A Bioinvasão do Coral-Sol

A BIOINVASÃO DO CORAL-SOL PRÓLOGO Gilberto Gil ORGANIZAÇÃO Joel Christopher Creed Simone Siag Oigman-Pszczol Fernanda Araujo Casares Beatriz Grosso Fleury Maria do Rosário de Almeida Braga A beleza e o nome desse invasor enganam os que se atêm aos seus tons e formatos irradiantes. O coral-sol chegou e se espalha pela costa brasileira por meio de atividades humanas e ameaça espécies nativas, tornando-se um problema não só para a biodiversidade, mas também para a pesca, o turismo e a indústria, gerando impactos sociais e econômicos. Por iniciativa do Laboratório de Ecologia Marinha Bêntica, do Departamento de Ecologia da Universidade do Estado do Rio de Janeiro — Uerj, em parceria com o Instituto Brasileiro de Biodiversidade — BrBio e instituições colaboradoras, A bioinvasão do coral-sol reúne o mais rico e completo conteúdo sobre o tema já lançado até a presente data, com mais de vinte capítulos assinados por um total de 84 cientistas, gestores e consultores ambientais. O livro não é apenas uma publicação científica, é, sim, uma ferramenta importante de sensibilização pública, resultado de um esforço coletivo de reunião do conhecimento produzido sobre o coral-sol até o momento, das principais ações realizadas para seu controle e de iniciativas voltadas ao engajamento da sociedade ao longo dos últimos 20 anos. Essa trajetória é introduzida por um prólogo assinado por Gilberto Gil e Simone Siag Oigman-Pszczol, que reforça a relevância cultural e ambiental do tema. A obra expande a problemática do coral-sol no país para além do aspecto ecológico, abordando os conflitos associados e apresentando dados importantes sobre os esforços para o enfrentamento dessa questão. Trata-se de um instrumento de utilidade pública para a sociedade, agentes do setor de petróleo e gás, gestores ambientais e interessados no assunto. Realização Financiamento A BIOINVASÃO DO CORAL-SOL PRÓLOGO O mar é origem e destino, ventre da vida e espelho do infinito. Nele, a Terra respira, pulsa e se equilibra. É o grande coração azul que bombeia vida ao planeta, produzindo oxigênio, regulando o clima, acolhendo a biodiversidade que sustenta tudo o que somos. Mas também é reflexo de nossas escolhas. O que damos ao oceano ele nos devolve — em abundância ou em alerta. Eis que surge o coral-sol, um invasor de cores vibrantes e presença silenciosa. Viajante de mares distantes, ele chega às nossas águas como quem não pede licença, ocupando recifes, abafando espécies nativas, apagando a diversidade que é a poesia do mar. Não é apenas um fenômeno natural; é o resultado de ações humanas que cruzam fronteiras sem cuidado, levando mais do que mercadorias: levam consequências. O coral-sol nos desafia a olhar para o oceano de outra forma — não como um recurso infinito ou um cenário distante, mas como parte de nós mesmos. Cuidar do mar é cuidar da vida. É entender que as ondas carregam mais do que água; carregam histórias, conexões e a promessa de um futuro possível. Este livro é um chamado à consciência e ao cuidado coletivo. Que suas páginas inspirem diálogos e ações transformadoras. Proteger o oceano é garantir que sua canção continue ecoando por gerações. Afinal, a gente depende do oceano — e o oceano depende da gente. Gilberto Gil e Simone Siag Oigman-Pszczol PREFÁCIO A ciência é um continuum em macroescala, mas para fazer ciência precisamos, com base em uma observação, questionar, formular hipóteses para depois testá-las e assim seguirmos com descobertas, inovações; nesse processo há dinamismo e perpetuação. O livro A bioinvasão do coral-sol traz uma completa abordagem da ciência da homogeneização de ambientes, da globalização das comunidades biológicas e da perda de biodiversidade que são consequência das bioinvasões. Por isso, a introdução do coral-sol Tubastraea no Brasil, nosso anti-herói, ofereceu um excelente estudo de caso. Desde o século XV, com as inovações portuguesas em embarcações e adaptações de instrumentos como a bússola e o astrolábio para uso náutico, o mundo vinha experimentando constante troca de organismos viajantes em cascos e em outros artefatos de apoio aos navios. A primeira volta ao mundo, iniciada em 20 de setembro de 1519, começou com cinco navios tripulados com 250 homens no porto de Sanlúcar de Barrameda, no sul da Espanha, em direção ao Atlântico sob o comando do capitão português Fernão de Magalhães. Apesar do espetacular feito marítimo, historiadores, como Jerry Brotton, relatam uma viagem, comum à época, de doenças, fome e violência, quando apenas 18 dos 250 tripulantes sobreviveram. Da mesma forma, alguns organismos “incrustantes”, carona frequente e silenciosa em embarcações, a despeito de inúmeras barreiras físicas e biológicas, também sobrevivem, reproduzem-se e fixam novas populações em locais distantes de sua origem. Neste livro, os leitores poderão acompanhar a trajetória de Tubastraea coccinea e Tubastraea tagusensis no Brasil. Seu local de origem, primeiro registro, programas de monitoramento, o fomento à pesquisa em torno de sua introdução até programas governamentais para seu controle que se confundem positivamente com o avanço da ciência da bioinvasão marinha no país. Quando em 1999 Paulo Secchin Young (1960–2004) me disse que havia corais invasores do gênero Tubastraea, na Baía da Ilha Grande, tracei naquele momento a busca por respostas que já traziam sentimento de urgência: de que espécie se tratava, de onde vinham, como chegaram, por que conseguiram se estabelecer, até onde iriam? Outras perguntas me instigaram ao longo dos anos de estudo, quais organismos esses invasores poderiam estar impactando, se havia algum “inimigo natural”, como se comportavam em diferentes substratos, em diferentes comunidades, se poderiam se expandir em estratégia stepping stone... Sempre apoiada no igual entusiasmo de Joel Christopher Creed, que acolheu a proposta e me orientou no mestrado e coorientou no doutorado, investigamos todas elas, perseguindo e procurando sempre embasar um plano de controle e erradicação para invasões biológicas no país e dar fundamentação teórica e prática para políticas públicas. Em minha tese de doutorado (2003–2007) evoquei a Convenção sobre a Diversidade Biológica e o princípio da precaução como suficiência para o combate às espécies invasoras, após registrar a dupla invasão de Tubastraea, descrever o ciclo reprodutivo das duas espécies, demonstrar sua longevidade larval, o rápido crescimento, agressividade ao coral nativo e endêmico Mussismilia hispida… Percebi que trazer os holofotes para um bioinvasor marinho nos anos 2000 no Brasil não seria tarefa fácil. Para além de dissertação, tese e artigos, o mais significativo talvez tenha sido as numerosas visitas a estaleiros com estruturas repletas de incrustantes exóticos, contatos com membros do legislativo e leituras de matérias em jornais. Nos anos seguintes atuando no setor de meio ambiente da Petróleo Brasileiro S.A. — Petrobras, pude colaborar com diretrizes e melhores práticas para minimizar e conter invasões biológicas marinhas. Nos últimos 25 anos muitos outros estudos sobre invasões biológicas foram realiza- dos no ambiente marinho e temos um aparato legal e documental bem mais robusto do que aquele que encontrei no início desta jornada. Desde a obra seminal The ecology of invasions by animals and plants (1958), de Charles S Elton, foram muitos anos de profundas mudanças na biota da Terra até a ciência da bioinvasão ser compilada com amplas discussões no tema. Fora do eixo ocidental, Nanako Shigesada publicou em japonês o livro Mathematical modeling for biological invasions; na versão inglesa, em 1997, junto com Kohkichi Kawasaki, foi republicado como Biological invasions: theory and practice. Quase ao mesmo tempo, em 1989, Mark Williamson publicou com outros autores Biological invasions: a global perspective e depois, em 1996, Biological invasions. Em 2005, destaca-se o livro Biological invasions, edição de Wolfgang Nentwig, e em 2013 o ecólogo Daniel Simberloff lançou seu livro Invasive species: what everyone needs to know. Muitos outros têm sido editados recentemente, demonstrando a relevância da pesquisa e divulgação nessa área de grande complexidade. Paro com as referências no livro de Simberloff porque gosto muito de seu posicionamento acerca do manejo de espécies exóticas na ecologia da conservação — “atire primeiro e pergunte depois”, quando em palestra na Universidade Federal do Rio de Janeiro, em 2014, explicitou as razões de tal orientação tão simples: Muitas espécies introduzidas trazem consequências que não reconhecemos a tempo. Algumas se mantêm restritas e, depois de décadas, começam a se espalhar e a ter grandes consequências, ou ainda, frequentemente logo após a invasão, quando se reconhece uma invasora, é possível se livrar dela, mas uma vez espalhada, pode se tornar impossível, ou ao menos extremamente caro contornar o problema. Então, por que arriscar? Atualmente há uma profusão de títulos sobre invasões biológicas de plantas e animais em todo o mundo, principalmente publicações sobre invasoras no ambiente terrestre. No entanto, são escassos livros como A bioinvasão do coral-sol, que concilia informações e aspectos da bioinvasão marinha de um táxon, traça o ciclo de invasão, dispersão, histórico de pesquisas, e ainda inclui perspectivas de colaborações internacionais, divulgação frágios e estruturas afundadas na região Nordeste, trazendo um panorama sobre a quantidade de colônias retiradas, a forma de destinação dos resíduos, a origem do financiamento das ações e apontando avanços e desafios associados. O Capítulo 14 traz o contexto atual da atuação das principais unidades de conservação federais marinhas no combate à bioinvasão do coral-sol, reunindo iniciativas de monitoramento, controle, produção de materiais de comunicação e apoio à pesquisa. A seção O PROJETO CORAL-SOL apresenta cinco capítulos: “Projeto Coral-Sol, passado, presente e futuro” [Capítulo 15], “Impacto na produção científica, tecnológica e na formação de recursos humanos” [Capítulo 16], “Usos do coral-sol” [Capítulo 17], “Plataforma Bioinvasão Brasil” [Capítulo 18] e “O papel da educação ambiental no Projeto Coral-Sol” [Capítulo 19]. O Capítulo 15 detalha o nascimento do projeto na academia e seu crescimento e consolidação através de sua transição para o terceiro setor. O Capítulo 16 traz uma análise detalhada dos desdobramentos e de muitos dos avanços no campo da bioinvasão capitaneados pelo projeto. O Capítulo 17 reúne diferentes tipos de usos potenciais dos resíduos originados do controle das espécies de coral-sol e inclui usos farmacológicos, para a agricultura e para a descontaminação, que vêm sendo estudados nos últimos anos. O Capítulo 18 apresenta a Plataforma Bioinvasão Brasil, um portal de acesso gratuito desenvolvido para compilar e disponibilizar registros de espécies exóticas na costa brasileira. No Capítulo 19 são descritas as diversas ações de educação ambiental realizadas em todas as fases do projeto, ressaltando sua valiosa contribuição para a divulgação da temática da bioinvasão marinha, especificamente para a compreensão e aprendizado da sociedade a lidar com a temática em seu dia a dia, bem como o essencial engajamento de membros de comunidades locais, estudantes e educadores da rede pública, mergulhadores, gestores e sociedade no combate ao coral-sol. A seção DESAFIOS, AVANÇOS E PERSPECTIVAS NO COMBATE À BIONVASÃO traz três capítulos intitulados “A situação legal inerente à bioinvasão do coral-sol” [Capítulo 20], “Grupos de interesse e conflitos na gestão da invasão do coral-sol” [Capítulo 21] e “Coral-sol: desafios, avanços e perspectivas no combate à bioinvasão” [Capítulo 22]. O Capítulo 20 descreve a inclusão do combate a espécies exóticas invasoras no panorama da legislação nacional e internacional e comenta sobre lacunas específicas no caso do coral-sol e a necessidade de constantes atualizações legais com base no avanço do conhecimento científico e das rotinas das atividades da economia no mar. O Capítulo 21 apresenta os principais atores sociais envolvidos na questão da bioinvasão do coral-sol, os conflitos enfrentados e destaca