (3) Una vez que se determinó el mejor modelo, se compararon las curvas de crecimiento por sexo mediante una prueba AIC RSS n ---------2jj 1+ nj–1– ------------------------ += AICiAICiAbAw –= Aw AIC 2–exp AICi2–exp ------------------------------------------- = Pajuelo and Lorenzo: Growth of Pegusa lascaris 327 (2) and represents the probability of choosing the correct model from the group of models used. Akaike weight is calculated for each model as (3) Once the best model was determined, the growth curves of males and females were compared by a χ2 test on likelihood ratios (Cerrato 1990). Temperature data were taken at 5 and 60 m depth once a month. These data were used to evaluate the relation between temperature and the period of otolith ring formation by crosscorrelation analysis with lags of 0 to 12 months. RESULTS Sagittal otoliths were elliptic to bullet-shaped (fig. 1). Annuli were clearly differentiated under reflected light on a black background with the opaque rings milky in appearance and the translucent rings relatively transparent. The lowest mean values of the monthly marginal increment were recorded in January and February with an increasing trend throughout the year (fig. 2a). One mode was observed during a 12-month period and, therefore, it was assumed that each translucent ring represented an annulus, with one year’s growth represented by an opaque ring and its adjacent translucent one. The opaque ring is deposited mainly between June and September and the translucent one between December and March (fig. 2b). The cross-correlation between the monthly mean temperature at 5 m depth and the opaque edge frequency (Spearman’s rho = 0.909, P = 0.001) showed that there was no apparent time lag from the start of the increase in temperature and the beginning of formation of the opaque ring (fig. 2b). The cross-correlation between the monthly mean temperature at 60 m depth and the opaque edge frequency (Spearman’s rho = 0.926, P = 0.001) showed that there was a one month lag from the increase in temperature and the deposition of the opaque ring (fig. 2b). The formation of the translucent rings coincided with the decrease in seawater temperature (fig. 2b). There was no difference in ages estimated between right and left otolith (readers 1 and 2, coefficient of variation (CV) = 5.9 and CV = 6.2; P > 0.05) and between the two age readers for each method (whole and sectioned otolith, CV = 6.1 and CV = 6.7; P > 0.05). Counts on whole and sectioned otoliths were compared using a paired t-test for each age category. The values of the matched-pair t-test revealed that there were no significant differences between the ages as determined by whole otoliths or sections across all sectionbased age groups (P > 0.05). Age bias plots of ages estimated AICiAICiAbAw –= Aw AIC 2–exp AICi2–exp ------------------------------------------- = Chi cuadrada (χ2) sobre relaciones de verosimilitud (Cerrato 1990). Se tomaron datos de temperatura entre 5 y 60 m de profundidad una vez al mes. Estos datos fueron utilizados para evaluar la relación entre la temperatura y el periodo de formación de los anillos en los otolitos mediante un análisis de correlación cruzada con retrasos de 0 a 12 meses. RESULTADOS La forma de los otolitos sagita fue elíptica o en forma de bala (fig. 1). Los anillos de crecimiento anuales se distinguieron con claridad cuando se observaron bajo luz reflejada sobre un fondo negro; los anillos opacos tenían un aspecto blanquecino y los translúcidos eran relativamente transparentes. Los valores medios más bajos de los incrementos marginales mensuales de los otolitos se registraron en enero y febrero, con una tendencia a aumentar a lo largo del año (fig. 2a). Se observó una única moda durante el periodo anual y, por tanto, se supuso que cada año se forma en los otolitos un