alguns estudos de caso emblemáticos. O Capítulo 22 traz uma análise sobre as diversas dificuldades encontradas, as lições aprendidas bem como os avanços conquistados durante todos esses anos de trabalho pelo combate à bioinvasão do coral-sol e projeta as perspectivas para os próximos anos. Aproveitem a leitura! Joel Christopher Creed Simone Siag Oigman-Pszczol Fernanda Araujo Casares Beatriz Grosso Fleury Maria do Rosário de Almeida Braga SUMÁRIO Prólogo Prefácio Apresentação Introdução à bioinvasão Capítulo 1: O que é invasão biológica? Capítulo 2: A bioinvasão marinha no Brasil Entendendo o coral-sol Capítulo 3: A invasão do coral-sol no mundo com ênfase na costa brasileira Capítulo 4: Caracterização do coral-sol Capítulo 5: História de vida e dispersão do coral-sol Capítulo 6: Características das populações do coral-sol Capítulo 7: Interações do coral-sol Capítulo 8: Ecologia de comunidades invadidas pelos corais-sol Capítulo 9: Arsenal químico do coral-sol: produtos naturais e ecologia química Combatendo o coral-sol Capítulo 10: Análise de risco: conceitos e exemplo para invasão pelo coral-sol Capítulo 11: O monitoramento do coral-sol na costa brasileira: vetores, metodologias e perspectivas Capítulo 12: Métodos de controle do coral-sol Capítulo 13: Ações de controle e erradicação do coral-sol Capítulo 14: O coral-sol nas unidades de conservação Projeto Coral-Sol Capítulo 15: Projeto Coral-Sol, passado, presente e futuro Capítulo 16: Impacto na produção científica, tecnológica e na formação de recursos humanos Capítulo 17: Usos do coral-sol Capítulo 18: Plataforma Bioinvasão Brasil Capítulo 19: O papel da educação ambiental no Projeto Coral-Sol Desafios, avanços e perspectivas no combate à bioinvasão Capítulo 20: A situação legal inerente à bioinvasão do coral-sol Capítulo 21: Grupos de interesse e conflitos na gestão da invasão do coral-sol Capítulo 22: Coral-sol: desafios, avanços e perspectivas no combate à bioinvasão 4 6 12 20 23 40 54 57 72 85 100 118 138 152 172 175 190 212 231 260 280 283 302 324 345 363 382 385 399 418 23 O que é invasão biológica? Sílvia Renate Ziller Rosana Moreira da Rocha Sidinei Magela Thomaz DESTAQUES • Espécies invasoras estão entre as principais causas de perda de biodiversidade • São introduzidas por atividades humanas, de forma intencional ou não intencional • A identificação de vias de introdução mais frequentes facilita a gestão ambiental • A falta de ação leva ao agravamento dos impactos causados por invasões biológicas • Invasões biológicas são agravadas pela crise climática 1. Contextualização Reconhecidas como uma das cinco grandes causas globais de perda de diversidade biológica, invasões biológicas são um fenômeno crescente derivado da intensificação do trânsito de pessoas, mercadorias e veículos de transporte ao redor do mundo. Intencionalmente ou não, plantas, animais e outros grupos de seres vivos têm sido deslocados de suas áreas de distribuição natural, chegando a novos ambientes onde podem sobreviver ou não em função da existência ou não de condições adequadas ao seu desenvolvimento. 2. Conceitos básicos e o processo de bioinvasão Ao chegar em um novo ambiente fora da área de distribuição natural onde evoluiu e se dispersou naturalmente, uma espécie é considerada exótica e introduzida. Nesse momento, isso apenas quer dizer que não pertence, naturalmente, a esse ambiente; ou seja, não é nativa. É importante notar que essa referência corresponde aos ambientes mas não a unidades geopolíticas, portanto pode haver invasão dentro do mesmo país, por exemplo, entre bacias hidrográficas ou ecossistemas distintos. Uma vez que comece a reproduzir, a espécie está estabelecida, isto é, tem capacidade de permanecer no ambiente indefinidamente. Até esse momento, ainda não há implicações negativas, pois espécies que se reproduzem apenas localmente podem não acarretar problemas. Em um terceiro estágio do processo, quando uma espécie exótica origina grandes populações e se dispersa para novas áreas, a partir desse ponto, com ou sem interferência CAPÍTULO 01 CORAL-SOL | INTRODUÇÃO À BIOINVASÃO 24 humana, diz-se que está no estágio de invasão, ou seja, comprova-se que é uma espécie invasora [Box 1]. Nesse estágio, representa uma ameaça a espécies nativas, hábitats e ecossistemas e pode causar impactos econômicos e à qualidade de vida humana. Dado o grau de conhecimento já existente sobre espécies exóticas invasoras, é importante notar que são as características ecológicas e biológicas das espécies, combinadas às características dos ambientes de introdução, que fazem com que sejam invasoras ou não. Quer dizer, a capacidade de invasão é inerente à espécie e se manifesta desde que o ambiente seja favorável. Em outras palavras, mesmo que uma espécie exótica tenha sido recém-introduzida, muitas vezes é possível estimar que o processo de invasão vai ocorrer em função do histórico de invasão em outros lugares. A existência de informações sobre espécies exóticas invasoras de várias partes do mundo permite a definição e a execução de ações de prevenção, erradicação e controle mesmo em estágios iniciais de invasão, voltadas principalmente àquelas espécies que já foram capazes de invadir novos ambientes, em geral causando impactos negativos a ecossistemas e espécies nativas. Também é importante ressaltar que, no conceito adotado globalmente com base na Convenção Internacional sobre Diversidade Biológica, o transporte de espécies é realizado por interferência de atividades humanas, de modo que a migração de espécies em processos naturais não representa movimento de invasão biológica. Assim sendo, espécies nativas atualmente afetadas por processos de mudanças climáticas que migram para novos locais sem assistência humana direta, expandindo sua área de distribuição, não são consideradas exóticas invasoras. Todas as espécies que se encontram no ambiente onde evoluíram em conjunto com outros seres vivos durante milhares ou milhões de anos (i.e., em sua área de distribuição natural) estão sujeitas a algum tipo de controle populacional natural. Em outras palavras, quando a população se torna muito abundante, pode ser controlada por patógenos, fungos, doenças, predadores ou competidores naturais, ou mesmo pela falta de alimento e outros recursos. Esse processo é denominado de controle biológico natural. Espécies exóticas invasoras, por estarem fora de sua área natural de ocorrência, geralmente têm vantagens adaptativas, uma vez que, ao menos inicialmente, não enfrentam resistência de inimigos naturais. Ao não serem afetadas por doenças, parasitas, fungos ou predadores, escapam do controle biológico natural, o que facilita a invasão sobre os ambientes onde são introduzidas. 25 BOX 1 O processo de invasão biológica (adaptado de Blackburn et al. 2011) O processo tem início com o transporte, por influência humana, de uma espécie para fora de sua área de distribuição natural, onde é nativa. Medidas de prevenção podem ser aplicadas nesse estágio, ou seja, antes que a introdução ocorra a fim de evitar a chegada de uma espécie. Ao atravessar a barreira geográfica que define essa área, a espécie passa a ser definida como introduzida no novo ambiente para onde foi levada. Uma vez introduzida, seja de forma intencional ou não intencional, para fins de cultivo ou sob medidas de contenção, uma espécie pode não sobreviver em função de resistência oferecida por condições bióticas e abióticas locais. Também nesse estágio, caso seja detectada e reconhecida como potencialmente invasora, está no ponto ideal para a aplicação de medidas de erradicação. Caso sobreviva, escape ou seja liberada para o ambiente natural e passe a reproduzir, entra na etapa de reprodução e estabelecimento. Até esse momento, pode haver falha no processo de invasão em qualquer dos estágios, seja porque as condições ambientais são desfavoráveis ou devido a interações biológicas. Passados esses estágios, a erradicação se torna difícil ou altamente onerosa, em geral restando aplicar medidas de contenção, controle e mitigação de impactos. A partir desse ponto, podem ocorrer explosões populacionais que caracterizam a invasão biológica. Nesse estágio, a espécie ultrapassa a barreira de dispersão — quando a carga de suporte do ambiente é alcançada e parte da população migra, ou propágulos (indivíduos ou partes de indivíduos, incluindo estruturas reprodutivas, que podem levar à geração de novos indivíduos) são dispersados a distâncias cada vez maiores do ponto de introdução e ultrapassam também novas barreiras ambientais — quando esses novos locais têm condições diferentes do ambiente anteriormente ocupado. REPRODUÇÃOSOBREVIVÊNCIA TRANSPORTE GEOGRÁFICA INTRODUÇÃO CULTIVO ou CONTENÇÃO INVASÃODISPERSÃO ESTABELECIMENTO INVASÃO Terminologia Estágio Manejo Barreira POSSÍVEL FALHA NA INVASÃO EXPLOSÃO Invasora Exótica Casual/Introduzida Lorem ipsum dolor sit amet, consectetuer Estabelecida Prevenção Erradicação Contenção Mitigação 040301 02 0605 CORAL-SOL | INTRODUÇÃO À BIOINVASÃO 32 Sistemas de cultivo costumam apropriar-se de tecnologias desenvolvidas em outros países para encurtar etapas do desenvolvimento do processo de produção, o que leva à importação de espécies exóticas. No ambiente marinho não é diferente, havendo exemplos antigos, como os cultivos da ostra-do-pacífico (Magallana gigas), e mais recentes, como a alga Kappaphycus alvarezii. As primeiras introduções da ostra-do- -pacífico ocorreram em 1974, mas apenas na década de 1990 a produção foi bem-sucedida em Santa Catarina, onde em 2006 observou-se que a espécie havia invadido ambientes naturais (Melo et al. 2010). Riscos ambientais associados a essa espécie incluem competição por espaço com espécies nativas, criação de hábitat em ambientes sedimentares, modificação da qualidade da água e facilitação da introdução de outras espécies exóticas. A facilitação ocorre pela importação de matrizes, que acabam trazendo outras espécies associadas quando não passam por quarentena sanitária. Outra forma de facilitação de cultivos de bivalves em geral é o fornecimento de grandes quantidades de substrato para fixação, favorecendo espécies exóticas invasoras de diferentes grupos zoológicos (Lins e Rocha 2022). A diversidade de espécies exóticas dificulta o manejo pela variedade de histórias de vida e tolerância das espécies introduzidas, que por sua vez podem causar danos ao próprio cultivo, reduzindo o crescimento das espécies cultivadas e aumentando os custos de manutenção e limpeza. Um exemplo recente foi o aparecimento do mexilhão-azul (Mytilus galloprovincialis) em cultivos de bivalves em Santa Catarina (conhecido como Pretinho na região), que impacta o cultivo do mexilhão Perna perna (Suplicy 2022). Trata-se de uma introdução não intencional, porém de alto risco ambiental, já que o mexilhão-azul pode invadir costões rochosos na região e competir por espaço com espécies locais, modificando toda a teia de interações, conforme já observado na África do Sul (Robinson et al. 2017). Box 3 Maricultura — fonte e alvo de espécies exóticas invasoras Mexilhão Perna perna servindo de substrato para espécies exóticas invasoras em cultivo de Santa Catarina Fotografia: Rosana Moreira da Rocha 33 Fontes Lins DM, Rocha RM (2022) Invasive species fouling Perna perna (Bivalvia: Mytilidae) mussel farms. Marine Pollution Bulletin 181: 113829. Disponível em: https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2022.113829. Melo, CM et al. (2010) Crassostrea gigas in natural oyster banks in southern Brazil. Biological Invasions 12: 441-449. Disponível em: https://doi. org/10.1007/s10530-009-9475-7. Robinson, TB et al. (2007) Changes in South African rocky intertidal invertebrate community structure associated with the invasion of the mussel Mytilus galloprovincialis. Marine Ecology Progress Series 340: 163-171. Disponível em: https://doi.org/10.3354/meps340163. Suplicy FM (2022) O mexilhão invasor Mytilus galloprovincialis e seu risco para a maricultura de Santa Catarina. Agropecuária Catarinense 35(3): 3336. Disponível em: https://doi.org/10.52945/rac.v35i3.1463. Em águas continentais, destaca-se a introdução do mexilhão-dourado (Limnoperna fortunei) através de água de lastro, enquanto nos ambientes marinhos, destacam-se o coral-sol (Tubastraea spp.), os mexilhões Isognomon bicolor e Mytilus galloprovincialis e a serpente-do-mar (Ophiotela mirabilis) através de incrustação de embarcações e estruturas de petróleo (Ministério do Meio Ambiente 2023). Existe uma estrutura de classificação das vias de introdução proposta pela Convenção sobre Diversidade Biológica — CDB como um padrão global, que é composta por seis categorias principais e 44 subcategorias (Harrower et al. 2018). 6. Espécies exóticas invasoras no Brasil Os registros existentes na Base de Dados Nacional de Espécies Exóticas Invasoras, em contínua atualização desde o ano de 2005, indicam a ocorrência de 489 espécies (Instituto Hórus de Desenvolvimento e Conservação Ambiental, consultado em setembro de 2023). Dessas, 108 ocorrem em ambientes marinhos, 141 em ambientes de água doce e 266 em ambientes terrestres. Os grupos biológicos com maior número de espécies são plantas terrestres e peixes de água doce. Em ambientes marinhos, os vertebrados marinhos são poucos, enquanto os invertebrados são mais numerosos [Figura 1]. CORAL-SOL | INTRODUÇÃO À BIOINVASÃO 34 Figura 1: Proporção de espécies exóticas invasoras presentes no Brasil por grupo biológico Fonte: Base de Dados Nacional de Espécies Exóticas Invasoras, consultado em setembro de 2023 (Instituto Hórus de Desenvolvimento e Conservação Ambiental 2023) No ano de 2018 foi publicada a Estratégia Nacional para Espécies Exóticas Invasoras (Resolução Conabio no 07, de 29/05/2018), com um respectivo Plano de Implementação (Portaria MMA no 3, de 16/08/2018). Como parte dessas ações, uma lista nacional foi compilada em 2023 para o Ministério do Meio Ambiente através do Projeto Pró-Espécies, na qual constam 255 espécies animais, 188 plantas e 2 algas marinhas [Tabela 1]. Os números apresentados podem estar subestimados e apresentar lacunas de conhecimento importantes, particularmente para grupos de invertebrados nos três ambientes. Em ambientes marinhos, especialmente, muitas espécies são de origem desconhecida, por falta de referência anterior. Como o Brasil é um país megadiverso, boa parte da biodiversidade nativa é ainda desconhecida, tornando difícil definir se uma espécie recém-descoberta é simplesmente nova para a ciência ou se é espécie recém-chegada e potencial invasora. A falta de incentivo à ciência da taxonomia em todo o mundo agrava esse quadro, pois justamente as regiões tropicais e subtropicais, onde existem muitas espécies, são também aquelas onde muitos países apresentam baixo desenvolvimento econômico e, consequentemente, menor investimento em ciência, resultando em pequena porcentagem de espécies conhecidas, em especial de invertebrados. Plantas terrestres 210 Vertebrados de água doce 154 Invertebrados marinhos 62 Vertebrados terrestres 47 Invertebrados de água doce 15 Vertebrados marinhos 12 Plantas e algas marinhas 8 Plantas e algas de água doce 4 Plantas terrestres Vertebrados de água doce Invertebrados marinhos Vertebrados terrestres Invertebrados de água doce Vertebrados marinhos Plantas e algas marinhas Plantas e algas de água doce 35 Tabela 1: Espécies exóticas invasoras listadas para o Brasil em levantamento realizado para o Ministério do Meio Ambiente, Projeto Pró-Espécies (2023) Grupo biológico Número de espécies Plantas e algas de água doce 5 Plantas e algas marinhas 3 Plantas terrestres 182 Total de espécies da flora exótica invasora 190 Invertebrados de água doce 12 Vertebrados de água doce 117 Total de espécies da fauna de água doce 129 Invertebrados marinhos 65 Vertebrados marinhos 5 Total de espécies da fauna marinha 70 Invertebrados terrestres 10 Vertebrados terrestres 46 Total de espécies da fauna terrestre 56 Total de espécies da fauna exótica invasora 255 7. Listas de referência de espécies exóticas invasoras Alguns estados brasileiros publicaram listas de espécies exóticas invasoras que servem como ferramentas para a gestão ambiental e o manejo de áreas naturais. Visto que há legislação relevante no país que trata de espécies exóticas invasoras, como a Lei Federal 9.605/1998 (Lei de Crimes Ambientais) e a Lei Federal 9.985/2000 (Sistema Nacional de Unidades de Conservação), as listas de CORAL-SOL | INTRODUÇÃO À BIOINVASÃO 36 referência constituem instrumentos de gestão para a tomada de decisões, a regulamentação de uso de espécies exóticas invasoras inseridas em sistemas produtivos e o manejo de áreas naturais. A primeira lista oficial de espécies exóticas invasoras do Brasil foi publicada no estado do Paraná no ano de 2007 (atualizada como Portaria IAP PR nº 059/2015 de 07/05/2015), marcando o início do Programa do Estado do Paraná para Espécies Exóticas Invasoras. Na sequência, em 2010 foi publicada a lista oficial de Santa Catarina (atualizada em 2012 como Resolução Consema nº 8, de 14/09/2012), em 2013, a do Rio Grande do Sul (Portaria Sema RS nº 79/2013, de 31/10/2013), em 2018 a do Distrito Federal (Instrução Normativa Ibram nº 408, de 22/10/2018), a lista de fauna de Pernambuco em 2022 (Portaria Conjunta Sema – CPRH nº 02/2022, de 29/12/2022) e a lista da Bahia em 2023 (Portaria Conjunta Sema – Inema nº 051/2023, de 30/05/2023). Para o estado do Rio de Janeiro existe uma publicação em formato de artigo científico (Bergallo et al. 2021). As listas são atualizadas periodicamente, em geral para incluir novas espécies detectadas no curso do tempo e muito raramente para alguma exclusão. Uma compilação da legislação brasileira e de alguns marcos internacionais importantes sobre espécies exóticas invasoras está disponível no website do Instituto Hórus (2023) na seção de marcos legais. 8. Princípio da precaução e manejo adaptativo A gestão e o manejo de espécies exóticas invasoras carregam consigo um nível de incerteza que é inerente também a outros temas ambientais. Quando uma espécie exótica é detectada em determinado ambiente, ainda que tenha histórico de invasão comprovado, há incerteza sobre o grau de impacto que pode causar à diversidade biológica ou ao ecossistema. Esperar para agir não é uma boa opção, pois à medida que a invasão se agrava, aumentam os custos e diminui a viabilidade da erradicação e do controle [Figura 2]. Por essas razões, o princípio da precaução é evocado tanto na legislação ambiental brasileira, como nas decisões e diretrizes da Convenção Internacional sobre Diversidade Biológica. Na Declaração do Rio/1992 sobre Meio Ambiente e Desenvolvimento Sustentável, que constitui a base da referida convenção, o princípio da precaução foi definido como “a garantia contra os riscos potenciais que, de acordo com o estado atual do conhecimento, não podem ser ainda identificados”. De forma específica, estabelece-se no Princípio 15: “Para que o ambiente seja protegido, serão aplicadas pelos Estados, de acordo com as suas capacidades, medidas preventivas. Onde existam ameaças de riscos sérios ou irreversíveis, não será utilizada a falta de certeza científica total como razão para o adiamento de medidas eficazes, em 37 termos de custo, para evitar a degradação ambiental” (Decreto Federal no 2586 de 12/05/1998). A aplicação desse princípio na gestão e no manejo de espécies exóticas invasoras implica estabelecer e executar medidas preventivas à introdução de espécies exóticas invasoras, assim como agir no menor tempo possível para erradicar, conter ou controlar focos de invasão biológica visando prevenir danos futuros. Na falta de certeza científica sobre a eficácia de ações de manejo ou sobre o comportamento das espécies em dado hábitat, aplicam-se os preceitos do manejo adaptativo, que tem como premissa o registro científico de resultados do manejo para aperfeiçoamento contínuo de métodos e técnicas até atingir a eficácia desejada ou suficiente para alcançar bons resultados. Figura 2: Curva de crescimento de invasões biológicas, indicando as etapas de manejo e a viabilidade de erradicação apenas no processo inicial de invasão, em função do grau de esforço e custo mais baixo. Adaptado de Pozebon et al. (2020) CORAL-SOL | INTRODUÇÃO À BIOINVASÃO 38 Dentre muitas lições aprendidas ao longo de experiências de gestão e manejo de espécies exóticas invasoras, talvez a mais sólida delas seja saber que a falta de ação leva ao agravamento de problemas de invasão biológica. Um exemplo de sucesso é o trabalho desenvolvido no Parque Natural Municipal das Dunas da Lagoa da Conceição, em Florianópolis, através de ação conjunta entre o Instituto Hórus de Desenvolvimento e Conservação Ambiental e o Laboratório de Ecologia de Invasões Biológicas, Manejo e Conservação — Leimac da Universidade Federal de Santa Catarina. Iniciado em 2010, o programa de voluntariado engaja a sociedade civil no controle de pinheiros-americanos (Pinus elliottii e P. taeda) plantados na Ilha de Santa Catarina nas décadas de 1960 e 1970 a título de experimentação florestal e contenção de dunas. Em pouco mais de dez anos, os pinheiros foram praticamente eliminados do parque, levando à restauração de cerca de 200 hectares de restinga e dunas e ao restabelecimento da vegetação nativa. Mais de 240.000 pínus foram eliminados nesse período, com a participação de centenas de pessoas que doaram tempo voluntário para contribuir com ações de conservação e aprender sobre manejo ambiental. Sem a iniciativa, um estudo de modelagem mostra que mais de 50% das áreas suscetíveis à invasão teriam sido invadidas e dominadas por pínus nesse tempo (Dechoum et al. 2019). O preparo para agir com rapidez, a formação de pessoas para executar medidas de prevenção, detecção precoce, erradicação e controle e o estabelecimento de programas de gestão e manejo de espécies exóticas invasoras em todos as esferas de governo (municipal, estadual e federal) são elementos-chave para a construção de políticas de proteção e conservação da diversidade biológica no contexto atual. A urgência de estabelecer programas de gestão de espécies exóticas invasoras é exacerbada pela crise climática, cujos efeitos geram impactos e distúrbios em sistemas naturais, ao mesmo tempo facilitando o processo de invasão biológica. Referências bibliográficas Bergallo HG, Silveira Filho TB, Ziller SR (2021) Primeira lista de referência de espécies exóticas invasoras no estado do Rio de Janeiro — Brasil: implicações para pesquisas, políticas e manejo. Revista Bioinvasiones 8: 3-18. ISSN - 0719-9287 LATINDEX. Blackburn T et al. (2011) A proposed unified framework for biological invasions. Trends in Ecology & Evolution 26: 333-339. Disponível em: https://doi.org/10.1016/j.tree.2011.03.023. Cannarella RJ (2010) Conservation of Native Biodiversity. In: Hawaii Statewide Assessment of Forest Conditions and Resource Strategy, Issue 6. Relatório técnico. Hawaii Department of Land and Natural Resources/Division of Forestry and Wildlife. 277p. 39 Charles Darwin Foundation (2023) Datazone. 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Afiliação dos autores Sílvia Renate Ziller: Fundadora e Diretora Executiva, Instituto Hórus de Desenvolvimento e Conservação Ambiental. [email protected] Rosana Moreira da Rocha: Professora titular, Departamento de Zoologia, Universidade Federal do Paraná. [email protected] Sidinei Magela Thomaz: Professor associado, Departamento de Biologia, Universidade Estadual de Maringá. [email protected] 40 A bioinvasão marinha no Brasil Larissa Marques Pires-Teixeira Fernanda Araujo Casares Joel C Creed DESTAQUES • O Brasil é considerado um importante doador e receptor de espécies marinhas • A introdução de espécies marinhas no Brasil segue um crescimento exponencial • São documentadas espécies exóticas (EE) marinhas dos mais variados táxons • O coral-sol representa o caso mais complexo de bioinvasão marinha no Brasil • É preciso concentrar esforços para o avanço da biologia da invasão brasileira 1. Contextualização O litoral brasileiro é voltado para o leste e se estende por cerca de 8.000 km, desde o Cabo Orange (4º N), no Hemisfério Norte equatorial, até o Chuí (34º S), nas latitudes subtropicais do Sul. A costa brasileira recebe a influência do clima tropical ao norte e subtropical ao sul, compreendendo uma variedade de ambientes geológicos e geomórficos, associados a ecossistemas costeiros, como recifes de corais, praias arenosas, manguezais, marismas, bancos de rodolitos e fanerógamas marinhas, lagoas, estuários, ilhas oceânicas e pântanos (Dominguez 2006; Ferreira et al. 2009). As atividades marítimas em águas brasileiras também merecem destaque, já que têm se expandido cada vez mais, especialmente após o aumento das atividades de extração de petróleo e gás e o crescimento das exportações e importações brasileiras de mercadorias (Silva 2008). A grande extensão costeira, acompanhada da variedade de ecossistemas e de intenso tráfego marítimo, torna o Brasil um importante doador e receptor de espécies marinhas e o estudo da bioinvasão marinha, especialmente no Atlântico Sul, é urgente e necessário [Figura 1]. 