anillo de crecimiento anual (representado por el anillo translúcido) integrado por un anillo opaco y el translúcido adyacente. El anillo opaco se deposita principalmente entre junio y septiembre, y el translúcido entre diciembre y marzo (fig. 2b). La correlación cruzada entre la temperatura media mensual a 5 m de profundidad y la frecuencia de bordes opacos (ro de Spearman = 0.909, P = 0.001) puso de manifiesto que no hay un desfase entre el comienzo del aumento de la temperatura del agua de mar y el inicio de la formación del anillo opaco (fig. 2b). La correlación cruzada entre la temperatura media mensual a 60 m de profundidad y la frecuencia de bordes opacos (ro de Spearman = 0.926, P = 0.001) demostró que existe un mes de desfase entre el aumento de la temperatura y la deposición del anillo opaco (fig. 2b). La formación del anillo translúcido coincidió con el descenso de la temperatura del agua de mar (fig. 2b). No se observaron diferencias en las estimaciones de edad entre los otolitos derecho e izquierdo (lectores 1 y 2, coeficiente de variación (CV) = 5.9 y CV = 6.2; P > 0.05) y entre los dos lectores para cada método (otolitos enteros y otolitos seccionados, CV = 6.1 y CV = 6.7; P > 0.05). Las estimaciones realizadas en los otolitos enteros y en las secciones se compararon con una prueba t de Student para datos pareados para cada categoría de edad. Los valores de la prueba t de pares unidos revelaron que no existen diferencias significativas entre las edades determinadas en los otolitos enteros o secciones de los mismos en todos los grupos de edad (P > 0.05). Al comparar los gráficos de error de edad de las edades estimadas en los otolitos enteros con los de las edades estimadas en las secciones, no se observaron diferencias entre los dos métodos (fig. 3); por tanto, la edad se estimó con base en las piezas enteras para optimizar el tiempo. El valor del CV fue bajo (6.2%, P > 0.05), e indica que el procedimiento de Ciencias Marinas, Vol. 37, No. 3, 2011 328 from whole otoliths compared to ages estimated from sections revealed no discrepancy between the two methods (fig. 3), so age was estimated from whole otoliths as it is more time efficient. The value of the CV was low (6.2%, P> 0.05), indicating the goodness of the ageing procedure adopted and a reasonable level of consistency between readings. Of the 2107 whole otoliths examined, 65 (3.1%) were rejected as unreadable: 42 were broken and 23 had poorly defined growth rings. No age estimates were obtained from these otoliths. Of the remaining 2042 otoliths, 1914 (93.7%) lectura de edades empleado fue el apropiado y que el nivel de consistencia (o reproducibilidad) entre las lecturas fue razonable. De los 2107 otolitos examinados, 65 (3.1%) fueron rechazados por ser ilegibles: 42 estaban quebrados y 23 tenían anillos poco visibles. Estos otolitos no permitieron obtener estimaciones de edad. De los 2042 otolitos restantes, las lecturas fueron coincidentes en 1914 (93.7%), mientras que en los otros 128 (6.3%) difirieron y, por tanto, fueron excluidos de los análisis. El valor del CV fue bajo (6.1%, P > 0.05) e indica que el método de determinación de edades fue el Figure 2. (a) Mean monthly marginal increment in otoliths of Pegusa lascaris from the Canary Islands with one to three annuli, four to six annuli, and seven to ten annuli. (b) Mean monthly frequency of opaque (black line) rings in the margin of the otoliths of P. lascaris from the Canary Islands. Broken lines represent the sea temperature at 5 and 60 m depth. Figura 2. (a) Incremento marginal medio mensual en otolitos de Pegusa lascaris de las Islas Canarias con uno a tres anillos anuales, cuatro a seis anillos anuales y siete a diez anillos anuales. (b) Frecuencia media mensual de otolitos de P. l ascar is de las Islas Canarias con anillo opaco (línea