2. Histórico e aumento na bioinvasão A primeira introdução em águas brasileiras que se tem registro data da metade do século XIX, quando a bactéria Vibrio cholerae, que vive no ambiente aquático em forma livre ou associada a organismos planctônicos, foi relacionada à ocorrência de cólera no estado do Pará (Lopes et al. 2009). Introduzida inicialmente através da água de lastro de um navio vindo de Portugal ou pelo contato com CAPÍTULO 02 41 pessoas infectadas, em poucos meses V. cholerae chegou a contaminar pessoas no Rio de Janeiro e em anos subsequentes houve novas introduções em outros estados e países da América do Sul (Lopes et al. 2009). Dos anos seguintes até os dias atuais a introdução de espécies marinhas no Brasil seguiu um crescimento exponencial, acumulando cada vez mais espécies exóticas e aumentando consideravelmente a quantidade de invasoras (Teixeira e Creed 2020). Um exemplo claro é o aumento de mais da metade do número total de novos registros em um período de apenas vinte anos. Se em 2003 eram registradas 121 EE, em 2023 esse número saltou para 189 [Figura 2]. Figura 1: Vetores de transporte e dispersão de espécies marinhas cada vez mais presentes na costa brasileira especialmente pelo aumento do tráfego marítimo A: Por meio de navio a introdução de uma espécie exótica (EE) marinha pode ocorrer por água de lastro, quando o organismo for parte do plâncton ou do nécton, ou através da incrustação em casco de navio geralmente de movimentação lenta, na âncora ou outras estruturas sólidas em contato com a água, no caso de organismos bentônicos. B: Por meio de plataforma de petróleo a introdução está associada com bioincrustação nos pilares da plataforma, como é o caso do coral-sol, ou por água de lastro quando os organismos forem parte do plâncton ou do nécton. Para mais informações sobre vetores de introdução de EE marinhas ver Capítulo 1. Fotografias: Joel C. Creed CORAL-SOL | INTRODUÇÃO À BIOINVASÃO 48 publicação de um plano nacional de prevenção, controle e monitoramento de espécies invasoras marinhas no Brasil, tratando exclusivamente das espécies do gênero Tubastraea, e no mesmo ano o início do projeto global GEF-UNDP- -IMO GloFouling com participação do Brasil e mais 11 países, visando reduzir o transporte de espécies exóticas por meio da bioincrustação nos cascos das embarcações. A mais recente contribuição no âmbito da bioinvasão foi a Avaliação Temática das Espécies Exóticas Invasoras e o seu Controle, elaborado pela Plataforma Intergovernamental sobre Biodiversidade e Serviços Ecossistêmicos — IPBES, que inclui a avaliação do estado atual, as tendências futuras, os impactos, a gestão e as opções políticas para enfrentar os desafios enfrentados inclusive na bioinvasão marinha [Figura 4]. Sem dúvida houve avanços importantes nos estudos da bioinvasão marinha no Brasil nas últimas décadas. Entretanto, o processo de bioinvasão é dinâmico e envolve padrões e modismos em hábitos humanos globais e mudanças temporais relacionadas com o comércio internacional de bens e serviços. Consequentemente a biologia da invasão, de forma geral, carrega a necessidade de ser uma ciência dinâmica e dirigida por problemas. 5. Lacunas do conhecimento e áreas emergentes No Brasil, identificamos importantes pontos nos quais o país precisa avançar de modo a preencher lacunas do conhecimento, além de áreas emergentes que podem alavancar o progresso do estado da arte da biologia da invasão. Cada um deles está destacado a seguir. 5.1. Recursos humanos e capacitação Um problema intrínseco que vem atrasando os avanços nos estudos e manejo da bioinvasão marinha do Brasil é a formação de recursos humanos. Até recentemente os cientistas e gestores especialistas, encarregados em enfrentar a bioinvasão marinha no Brasil, foram poucos e autodidatas na biologia da invasão, assim como os pesquisadores ou gestores com formação em ecologia e biologia marinha que adquiriram conhecimento sem formação específica em bioinvasão. Soma-se a isso o fato de que muitos pesquisadores ou gestores em ecologia, biologia marinha ou oceanografia biológica têm (ainda que não reconheçam) um entendimento que carece de mais informação, estudo e atualização sobre conceitos básicos e fundamentação teórica e prática em biologia da invasão. É necessário que a gestão da bioinvasão marinha no Brasil substitua “achismos” e opiniões pessoais por dados confiáveis e sólidos, produto crescente na literatura. 49 Figura 4: Principais eventos da consolidação e reconhecimento da problemática da bioinvasão marinha no território brasileiro de 1955 a 2023. Os círculos coloridos representam o número de EE marinhas (Detectadas, Estabelecidas e Invasoras), documentadas em cada um dos anos em que houve contribuições expressivas para o estudo e/ou manejo da bioinvasão marinha no Brasil CORAL-SOL | INTRODUÇÃO À BIOINVASÃO 50 Felizmente os primeiros pesquisadores especialistas, alguns autodidatas e com oportunidade de formação em países onde a biologia da invasão é uma ciência consolidada, estão formando uma geração nova de jovens pesquisadores com um sólido conhecimento necessário para alavancar a qualidade dos recursos humanos em bioinvasão nos próximos anos [ver, por exemplo, Capítulo 16]. Esses recursos humanos serão fundamentais para enfrentar os desafios associados com o crescente número de bioinvasões marinhas no Brasil, intensificado pelo aumento do comércio internacional e das mudanças climáticas globais. 5.2. Cooperação internacional De acordo com Schwindt et al. (2022), embora as interações em pesquisas sobre bioinvasão marinha entre instituições no Brasil sejam frequentes e muitas vezes fortes, há uma grande lacuna nas colaborações internacionais, que separa o Brasil da Argentina e Uruguai no Atlântico Sudeste. Além disso, há pouca colaboração internacional e uma prioridade é a necessidade urgente de coordenar com eficiência a cooperação internacional a longo prazo, não apenas na América do Sul, mas em todo o mundo. A criação de ferramentas jurídicas, logísticas e financeiras pelo governo é peça-chave e fundamental para garantir a cooperação internacional necessária e fazer frente ao problema das invasões biológicas marinhas. Devido à natureza intrínseca desse problema, em que as ações em uma nação afetarão as demais, sem uma coordenação internacional sólida e duradoura o progresso não será viável (Schwindt et al. 2022). 5.3. Melhores práticas para a detecção precoce Dada a dificuldade em erradicar as espécies introduzidas após terem se estabelecido, essa nova geração de cientistas e gestores de recursos precisam desenvolver melhores práticas para a detecção precoce. Entretanto, sabe-se ainda relativamente pouco no Brasil sobre as origens, vetores e rotas de introdução dos bioinvasores marinhos. Essa carência acontece pela pouca agilidade na ciência da detecção, identificação e análise de rotas e vetores se comparada à chegada das EE. Por exemplo, desde que Lopes e colaboradores (2009) apresentaram um panorama dos vetores, rotas e origens das bioinvasões marinhas no Brasil, não houve aprofundamento, sistematização ou atualização desse conhecimento. Tais informações são fundamentais para construir uma análise de risco eficiente. Existe também a necessidade de avançar na melhor identificação dos vetores de introdução (vieses por considerar que a maioria das espécies podem ser introduzidas por água de lastro; mudanças na gestão de água de lastro nas últimas décadas etc.). Da mesma forma, hotspots de invasão e pressão de propágulos, como os 51 estuários, são muitas vezes negligenciados em pesquisas e subsídio financeiro. É preciso, ainda, desenvolver e manter atualizados os planos de gestão para bioinvasão em portos, incluindo análises de risco e programas, específicos e atualizados, de monitoramento para detecção precoce para diferentes portos. 5.4. Avançar em práticas de sistematização É necessária a manutenção dos bancos de dados atualizados de registros com dados geoe temporreferenciados, como por exemplo na Plataforma Bioinvasão Brasil. Deve ser feita uma melhor avaliação e categorização das EE, por exemplo através dos protocolos de Classificação de Impacto Ambiental para Taxa Exóticos (Environmental Impact Classification for Alien Taxa — Eicat) e de Classificação de Impacto Socioeconômico para Taxa Exóticos (Socio-Economic Classification for Alien Taxa — Seicat). 5.5. eDNA Os avanços tecnológicos no isolamento e amplificação do DNA resultaram no rápido aumento de métodos moleculares não invasivos de detecção de espécies. O eDNA utiliza material genético extraído e identificado de amostras ambientais, como solo, sedimento ou água, onde o material biológico depositado por um organismo não é necessariamente conhecido ou identificado. Houve um significativo aumento na aplicação de abordagens de eDNA para vigilância/detecção de EEI em ecossistemas marinhos na última década. O eDNA foi proposto como uma ferramenta eficaz de detecção/vigilância de EEI visto que é frequentemente mais sensível na detecção da presença de organismos do que os métodos convencionais (não é necessário visualizar a espécie para detectar). Espera-se um aumento no emprego de eDNA como ferramenta de detecção precoce de bioinvasores marinhos no Brasil. Entretanto, para ser efetiva será necessário um esforço considerável em criar listas e bibliotecas de espécies-alvo provenientes de países ou portos específicos — as chamadas Watch lists. 5.6. Sensoriamento remoto Refere-se às diversas técnicas que obtêm informações sem a presença física de um observador humano. É especialmente desejável no domínio marinho devido às limitações humanas. Assim como os submersíveis não tripulados, os drones marítimos são veículos não tripulados construídos para resistir a ambientes oceânicos desafiadores para realizar inspeções, segurança e monitoramento ambiental. Os drones marítimos autônomos ou semiautônomos estão se tornando mais populares para melhorar a segurança e a eficiência e, ao mesmo CORAL-SOL | INTRODUÇÃO À BIOINVASÃO 52 tempo, reduzir as despesas operacionais. Assim é previsto que terão cada vez maior protagonismo na vigilância, detecção, monitoramento e até controle de bioinvasores marinhos. 5.7. Ciência cidadã É a obtenção e análise de dados relativos ao mundo natural por membros do público em geral, normalmente como parte de um projeto colaborativo com cientistas profissionais. Para se qualificar como ciência cidadã, um projeto normalmente não apenas conta com agentes que participam no processo de detecção, mas também inclui a utilização de uma série de ferramentas (por exemplo, mergulho autônomo, registros fotográficos, bases de dados colaborativas, eDNA ou outras tecnologias). Como a quantidade de olhos no fundo do mar é limitada, o uso de mergulhadores que não são pesquisadores da área para a detecção precoce de EE se tornou recentemente possível em maior escala devido ao desenvolvimento de tecnologias colaborativas, como mídias, redes sociais e bancos de dados acessíveis ao público e aplicativos. Essas ferramentas criam oportunidades para qualquer pessoa participar de pesquisas ecológicas. No Brasil há iniciativas de ciência cidadã com detecção e controle do coral-sol e peixe-leão, além da vigilância de EE em unidades de conservação e campanhas gerais de observação da biodiversidade (Machado et al. 2021; Rocha et al. 2024; Soares et al. 2023). Referências bibliográficas Casares FA, Creed JC, Oigman-Pszczol SS (2023) Plataforma Brasileira de Bioinvasão. Bioinvasão Brasil, Instituto Brasileiro de Biodiversidade, Rio de Janeiro — RJ. Disponível em: www.bioinvasaobrasil.org.br. Acesso em: 05/10/2023. Cintra IHA et al. 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Afiliação dos autores Larissa Marques Pires-Teixeira: Pesquisadora de pós-doutorado Nota 10, Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Evolução. Professora substituta, Faculdade de Ciências Biológicas e Saúde, Departamento de Biologia, Universidade do Estado do Rio de Janeiro. [email protected] Fernanda Araujo Casares: Pesquisadora do Programa de Apoio à Pesquisa e Docência, Departamento de Ecologia, Universidade do Estado do Rio de Janeiro. Pesquisadora colaboradora, Instituto Brasileiro de Biodiversidade — BrBio. [email protected] Joel C Creed: Professor titular, Departamento de Ecologia, Instituto de Biologia Roberto Alcântara Gomes, Universidade do Estado do Rio de Janeiro (Uerj). Coordenador da Rede Coral-Sol de Pesquisa, Desenvolvimento Tecnológico e Inovação, Uerj/Instituto Brasileiro de Biodiversidade. [email protected] 57 A invasão do coral-sol no mundo com ênfase na costa brasileira Andrea de Oliveira Ribeiro Junqueira Marcelo Schuler Crivellaro Ricardo Jessouroun de Miranda Cláudio LS Sampaio Amanda Guilherme da Silva Marcelo de Oliveira Soares DESTAQUES • As plataformas petrolíferas são os principais vetores do coral-sol no Brasil • O primeiro registro em costões rochosos foi na década de 1990 no Rio de Janeiro • Em recifes de corais o primeiro registro foi na Bahia no ano 2011 • O coral-sol ocorre do Ceará até Santa Catarina • A maior parte dos registros no Nordeste é em naufrágios próximos a recifes de corais 1. Contextualização O objetivo deste capítulo é descrever o histórico da invasão do coral-sol (gênero Tubastraea spp.) no mundo e no litoral brasileiro. Atualmente no mundo são três espécies invasoras desse gênero: T. coccinea Lesson, 1830; T. tagusensis Wells, 1982 e T. micranthus (Ehrenberg 1834). Apenas as duas primeiras são encontradas no Brasil. Neste capítulo, serão apresentadas e discutidas as principais evidências científicas de como se deram essas invasões na costa brasileira. Para começar a contar essa história é importante falarmos um pouco sobre as principais vias e vetores de introdução do coral-sol e como elas se modificaram ao longo do tempo. 2. O coral-sol e seus vetores Hoje as principais vias de introdução de espécies marinhas invasoras são a navegação, a aquariofilia e a maricultura. A navegação associada ao setor de óleo e gás e o seu principal vetor associado, a bioincrustação, parece ser a principal via para a introdução do coral-sol no Brasil. Na década de 1960, um novo biocida, o tributilestanho (TBT), começou a ser amplamente utilizado em tintas anti-incrustantes. O desempenho das tintas TBT foi melhorado através do controle da CAPÍTULO 03 CORAL-SOL | ENTENDENDO O CORAL-SOL 64 na ilha Montão de Trigo, na Laje de Santos e em dezembro de 2019 em estruturas artificiais no Porto de São Sebastião (Natálio et al. 2022). Também são encontrados mais ao sul, na ilha Queimada Grande registrado no documento do ICMBio em 2023 — Área de Relevante Interesse Ecológico — Arie Ilhas da Queimada Pequena e Queimada Grande. Figura 2: Ocorrências de coral-sol A: Plataforma P-24 na Baía de Todos os Santos, BA. B: Naufrágio Itapagé, AL. C: Naufrágio Walsa em Recife, PE. D: Coral-sol e Montastrea cavernosa no Recife dos Cascos, BA. E: Costão rochoso na Ilha de Âncora, Armação dos Búzios, RJ. Fotografias: Ricardo Miranda (A e D), Cláudio Sampaio (B), Paula Raposo (C), Athila Bertoncini (E) 65 No Espírito Santo, em 2011, o coral-sol foi registrado em Guarapari, nos costões rochosos da Ilha Escalvada, próximo ao naufrágio Victory 8B, onde também foi reportada a presença desse invasor. Ainda foram observados em estruturas costeiras no porto da cidade de Vitória (Creed et al. 2017). Já foi observado que existe um acoplamento geográfico entre vetores e pontos de invasão. As plataformas, em particular, passam longos períodos paradas e têm sido apontadas como um vetor de alto risco de introdução (Creed et al. 2017) [Figuras 1, 2]. Nas três das principais bacias de exploração localizadas na região sudeste, Bacia do Espírito Santo, Bacia de Campos e Bacia de Santos, o coral-sol já foi registrado em diversas estruturas como boias, navio-plataforma, plataformas, tendões e poitas. Na Bacia de Santos os corais já foram registrados nos campos petrolíferos de Merluza, Mexilhão, Tupi, entre outros. Na Bacia de Campos foram registrados corais incrustados em algumas embarcações FPSOs (Floating production, storage and offloading units), que podem produzir, armazenar e transferir petróleo e gás natural como Cidade de Niterói, Cidade de Macaé e Campo dos Goytacazes. Na Bacia do Espírito Santo, área próxima ao limite sul do Banco de Abrolhos: na FPSO Cidade de Vitória e na Plataforma de Peroá registrados em processos do Ibama. 5.2. A expansão na costa sul brasileira Em relação aos estados do Sul do Brasil, até onde se sabe o coral-sol é encontrado apenas em Santa Catarina [Figuras 1, 2]. O relatório final do Grupo de Trabalho Coral-Sol elaborado e publicado pelo Ministério da Ciência, Tecnologia, Inovações e Comunicações (MCTIC) em 2017 chegou a apontar a presença do invasor na Área de Proteção Ambiental de Guaraqueçaba e Parque Nacional Marinho das Ilhas dos Currais, Paraná. Porém, a presença do coral-sol na região pode ter sido um mal-entendido durante o preenchimento de um questionário online, por conta de o coral-sol constar em programas de educação ambiental vinculadas às atividades de licenciamento ambiental dos portos do estado (Kelly Cottens; ICMBio NGI Rio Paraná, comunicação pessoal, 2020). Segundo a ONG MarBrasil, o coral-sol não foi observado durante atividades de monitoramento de ambientes naturais e artificiais da região, mantendo assim a ausência de registros na costa paranaense até o momento (ICMBio NGI Matinhos, comunicação pessoal, 2023). O primeiro registro de ocorrência do coral-sol em Santa Catarina data do ano 2000, quando o invasor foi casualmente notado em uma foto de um estudo sobre a ictiofauna da plataforma P-14 (Creed et al. 2017). O invasor deve ter chegado ainda antes, visto que a operação da indústria do óleo e gás iniciou na região no começo dos anos 1990, o que é documentado principalmente através CORAL-SOL | ENTENDENDO O CORAL-SOL 66 da imprensa na longa batalha judicial pelos royalties do petróleo entre Santa Catarina e Paraná. A plataforma P-14 deixou de operar na região por volta de 2005, ao que tudo indica, tempo o suficiente para facilitar a invasão, especificamente nas ilhas da Reserva Biológica Marinha do Arvoredo, o atual limite sul de distribuição do coral-sol no Atlântico. A espécie T. coccinea foi encontrada pela primeira vez nos costões rochosos da região em 2012, durante atividades de mergulho recreativo na ilha do Arvoredo. Nos anos seguintes, essa espécie foi encontrada em novas localidades nessa ilha e nas outras ilhas da reserva (Crivellaro et al. 2021). Em 2015, T. coccinea também foi encontrada nos escombros do naufrágio do Lili, na interface do costão rochoso da ilha da Galé e em 2021 na ilha Deserta. Na maioria dos casos, os focos de invasão foram detectados e controlados precocemente pelos gestores ambientais do Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade — ICMBio, em parceria com pesquisadores da Universidade Federal de Santa Catarina — UFSC. Com exceção da ocorrência do invasor dentro de fendas inacessíveis, os focos de invasão na região ainda são esparsos e contidos, destacando o importante papel dos programas contínuos de monitoramento e controle em frear a expansão da invasão (Crivellaro et al. 2021) [mais informações nos Capítulos 6, 13 e 14]. O litoral do Rio Grande do Sul pode ser inóspito para o coral-sol. Uma costa arenosa sem enseadas e costões rochosos, com águas turvas e frias e a cerca de 270 km da Reserva Biológica do Arvoredo, onde se localiza a população de coral-sol mais austral do Brasil. Apesar dessas questões que parecem dificultar a chegada do coral-sol, os tomadores de decisão não podem deixar de considerá-lo uma ameaça futura para os ecossistemas regionais, principalmente devido à presença de novos substratos artificiais e do aumento da temperatura em razão das mudanças climáticas. A exploração de petróleo ainda não chegou à costa gaúcha, mas existem blocos de exploração em oferta permanente. A indústria eólica offshore não tardará a operar na região, pois no momento (2023) existem 26 projetos de usinas eólicas offshore em licenciamento no Ibama (com mais de 1.000 torres projetadas para a região). Essas torres de parques eólicos, sem as devidas ações de controle e monitoramento, irão formar novos hábitats disponíveis e adequados para a expansão da invasão do coral-sol para o sul. Além disso, o mar gaúcho abriga uma série de parcéis (7-30 m), cuja biodiversidade ainda é pouco conhecida e que podem abrigar espécies bentônicas únicas [mais detalhes no Capítulo 11]. 67 5.3. A expansão na costa nordeste brasileira No litoral nordeste brasileiro estão localizadas as principais formações recifais tropicais do Atlântico Sul Ocidental, com alto índice de espécies endêmicas e ameaçadas, naufrágios históricos e afundamentos intencionais, além de dezenas de grandes portos, estaleiros navais e plataformas da indústria do óleo e gás [Figuras 1, 2]. Diversos registros realizados no Nordeste foram feitos por mergulhadores recreativos (Sampaio et al. 2012). Os registros de coral-sol nessa região encontram-se atualmente na Bahia (plataformas, portos, píeres, marinas, naufrágios, boias de sinalização náutica, recifes de coral e costões rochosos), Sergipe (plataformas), Alagoas (naufrágio e monoboia), Pernambuco (portos e naufrágios), Rio Grande do Norte (naufrágios) e Ceará (plataformas de óleo e gás e dois naufrágios). Os primeiros registros do coral-sol nessa costa se deram em 2008, na Baía de Todos os Santos (BTS), na Bahia, no naufrágio do navio grego Cavo Artemidi, posteriormente em 2011 no píer da Marina de Itaparica e no recife conhecido como Cascos [Figura 2D] (Sampaio et al. 2012). Esses registros além de reconhecerem a expansão da invasão da costa sudeste para a nordestina ampliaram a distribuição em mais 3.000 km, evidenciando pela primeira vez a sua presença em um recife de coral no Atlântico Sul. Desde então, entre 2011 e 2015, o coral- -sol começou a ser observado em diversos outros locais na BTS, incluindo uma diversidade de substratos artificiais [Figura 2A] e naturais (Miranda et al. 2016). Durante o período mencionado, foi registrada a presença desses invasores no ambiente estuarino do rio Paraguaçu, maior estuário da BTS, local onde estavam localizados dois estaleiros navais com fluxo de plataformas de petróleo trazidas de diferentes locais (Miranda et al. 2016). Inclusive a Plataforma P-14, a mesma registrada em Santa Catarina nos anos 2000, também foi registrada contaminada pelo coral-sol na BTS em 2016, deixando rastros da invasão na costa, desde a região Sul até o Nordeste. A partir de 2015 até 2022, o coral-sol seguiu ampliando sua distribuição na BTS, sendo registrado em mais de 50 locais. Dentre esses, um dos mais emblemáticos foi realizado em fevereiro de 2021 no naufrágio do ferryboat Agenor Godilho, intencionalmente afundado em novembro de 2020, mesmo com ampla campanha e argumentos alertando para os riscos para a bioinvasão (Ricardo J Miranda, comunicação pessoal). Mergulhadores relataram que pelo tamanho da colônia do coral-sol encontrada (6 cm) e pelo tempo curto do afundamento (3 meses), seria provável que o navio já estivesse contaminado pelo coral-sol, uma vez que antes de afundar a embarcação passou um período ancorado no Terminal Marítimo de Bom Despacho, local já invadido pelo coral (R Maia-Nogueira, CORAL-SOL | ENTENDENDO O CORAL-SOL 68 comunicação pessoal). Outros registros também foram detectados fora da baía, em emissário submarino de Salvador (R Maia-Nogueira, comunicação pessoal) e ao sul