continua negra) en el margen. Las líneas discontinuas representan la temperatura del mar a 5 y 60 m de profundidad. Figure 3. Age bias plot for readers 1 (a) and 2 (b) ageing whole otoliths and sectioned otoliths. Each error bar represents the standard deviation. The 1:1 equivalence (dashed line) is also indicated. The sample size at each age was n = 15. Figura 3. Gráficos de error de edad para los lectores 1 (a) y 2 (b) en la interpretación de otolitos enteros y secciones de los mismos. Cada barra de error representa la desviación estándar. La equivalencia 1:1 está indicada mediante una línea discontinua. El tamaño de muestra para cada edad fue n = 15. 0 0.05 0.10 0.15 0.20 0.25 0.30 0.35 0.40 JFMAMJJASONDJFMAMJJASONDJFMAMJJASOND Marginal increment (mm) 2006 2005 2007 1-3 annuli 4-6 annuli 7-10 annuli a Month 0 80 90 JFMAMJJASONDJFMAMJJASONDJFMAMJJASOND Frequency (%) Month 2006 2005 2007 b 100 70 60 50 40 30 20 10 25.5 24.5 23.5 22.5 21.5 20.5 19.5 18.5 17.5 Opaque marginTranslucent margin Temperature at 5m depth Temperature 60m depthat 0 2 12 a 01234 5 6 7 8 9 10 11 12 Age (reader 1, whole otoliths) Age (reader 1, ototith section) 10 4 6 8 0 2 12 b 0123 4 5 6 7 8 9 10 11 12 Age (reader 2, whole otoliths) Age (reader 2, ototith section) 10 4 6 8 Pajuelo and Lorenzo: Growth of Pegusa lascaris 329 of the readings coincided, while 128 (6.3%) yielded conflicting ages as a consequence of the number of rings interpreted and were excluded from the analysis. The overall CV was low (6.1%, P > 0.05), indicating the goodness of the ageing procedure adopted and a reasonable level of consistency between readings. Male and females aged showed different size ranges (Kolmogorov-Smirnov nonparametric test, Z = 5.20, P < 0.0001). Males (n = 943) ranged from 82 to 256 mm and females (n = 971) from 79 to 282 mm, with significant differences in the mean standard length between males (180 mm) and females (197 mm) (t-test, t = 8.61, P < 0.0001). Up to 10 marks, assumed to be annuli, were visible in the otoliths sampled. Fourand five-year-old fish were the dominant age group and only 36% of fish were three years old or younger (table 1). Over 36% of the growth was achieved by the end of the first year. By the end of the second year, fish had attained 48% of the asymptotic length. Age estimates ranged from 0 to 8 years for males and from 0 to 10 years for females (table 1). No significant differences were found between sexes in mean sizes of the 0–4 age classes (t-test, P> 0.01). The four models used gave good fits to the length-at-age data (table 2). The estimated asymptotic lengths were higher for females. For males, the seasonalized von Bertalanffy model (VBS) was the best of the growth models fitted with an Aw of 0.75 (table 2). The Gompertz model followed distantly (Aw = 0.16), revealing a very high degree of certainty regarding the best model for fitting length-at-age data of males. For females, the best fitting model was also the VBS with an Aw of 0.999 (table 2); the other models gave much lower values of Aw, indicating that they do not fit the lengthat-age data well. The VBS provided the best fit for males and females; therefore, this function was used to construct the growth curves for both sexes (fig. 4). Likelihood ratio tests indicated significant differences between the growth curves of the two sexes (P < 0.05). The computed values of 0.08 and 0.19 for the winter point of the VBS for males and females, respectively, indicated that the lowest growth rate occurred one to two months after the date of birth, indicating that growth is reduced in late winter. Otolith radii ranged from 0.87 to 3.78 mm. The relationship between otolith radius (OR) and standard length (SL) was a power function (fig. 5) described by the following equation: SL = 85.11 OR0.906 (R2 = 0.902). The value of the