da BTS, na ilha de Tinharé (Igor CS Cruz, comunicação pessoal). Na costa de Sergipe, a ocorrência das espécies do coral-sol foi registrada entre 2013 e 2015 em estruturas artificiais que ocorrem na plataforma continental ao largo das cidades de Aracaju, Pirambu e Pacatuba, onde há um campo de exploração de óleo e gás — UO-SEAL (Creed et al. 2017). Ao menos 24 estruturas artificiais foram identificadas com a presença de uma ou das duas espécies do coral-sol nessa região, incluindo plataformas de petróleo e “árvores de natal molhadas” (conjunto de válvulas instalado em poços de exploração de petróleo e gás natural que regula a produção desses hidrocarbonetos). Essas estruturas artificiais estão localizadas relativamente próximas à costa (entre 5-18 km), entre 12 e 40 m de profundidade. Ainda não existem registros para os ambientes recifais na costa sergipana, contudo a presença do coral-sol nesses recifes não foi devidamente investigada (Ricardo J Miranda, comunicação pessoal). Na costa sul de Alagoas o coral-sol foi registrado em 2022 em dois locais. O primeiro foi no naufrágio Itapagé, a 25 metros de profundidade, na localidade de Lagoa Azeda, em Jequiá da Praia, e o segundo nas estruturas artificiais no Campo Paru, localizado a 17 km da costa da cidade de Coruripe em profundidade de 24 metros. Em dois mergulhos realizados no mesmo ano do registro da invasão no naufrágio Itapagé [Figura 2B], foram removidos cerca de 2 kg de colônias do coral-sol, onde a maior colônia retirada teve 99 pólipos e 11 cm de diâmetro. Na monoboia do Campo de Paru, a grande quantidade do coral-sol foi considerada pontual e localizada, mas relatada como abundante em algumas estruturas. O registro de coral-sol no litoral alagoano demonstrou que o processo rápido (2 a 3 anos) de invasão pode ter sido facilitado pela letargia dos órgãos ambientais na aplicação de medidas de prevenção, amplamente discutidas por pesquisadores, operadoras de mergulho, ONGs e órgãos competentes na região há mais de seis anos antes do primeiro registro em 2022. Em Pernambuco, o invasor foi registrado pela primeira vez em 2020 (Miranda et al. 2020), em local conhecido como Parque dos Naufrágios (em Recife), onde uma série de embarcações foram afundadas intencionalmente. O primeiro registro do coral-sol foi feito no naufrágio Virgo (afundado em 2017), e posteriormente nos naufrágios Walsa (2009) [Figura 2C], Bellatrix (2017), São José (2017) e Phoenix (2017) (Plano de Ação Coral-Sol PE). Mais recentemente, em 2021, a expansão do coral-sol já foi verificada, em Serrambi, no naufrágio Marte a 30 metros de profundidade (ONG PCR, comunicação pessoal). No litoral do Rio Grande do Norte, em fevereiro de 2021, o coral-sol foi registrado no naufrágio Comandante Pessoa a 25 metros de profundidade, lo- 69 calizado próximo a Rio do Fogo e ao Cabo de São Roque (E Beux, comunicação pessoal). O registro do coral-sol mais ao norte do Brasil é no estado do Ceará. A ocorrência das duas espécies do coral-sol foi registrada em dois naufrágios históricos da Segunda Guerra Mundial que aconteceram na plataforma continental ao largo das cidades de Acaraú (SS Eugene Thayer) e Pecém (SS Baron Dechmont) — em 2016 e 2020, respectivamente —, e estruturas artificiais em Paracuru (registro com base em vídeo de 2015), em um campo de exploração de óleo e gás (PXA-1 no campo de Xaréu). Embora nessa região exista um prolongamento do recife amazônico, próximos desses naufrágios e plataformas de óleo e gás, esses têm sido pouco estudados, o que explica a ausência de registros em recifes naturais no Ceará. As estruturas artificiais com registros de coral-sol no Ceará estão localizadas longe da costa a uma profundidade entre 20 e 32 metros. A presença de fortes ventos, águas turvas, alta hidrodinâmica da região e registros em águas relativamente profundas dificultam ações de controle. Estudos moleculares indicam que a população detectada em 2016 no naufrágio SS Eugene V.R. Thayer é distinta geneticamente de outras populações de T. tagusensis encontradas ao longo do litoral brasileiro, sugerindo um novo e único evento de introdução, provavelmente proveniente de atividades de navegação de embarcações do setor de óleo e gás. Até o momento não há registros de coral-sol para a costa da Paraíba, Piauí e Maranhão e nas ilhas oceânicas como Atol das Rocas, Fernando de Noronha e o arquipélago de São Pedro e São Paulo. 6. Conclusões e considerações finais Neste capítulo descrevemos o histórico da invasão do coral-sol (Tubastraea spp.) no mundo (em especial no Atlântico) e no litoral brasileiro, em particular as regiões Sul, Sudeste e Nordeste. Focamos especialmente nas duas espécies (T. coccinea e T. tagusensis) comumente encontradas em ambientes artificiais e naturais. Discutimos os processos de múltiplas invasões que se deram no litoral, bem como as principais vias e vetores de introdução do coral-sol e como elas se modificaram ao longo do tempo. A aquariofilia e a água de lastro não têm sido registradas como vetores e, portanto, não são relevantes para a introdução e expansão do coral-sol no litoral brasileiro. Entretanto, a navegação (navios- -plataforma, monoboias etc.) associada à indústria de óleo e gás, bem como a dispersão larval em curta distância, o lixo marinho e a presença de substratos artificiais (como naufrágios e portos) têm sido relevantes para a dispersão do coral-sol. Essas informações se complementam com as visões apresentadas CORAL-SOL | ENTENDENDO O CORAL-SOL 70 nos demais capítulos deste livro de forma a subsidiar a tomada de decisões e formulação de políticas públicas para o processo de invasão no Brasil que iniciou no final dos anos oitenta e continua em processo de expansão acelerada. Referências bibliográficas Brockinton EE et al. (2022) Importance of anthropogenic determinants of Tubastraea coccinea invasion in the northern Gulf of Mexico. Water 14: 1365. Disponível em: https://doi. org/10.3390/w14091365. Cairns, SD (2000) A revision of the shallow-water azooxanthellate Scleractinia of the Western Atlantic. Studies on the Fauna of Curacao and other Caribbean Islands 75: 1-240. Creed JC et al. (2017) The invasion of the azooxanthellate coral Tubastraea (Scleractinia: Dendrophylliidae) throughout the world: history, pathways and vectors. Biological Invasions 19: 283-305. Disponível em: https://doi.org/10.1007/s10530-016-1279-y. 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Afiliação dos autores Andrea de Oliveira Ribeiro Junqueira: Professora associada, Departamento de Biologia Marinha, Universidade Federal do Rio de Janeiro. [email protected] Marcelo Schuler Crivellaro: Pesquisador de pós-doutorado, Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Universidade Federal de Santa Catarina. [email protected] Ricardo Jessouroun de Miranda: Professor visitante, Instituto de Ciências Biológicas e da Saúde, Universidade Federal de Alagoas. [email protected] Cláudio LS Sampaio: Professor associado, Laboratório de Ictiologia e Conservação, Unidade Educacional Penedo, Universidade Federal de Alagoas. claudio.sampaio@penedo. ufal.br Amanda Guilherme da Silva: Pesquisadora associada, Departamento de Ecologia, Laboratório de Ecologia Marinha e Química, Universidade do Estado do Rio de Janeiro. [email protected] Marcelo de Oliveira Soares: Professor associado, Instituto de Ciências do Mar (Labomar), Universidade Federal do Ceará. [email protected] 72 Caracterização do coral-sol Kátia Cristina Cruz Capel Aline Aparecida Zanotti Joel C Creed Carla Zilberberg Marcelo V Kitahara DESTAQUES • O gênero Tubastraea é composto por 12 espécies, das quais três têm comportamento invasor • Tubastraea spp. abriga uma rica comunidade microbiana associada • Análises moleculares sugerem mais de um evento de invasão na costa brasileira • Estudos em escala genômica envolvendo o coral-sol ainda são incipientes 1. Contextualização Inserida no filo Cnidaria, a ordem Scleractinia abrange corais que têm a capacidade de secretar esqueleto calcário de forma contínua, distribuídos em todos os oceanos em profundidades de até 6.000 metros. Existem atualmente 1.681 espécies conhecidas, das quais aproximadamente metade é azooxantelada, o que significa que elas não dependem de uma relação simbiótica com microalgas dinoflageladas fotossintetizantes. A família Dendrophylliidae é a terceira mais diversa na ordem Scleractinia e a segunda maior em representantes azooxantelados, incluindo o gênero Tubastraea, que surgiu há cerca de 55 milhões de anos e compreende espécies exclusivamente azooxanteladas encontradas predominantemente em águas rasas. 2. O gênero Tubastraea Atualmente são reconhecidas 12 espécies viventes de Tubastraea [Tabela 1] e alguns morfotipos ainda não identificados, todos originários do Indo-Pacífico. Dessas, três invadiram o oceano Atlântico (T. coccinea, T. tagusensis e T. micranthus), uma é endêmica do arquipélago de Galápagos e classificada pela lista vermelha da União Internacional para a Conservação da Natureza — IUCN como criticamente ameaçada de extinção (T. floreana), quatro foram descritas nos últimos três anos (T. chloromura, T. violacea, T. dendroida, T. megacorallita; Yiu CAPÍTULO 04 73 et al. 2021 e 2022) e uma representa uma nova combinação (T. stimpsonii, anteriormente classificada como Balanophyllia (Eupsammia) stimpsonii) (Mehrotra et al. 2023). A taxonomia de corais escleractíneos é tradicionalmente baseada em caracteres macromorfológicos, como, por exemplo, forma da colônia, tamanho e proximidade de coralitos e arranjo dos septos (placas verticais situadas dentro da parede do coralito). No entanto, corais escleractíneos frequentemente apresentam uma elevada variabilidade morfológica e plasticidade fenotípica entre indivíduos da mesma espécie, o que desafia a identificação/delimitação de espécies. Devido às cores vibrantes e por serem encontrados em águas rasas, numerosos espécimes de Tubastraea foram coletados e descritos entre o século XVII e início do século XVIII, muitos dos quais foram posteriormente sinonimizados. Ainda hoje existem incertezas taxonômicas com relação a algumas das espécies, e a descoberta recente de quatro novas espécies destaca a carência de conhecimento sobre o grupo. Ao longo das últimas décadas, a implementação e o barateamento de técnicas moleculares têm impulsionado a sistemática tradicional, gerando uma grande quantidade de dados utilizados para esclarecer a relação entre espécies e evolução de grupos taxonômicos em diversas escalas. A identificação precisa e rápida em nível de espécie, facilitada pela utilização de ferramentas moleculares, é essencial para detectar, manejar e prevenir invasões biológicas. Além disso, as espécies apresentam histórias de vida particulares (p. ex., taxa de crescimento, estratégias reprodutivas, capacidade competitiva etc.) e respondem de forma diferente ao ambiente, tornando planos de manejo impraticáveis sem uma identificação correta. Um exemplo da importância da utilização de dados moleculares para uma melhor compreensão da taxonomia do grupo foi a mudança de gênero da espécie Tubastraea caboverdiana, descrita em 2014 com base em indivíduos coletados em Cabo Verde, na costa oeste da África. A espécie permaneceu sem uma identidade definida por mais de 40 anos e foi descrita apenas com base em caracteres macromorfológicos. Com a utilização de marcadores moleculares mitocondriais e nucleares foi observado que a espécie forma um agrupamento independente, filogeneticamente distante do grupo composto pelas espécies de Tubastraea sequenciadas até aquela data (Capel et al. 2020). Combinando dados morfológicos e moleculares, os autores descreveram o gênero Atlantia para acomodar a espécie de Cabo Verde. Além disso, a pesquisa confirmou o status de invasor para o gênero Tubastraea no Atlântico, uma questão que vinha sendo discutida há décadas. CORAL-SOL | ENTENDENDO O CORAL-SOL 80 reprodução assexuada para os corais do gênero Tubastraea. A produção assexuada de larvas, ou seja, sem a necessidade de um parceiro reprodutivo, facilita o estabelecimento e rápida dispersão do coral-sol em ambientes recém colonizados e é apontada como um dos principais fatores para o sucesso da invasão. O cenário oposto é observado em vetores de introdução, nos quais foram encontrados uma maior diversidade de genótipos e menor proporção de indivíduos clonais em comparação com as localidades costeiras (Capel et al. 2019). Além disso, a comunidade presente em vetores inclui um maior número de genótipos únicos, ainda não encontrados nas regiões costeiras invadidas ou em outros vetores. Esses resultados sugerem que alguns vetores chegaram ao Brasil já contaminados com o coral-sol, corroborando seu papel na introdução das espécies na costa brasileira. Além de introduções iniciais, o transporte de vetores contaminados pode ser responsável também por introduções secundárias, quando a invasão ocorre de uma área invadida para outra e não a partir de uma população nativa. Indivíduos clonais foram encontrados em diferentes locais da costa brasileira, separados por até 2.000 km, sugerindo que existe um fluxo de indivíduos entre as áreas contaminadas. Essa distribuição é dificilmente explicada por dispersão larval, uma vez que a maior parte das larvas de Tubastraea spp. tende a assentar em até três horas após a liberação, próximo à colônia parental. Embora a dispersão por longas distâncias possa ocorrer eventualmente (em particular quando existe a disponibilidade de substratos adequados que servem como trampolim para a dispersão entre uma área e outra), as hipóteses mais prováveis para explicar a ampla distribuição de clones são: (1) a ocorrência de múltiplas introduções a partir da mesma população nativa, e (2) a ocorrência de introduções secundárias através do transporte de vetores. Sabe-se que o coral-sol foi introduzido na costa brasileira no final da década de 1980, por colonização oportunista de plataformas de petróleo (Castro e Pires 2001). Em adição, as espécies já foram registradas em pelo menos 23 vetores ao longo da costa. Considerando que existe uma elevada movimentação de vetores, como é o caso dos navios aliviadores que transportam petróleo entre as plataformas offshore e a costa, e o transporte de plataformas para reparo ou desmobilização, é possível que esses navios estejam contribuindo para a dispersão de indivíduos clonais em larga escala geográfica. As análises de diversidade genética apontam ainda para a ocorrência de múltiplos eventos de introdução na costa brasileira, a partir de mais de uma população nativa. No caso de T. tagusensis, por exemplo, os indivíduos coletados em um naufrágio de Fortaleza não compartilham nenhum genótipo com as demais localidades da costa, indicando que a região foi colonizada por uma 81 população distinta que ainda não se dispersou para outros locais no Brasil (Capel et al. 2019). Resultados similares, com indícios de múltiplos eventos de introdução, foram observados para T. micranthus no Golfo do México (Sammarco et al. 2017). A mistura de diferentes populações nativas pode levar a um aumento na diversidade genética das áreas invadidas, aumentando as chances de sobrevivência e a capacidade de resiliência da população. Nesse contexto, o controle da introdução e dispersão do coral-sol através dos vetores é a estratégia mais eficaz para controlar a disseminação das espécies e prevenir novas introduções. 5. Informações em escala genômica O genoma mitocondrial de corais é atípico quando comparado ao dos demais metazoários, apresentando taxa evolutiva extremamente lenta (ou seja, eles mudam muito pouco ao longo do tempo). Apesar disso, o genoma mitocondrial tem sido informativo em estudos sobre as relações evolutivas da ordem Scleractinia, particularmente em níveis taxonômicos acima do nível de espécie. Além de diferenças nas sequências nucleotídicas, o arranjo dos genes ao longo do genoma também é apontado como uma fonte importante de informação taxonômica. As duas espécies que invadiram o Atlântico (T. coccinea e T. tagusensis) possuem genoma mitocondrial similar, ambas com 19.094 nucleotídeos e seguindo a ordem de genes mais comumente observada em corais escleractíneos (Capel et al. 2016). Análises filogenéticas baseadas no genoma mitocondrial de corais confirmam o monofiletismo do gênero e sua posição como grupo irmão do gênero Porites. O primeiro transcriptoma (conjunto de transcritos de um organismo) do gênero Tubastraea foi publicado em 2019 e resultou em 53.035 genes anotados para T. coccinea (Zhang et al. 2019). Análises do transcriptoma foram posteriormente utilizadas para investigar genes relacionados com a calcificação (Capasso et al. 2022). Tubastraea spp. é caracterizada por ter um crescimento rápido, uma característica que auxilia na sua capacidade competitiva, e compreender os processos biológicos relacionados com a calcificação pode ajudar a elucidar o sucesso da bioinvasão. Além disso, estudos focados em espécies azooxanteladas, como o coral-sol, são importantes para compreender aspectos evolutivos do grupo. No entanto, até o momento, apenas duas espécies de corais azooxantelados tiveram o seu genoma nuclear sequenciado (Lophelia pertusa e Madracis myriaster, ambos publicados em 2023), e não existe um genoma nuclear completo de nenhum representante da família Dendrophylliidae publicado (embora o sequenciamento e montagem do genoma nuclear da espécie Tubastraea coccinea esteja em desenvolvimento). CORAL-SOL | ENTENDENDO O CORAL-SOL 82 Genoma Toda sequência de DNA (nucleotídeos) contida no núcleo celular, com todas as instruções para o desenvolvimento e “funcionamento” de um organismo Genótipos A constituição genética de um indivíduo que reflete os genes que são passados ao longo de gerações. Cada indivíduo possui uma constituição genética distinta, ou seja, um conjunto de genes diferentes Holobionte Hospedeiro e todos os microrganismos endossimbiontes associados Introduções secundárias Quando uma espécie exótica invasora é transportada de um local invadido para uma nova região onde ela também é invasora Microbioma Comunidade de microrganismos, que pode incluir bactérias, arqueas, vírus, fungos e microeucariotos, habitando um ambiente específico, como animais, solo, água e plantas Múltiplas introduções Quando uma espécie exótica é introduzida em um determinado local mais de uma vez, em eventos independentes de introdução Transcriptoma Conjunto de todas as moléculas de RNA, também chamadas de transcritos, de um organismo, tecido ou tipo celular, incluindo RNA mensageiro (mRNA), transportador (tRNA), ribossômico (rRNA), RNA não codificante e outros, expressos em um determinado momento em decorrência de parâmetros ambientais (bióticos e abióticos) e ontogenéticos Box 1 Definições 6. Conclusões O gênero Tubastraea tem histórico taxonômico complexo, com 12 espécies atualmente reconhecidas, mas que carecem de revisão ampla combinando abordagens moleculares e morfológicas integradas. Três espécies são registradas como invasoras no Atlântico e, em decorrência do seu potencial invasor e impactos causados nas comunidades invadidas, são as espécies mais bem estudadas do gênero. Ambas as espécies registradas na costa brasileira abrigam comunidade microbiana diversa e relativamente estável nas localidades 83 avaliadas, o que pode estar relacionado com a alta taxa de clonalidade observada ao longo da costa brasileira. Apesar dos altos índices de clonalidade, análises de genética de populações sugerem a ocorrência de mais de um evento de introdução das espécies no Brasil, e destacam a importância da introdução secundária através do transporte de vetores contaminados. Atualmente, existem poucos estudos em escala genômica para os representantes do gênero Tubastraea. 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Coordenador da Rede Coral-Sol de Pesquisa, Desenvolvimento Tecnológico e Inovação, Uerj/Instituto Brasileiro de Biodiversidade. [email protected] Carla Zilberberg: Professora associada, Instituto de Biodiversidade e Sustentabilidade — Nupem, Universidade Federal do Rio de Janeiro. [email protected] Marcelo V Kitahara: Professor adjunto, Centro de Biologia Marinha, Laboratório de Evolução e Sistemática de Anthozoa, Universidade de São Paulo. [email protected] 85 História de vida e dispersão do coral-sol Andreia CC Barbosa Damián Mizrahi Edson Aparecido Vieira Kátia Cristina Cruz Capel Gustavo M Dias DESTAQUES • Crescimento rápido e maturação precoce: características de um bioinvasor de sucesso • Habilidade de se regenerar a partir de fragmentos • Capacidade de “expulsar pólipos” para fugir de condições adversas • Superioridade competitiva e plasticidade fenotípica: ferramentas para prosperar • Produção de larvas o ano todo garantindo a ocupação de território 1. Contextualização A história de vida de uma espécie, população ou indivíduo representa o conjunto de eventos e processos que ocorrem ao longo de sua vida, envolvendo uma série de fases de desenvolvimento, adaptações morfológicas, estruturais e comportamentais. A plasticidade fenotípica é a capacidade de um genótipo de mudar sua fisiologia e morfologia para se adequar às variações ambientais, permitindo que uma espécie com um mesmo perfil genético possa se desenvolver em uma ampla gama de condições. Os fatores ambientais desempenham um papel fundamental na determinação de diversas características das espécies que, através das adaptações ou plasticidade fenotípica, podem melhorar o seu desempenho, tornando-se competidoras bem-sucedidas. A história de vida abrange, portanto, aspectos biológicos, ecológicos e comportamentais, que podem ser regulados por fatores ambientais, influenciando a sobrevivência e a forma como as espécies interagem com o ecossistema. O ambiente marinho é habitado por uma série de organismos com adaptações específicas, que permitem a sua sobrevivência e reprodução. A maioria dos organismos bentônicos, aqueles que vivem parte da sua vida fixados a substratos (areia, cascalho, lodo, rochas ou outros materiais), como as espécies de coral-sol (Tubastraea coccinea e Tubastraea tagusensis), possui um ciclo de vida complexo, no qual uma fase juvenil-adulta bentônica é alternada com uma fase larval planctônica, período de vida em que ocorrem processos dispersivos naturais em diferentes escalas espaciais (podendo chegar a milhares de quilômetros). CAPÍTULO 05 CORAL-SOL | ENTENDENDO O CORAL-SOL 86 2. Liberação de larvas As espécies de coral-sol são incubadoras, ou seja, a fecundação e o desenvolvimento das larvas são internos e os corais liberam larvas maduras prontas para assentar. Todo esse processo, desde a fecundação até a liberação das larvas pode demorar até dois meses em aquários (De Paula et al. 2014). No entanto, já foi observada a liberação de embriões e larvas imaturas, mas ainda não foram identificados os estímulos que regulam esses processos (Luz et al. 2020). A liberação de larvas maduras pode ser observada em colônias de coral-sol de diferentes tamanhos, desde as formadas por apenas dois pólipos até mais de duzentos, sem diferença significativa na taxa de emissão por pólipo, o que indica uma maturidade reprodutiva precoce. Uma vez liberadas na coluna d’água, a maioria das larvas são inertes e flutuam durante as primeiras 24 horas, provavelmente pelo alto conteúdo de vesículas lipídicas com menor densidade que a água do mar. Gradativamente, começam a afundar e a nadar explorando o substrato em busca de um local para se fixar e passar à fase bentônica. Vários trabalhos conduzidos tanto em laboratório como no ambiente natural, para distintas regiões dos oceanos Pacífico e Atlântico, coincidem na caracterização da dinâmica reprodutiva do coral-sol, que mantém atividade basal estendida ao longo do ano, com poucas larvas emitidas por colônia, alternada por eventos de curta duração (2-5 dias, aproximadamente) com emissão massiva, em que cada colônia de coral emite várias centenas de larvas. Essa estratégia reprodutiva, com intermitência na alocação de recursos energéticos destinados à produção de descendentes, permite explicar parte do sucesso da invasão do coral-sol, em escala global. Por um lado, a produção contínua de larvas em baixa quantidade (baixo custo) promove a dispersão de propágulos durante diferentes estações do ano, ou seja, sob uma grande variação de condições ambientais e significativa