exponent was different from 1 (t-test, t= 94.21, P < 0.0001). The average radius of the first annulus for each age group is shown in figure 5. The t-test showed that the difference in length was not significant for the measurements of the radius of the first annulus from larger fish (P > 0.1). No significant differences were found between mean lengths-at-age for sexes from age 4 to 15 (t-test, P> 0.05). Significant differences in mean otolith radius-at-age were found between sexes in ages above 3 years (t-test, P< 0.05). apropiado y que el nivel de consistencia (o reproducibilidad) de las lecturas fue razonable. El intervalo de tallas de los machos y hembras fue significativamente diferente (prueba no paramétrica de Kolmogorov-Smirnov, Z = 5.20, P < 0.0001). Los machos (n= 943) presentaron tallas entre 82 y 256 mm y las hembras (n = 971) entre 79 y 282 mm. Se observaron diferencias significativas entre la longitud estándar media de los machos (180 mm) y las hembras (197 mm) (prueba t de Student, t= 8.61, P < 0.0001). Se identificaron hasta 10 marcas, que se supusieron como anillos anuales, en los otolitos observados. Las clases de edad dominantes fueron las de 4 y 5 años, y solamente el 36% de los peces muestreados tenían 3 años o menos (tabla 1). Los individuos alcanzaron aproximadamente el 36% de su talla máxima en el primer año de vida, y el 48% a finales del segundo. Las edades oscilaron entre 0 y 8 años en los machos y entre 0 y 10 años en las hembras (tabla 1). No se observaron diferencias significativas entre sexos en las tallas medias de las clases de edad de 0–4 años (prueba t de Student, P> 0.01). Los cuatro modelos utilizados se ajustaron bien a los datos de talla y edad (tabla 2). En todos los casos, los valores estimados de longitud asintótica fueron mayores para las hembras que para los machos. Para los machos, el modelo de crecimiento que mejor se ajustó fue el modelo estacional de von Bertalanffy (VBS), con un Aw de 0.75 (tabla 2). El modelo de crecimiento de Gompertz fue el segundo con mejor ajuste, aunque con un valor de Aw bastante inferior (Aw= 0.16), lo que reveló un grado alto de certeza con respecto al modelo que mejor se ajusta a los datos de talla y edad de los machos. Para las hembras, el modelo que mejor se ajustó fue también el VBS, con un Aw de 0.999 (tabla 2); los otros modelos produjeron valores de Aw mucho más bajos, lo que indica que no se ajustaron bien a los datos de talla y edad. El VBS ofreció el mejor ajuste para machos y hembras; por lo tanto, esta función se utilizó para graficar las curvas de crecimiento de ambos sexos (fig. 4). Las pruebas de verosimilitud mostraron diferencias significativas entre las curvas de crecimiento de ambos sexos (P < 0.05). Los valores de 0.08 y 0.19 del punto de invierno del modelo VBS obtenidos para machos y hembras, respectivamente, indicaron que la tasa de crecimiento más baja se da entre uno y dos meses después de la fecha de nacimiento, lo que indica que el crecimiento se reduce a finales del invierno. Los radios de los otolitos oscilaron entre 0.87 y 3.78 mm. La relación entre el radio del otolito (RO) y la longitud estándar (LE) se expresó mediante una función potencial (fig. 5) de la siguiente manera: LE = 85.11 RO0.906 (R2 = 0.902). El valor del exponente difirió significativamente de 1 (prueba t de Student, t = 94.21, P < 0.0001). El radio medio del primer anillo anual del otolito para cada grupo de edad se muestra en la figura 5. La prueba t de Student indicó que la diferencia en longitud no era significativa para las medidas del radio del primer anillo de los otolitos de los peces más grandes Ciencias Marinas, Vol. 37, No. 3, 2011 330 Table 1. Age-length key for male (M) and female (F) Pegusa lascaris of the Canary Islands. N is the number of fish by age class and sex. Standard length classes are grouped in 10-mm intervals. Tabla 1. Clave de talla y edad para machos (M) y hembras (F) de Pegusa lascaris de las Islas Canarias. N es el número de individuos por clase de edad y sexo. Las clases de la longitud estándar están agrupadas en intervalos de 10 mm. Size (mm) Age group (year) 0 I II III IV V VI VII VIII IX X M F M F M F M F M F M F M F M F M F M F M F 80 11 9 90 8 6 1 100 11 6 4 3 110 9 12 11 9 120 9 1 23 24 9 1 130 5 1 13 15 34 15 140 7 4 39 36 7 1 150 7 42 39 13 5 160 16 11 28 34 2 17 170 12 3 40 37 9 19 180 22 26 36 29 1 190 915 6340 16 4 200 1 1 103 59 51 30 5 9 210 48 36 61 36 14 12 1 4 220 2 2 38 34 25 18 1 8 2 230 21 22 15 42 7 42 14 2 240 2 1039 1112 3713 250 1 1 29 32 5 260 418 21 9 270 3510 280 14 N 53 35 66 55 152 104 120 119 263 202 188 128 69 120 21 67 11 86 32 23 Mean length (mm) 102 100 122 121 143 145 167 171 192 194 209 214 221 227 232 240 243 253 261 268 All fish 88 121 256 239 465 316 189 88 97 32 23 Mean length (mm) 101 122 144 169 193 212 225 236 250 261 268 Pajuelo and Lorenzo: Growth of Pegusa lascaris 331 Table 2. Growth parameter estimates (± standard error) and model selection criterion for male and female Pegusa lascaris: L∞, theoretical asymptotic length; k, growth coefficient; t0, theoretical age at zero length; C, amplitude of the fluctuation in seasonal growth; ts, addition of the point of minimum growth + 0.5; y1, estimated mean length of A1-year-old fish; y2, estimated mean length of A2-year-old fish; a and b, model parameters; R2, coefficient of determination; AIC, Akaike information criterion; ∆AIC, AIC differences between models; Aw, Akaike weights. Tabla 2. Estimación de los parámetros de crecimiento (± error estándar) y criterio de selección del modelo para machos y hembras de Pegusa lascaris: L∞, longitud asintótica teórica; k, coeficiente de crecimiento; t0, edad teórica a la longitud cero; C, amplitud de la oscilación del crecimiento estacional; ts, suma del punto de crecimiento mínimo + 0.5; y1, longitud media estimada de los individuos de edad A1; y2, longitud media estimada de los individuos de edad A2; a y b, parámetros del modelo; R2, coeficiente de determinación; AIC, criterio de información de Akaike; ∆AIC, diferencias entre los modelos; Aw, pesos de Akaike. Model/ Parameter Males Females Estimate (±SE) R2AIC ∆AIC AwEstimate (±SE) R2AIC ∆AIC Aw Von Bertalanffy growth model 0.912 9131.90 6.56 0.03 0.935 9472.71 49.96 <0.0001 L∞ (mm) 310.24 (9.385) 316.98 (4.898) k (yr–1)0.053 (0.014) 0.165 (0.007) t0 (yr) –8.78 (2.520) –1.665 (0.084) Seasonalized von Bertalanffy growth model 0.912 9125.34 0.00 0.75 0.936 9422.75 0.00 >0.9999 L∞ (mm) 309.027 (9.516) 318.71 (4.888) k (yr–1)0.166 (0.012) 0.164 (0.007) t0 (yr) –1.880 (0.116) –1.653 (0.082) C0.347 (0.151) 0.820 (0.156) ts 0.578 (0.069) 0.691 (0.029) Gompertz growth model 0.912 9128.5 3.20 0.16 0.936 9462.9 40.11 <0.0001 L∞ (mm) 274.91 (4.900) 289.37 (2.809) k (yr–1)0.290 (0.049) 0.276 (0.008) t0 (yr) 0.441 (0.012) 0.751 (0.035) Schnute growth model 0.912 9130.1 4.735 0.07 0.935 9463.66 40.90 <0.0001 y1 (mm) 87.007 (2.827) 82.689 (2.809) y2 (mm) 246.57 (2.257) 268.39 (1.542) a 0.256 (0.064) 0.247 (0.036) b 0.269 (0.497) 0.263 (0.315) Ciencias Marinas, Vol. 37, No. 3, 2011 338 Vinagre C, Fonseca V, Cabral H, Costa MJ. 2006. Habitat suitability index models for the juvenile soles, Solea solea and Solea senegalensis: defining variables for management. Fish. Res. 82: 140–149. Vinagre C, Amara R, Maia A, Cabral HN. 2008. Latitudinal variation in spawning season and growth of 0-group sole, Solea solea (L.). Estuar. Coast. Shelf Sci. 78: 521–528. Wright PJ, Panfili J, Morales-Nin B, Geffen AJ. 2002. Otoliths. In: Panfili J, de Pontual H, Troadec H, Wright PJ (eds.), Manual of Sclerochonology. Ifremer-IRD edition, Brest, pp. 31–57. Received July 2010; accepted April 2011.