alternância na dominância dos principais competidores das comunidades bentônicas residentes. Por sua vez, emissões de grandes quantidades de larvas durante eventos de curta duração conduzem ao recrutamento simultâneo e rápida dominação das áreas que o coral invasor coloniza ao mesmo tempo, o que dilui a pressão de predação sobre a sua prole como resultado da superioridade numérica. Essa estratégia de introduzir o maior número possível de descendentes é descrita na hipótese de “pressão de propágulo” (Lockwood et al. 2005), e pode ser considerada um dos principais atributos de espécies exóticas que promovem invasões biológicas bem-sucedidas. Os padrões temporais para a emissão larval do coral-sol são variados, o que pode resultar de condições ambientais locais, já que correspondem a áreas invadidas ao longo de mais de três mil quilômetros na costa brasileira. Ademais, 87 os métodos e as frequências de registros não são padronizados para os diferentes estudos e podem se referir a diferentes espécies de coral-sol, dado que a taxonomia do gênero não está resolvida (Bastos et al. 2022). Contudo, para as espécies invasoras de coral-sol no litoral brasileiro, parece haver um predomínio de emissão larval com picos durante as estações de primavera e verão, podendo também ocorrer ocasionalmente no inverno. Em um estudo recente, realizado em populações de T. coccinea no litoral norte da costa de São Paulo, foi demonstrado que os eventos de liberação massiva de larvas de coral-sol ocorrem somente quando a temperatura da água do mar supera os 24,5 °C, sendo esse fator um limitante das vias metabólicas envolvidas na reprodução desse organismo. Já sob condições térmicas favoráveis, a emissão de larvas é condicionada pela turbidez da água do mar (estimativa da concentração de nutrientes na coluna d’água). Assim, a temperatura limita o potencial de dispersão do coral-sol, enquanto a turbidez é um fator modulador da demografia do coral invasor (Mizrahi et al. 2023a). 3. Ecologia larval Todas as espécies de coral-sol se dispersam principalmente pela emissão de larvas lecitotróficas (que não se alimentam). Essas larvas, também chamadas plânulas, medem entre 1 e 1,5 mm de diâmetro, são de cor alaranjada e de conformação predominantemente piriforme (em forma de gota), podendo, entretanto, contrair-se ou alongar alterando sua morfologia [Figura 1A-C]. Além dos movimentos contráteis, as larvas das espécies de Tubastraea são completamente cobertas por cílios que se agitam sincronicamente para dar propulsão durante a natação. A sua capacidade de natação é reduzida, com deslocamento restrito à escala de poucas dezenas de centímetros, principalmente dedicada à procura de micro-hábitats favoráveis à vida bentônica. As plânulas de coral-sol utilizam reservas lipídicas estocadas em vesículas internas como principal fonte de energia para nadar e sobreviver durante a fase pelágica e realizar os processos de assentamento (fixação ao substrato) e metamorfose (transformação em pólipo fundador da colônia de coral) durante a transição para a fase bentônica. Já foi proposto que essas larvas também são capazes de absorver matéria orgânica dissolvida na coluna d’água, como complemento energético para alguns processos metabólicos, mas sem evidências conclusivas. CORAL-SOL | ENTENDENDO O CORAL-SOL 88 Figura 1: Reprodução e regeneração do coral-sol A: Larvas de Tubastraea coccinea nos formatos arredondados. B: Piriforme. C: Alongado. D: Pólipos planctônicos de coral-sol que podem constituir propágulos dispersivos compostos por um único pólipo. E: Grupo e fusão formando propágulos de três pólipos. F: Mais pólipos. G: Fragmento de Tubastraea spp. H: Fragmento com indícios de reorganização tecidual. I: Novo pólipo com tentáculos. A-F: Barras de escala representam 1,0 mm. G-I: Barras de escala representam 10 mm. Fotografias: Damián Mizrahi (A-F), Bruna LP Luz e Marcelo V Kitahara (G-I) 89 A maior parte das larvas assenta rapidamente, durante os primeiros 2-3 dias após a liberação. Esse comportamento aumenta a chance de sobrevivência do indivíduo, já que minimiza a probabilidade de predação na coluna d’água e reduz gastos de reservas energéticas que podem ser destinados ao processo de reorganização de tecidos durante a metamorfose. O assentamento larval precisa ocorrer em uma “janela de competência”, quando as larvas são capazes de assentar e passar pela metamorfose. Esse período é determinado pelas reservas lipídicas que a plânula possui e pela velocidade com que as reservas são consumidas, o que pode ser regulado por fatores ambientais, especialmente a temperatura. Caso uma larva não consiga assentar no período da janela de competência, ela não completará o seu ciclo e poderá morrer sem contribuir com o crescimento da população no ambiente bentônico. Em locais com condições favoráveis para a proliferação de Tubastraea spp., o domínio das áreas colonizadas ocorre rapidamente. Alguns registros mostram áreas saturadas com colônias de coral-sol a partir de invasões recentes (pouco mais de uma década), como por exemplo na Ilha dos Búzios, litoral norte do estado de São Paulo ou na Baía da Ilha Grande, no estado do Rio de Janeiro. Nessas situações, ocorrem emissões de grandes quantidades de larvas que podem desencadear processos denso-dependentes, que afetam o potencial dispersivo do coral invasor. Em condições de aquário, foi observado que o acúmulo de grandes quantidades de plânulas na coluna de água (várias dezenas de milhares por metro cúbico de água de mar) ou ainda a exposição a baixas temperaturas (19 °C) podem promover a metamorfose sem fixação ao substrato, originando pólipos planctônicos. Esses pólipos desenvolvem boca e primórdios de tentáculos, sendo capazes de se alimentar e constituir propágulos planctotróficos (fenômeno raro, observado em poucas espécies de corais) [Figura 1D-F]. Assim, a sobrevivência do coral-sol durante a fase pelágica pode se prolongar além dos limites estabelecidos pelas reservas lipídicas internas. Em condições de laboratório, foi ainda observado que esses pólipos planctônicos podem se agrupar e se fundir, dando origem a propágulos dispersivos compostos por vários pólipos [Figura 1D-F], que flutuam e podem sobreviver até seis meses na coluna d’água, o que pode aumentar o potencial dispersivo do coral (Mizrahi et al. 2014a). Porém a viabilidade, ou seja, a capacidade desses propágulos (com um ou mais pólipos) de originar uma nova colônia no substrato bentônico ou de produzir larvas ainda é desconhecida. Portanto, a capacidade de dispersão do coral-sol, quer dizer, a distância que seus propágulos são capazes de percorrer antes de assentar não é clara e, de forma geral, seu potencial de dispersão pode ser afetado por diversos fatores bióticos (taxa de predação, conteúdo de reservas, taxa metabólica) e fatores abióticos (temperatura, correntes oceânicas, topografia do substrato) agindo simultaneamente. CORAL-SOL | ENTENDENDO O CORAL-SOL 96 Figura 2: Demonstração da plasticidade fenotípica do coral-sol a partir de um pólipo A: Condição de águas mais calmas, maior área basal. B: Condição de águas mais turbulentas, maior número de pólipos. Fotografias: Rodrigo M. Tanasovici Outro exemplo dessa modulação de características, dependendo das condições ambientais, é a diferença na produção de metabólitos secundários, como esteróis e ácidos graxos, em diferentes áreas e ao longo do tempo observada para o coral-sol (Oliveira et al. 2022). A produção desses compostos, potencialmente utilizados para defesa contra outros competidores e predadores, é custosa para os organismos; então modular sua produção para momentos ou contextos de maior necessidade pode ser vantajoso e aumentar a capacidade de invasão. Para o coral-sol, essa produção é maior na primavera em relação ao outono e inverno. Em Arraial do Cabo, Rio de Janeiro, onde o estudo foi realizado, é durante a primavera que as águas estão mais ricas de nutrientes e isso pode favorecer o crescimento e reprodução de diversas espécies. Assim, incrementar a produção de substâncias químicas potencialmente inibidoras do recrutamento e do crescimento de competidores pode garantir ao coral-sol uma maior habilidade competitiva e, consequentemente, a sua permanência na comunidade nesse período. Um indicativo de que o coral-sol pode modular qualitativamente a produção de metabólitos secundários de forma condicionada às diferenças ambientais entre regiões distintas. 8. Considerações finais Neste capítulo mostramos que o coral-sol apresenta diversas estratégias de história de vida que contribuem para o seu sucesso como espécie invasora. Essas estratégias incluem crescer rápido e se reproduzir de forma precoce e eficiente, produzindo muitas larvas que irão gerar novas colônias em diversos momen- 97 tos do ano, contribuindo tanto para aumentar a sua ocupação do ambiente já colonizado como invadir novos locais. O coral-sol pode crescer de forma efetiva em ambientes com diferentes condições e características (plasticidade fenotípica), garantindo a sua presença em ambientes diversos e ambientes que podem variar ao longo do tempo. As espécies ainda são capazes de lidar bem com condições adversas, podendo se regenerar após situações de estresse que levam à mortalidade de grande parte da colônia, e até mesmo expulsar pólipos vivos para potencialmente formar colônias em locais com condições mais favoráveis [Figura 3]. Em resumo, a história de vida do coral-sol compreende estratégias de propagação e adaptabilidade. Novos estudos que investiguem em que condições o coral-sol apresenta melhor desempenho e, por outro lado, como ele lida com condições adversas ainda não estudadas, como as mudanças climáticas, são fundamentais para entendermos melhor a história de vida dessa espécie invasora de forma a estarmos mais preparados para atuar na detecção e controle da sua invasão. Recruta Larvas Colônias adultas Condições adversas Fragmento Águas calmas Águas turbulentas Cresce por brotamento Bail-out Regeneração Figura 3: Estratégias de reprodução, sobrevivência e dispersão do coral-sol CORAL-SOL | ENTENDENDO O CORAL-SOL 98 Referências bibliográficas Almeida Saá AC et al. (2020) Unraveling interactions: do temperature and competition with native species affect the performance of the non-indigenous sun coral Tubastraea coccinea? Coral Reefs 39: 99-117. Disponível em: https://doi.org/10.1007/s00338-01901870-0. Barbosa AC et al. (2019) Temperature-driven secondary competence windows may increase the dispersal potential of invasive sun corals. Marine Biology 166: 131. Disponível em: https://doi.org/10.1007/s00227-019-3580-7. Bastos N et al. (2022) Western Atlantic invasion of sun corals: incongruence between morphology and genetic delimitation among morphotypes in the genus Tubastraea. Bulletin of Marine Science 98: 187-210. 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[email protected] 100 Características das populações do coral-sol Marcelo Schuler Crivellaro Maria Soledad López Amanda Guilherme da Silva Herick Simas dos Santos Edson Aparecido Vieira Augusto Alves Machado Guilherme Ortigara Longo Pedro Henrique Cipresso Pereira Alexandre Ferraz DESTAQUES • As populações do Sudeste estão estabelecidas e dominam grandes áreas • As populações no Nordeste e Sul estão em crescimento e ainda em áreas restritas • As populações crescem rapidamente quando não há controle sistemático • O entendimento da dinâmica de uma população torna o manejo mais efetivo 1. Contextualização Nos capítulos anteriores vimos como a expansão do coral-sol no Atlântico Sudoeste está atrelada à constante movimentação de vetores contaminados e é facilitada pelas características individuais da sua biologia: o rápido crescimento, reprodução assexuada (e precoce) e a grande produção e liberação de larvas pelágicas. Neste capítulo, discutiremos as questões relacionadas ao nível das populações do invasor. Populações podem ser definidas como um conjunto de indivíduos da mesma espécie que ocorrem em uma determinada área, que pode ser desde uma pequena enseada até um continente, a depender das características da espécie e do objetivo do estudo. Há ainda o componente genético das populações, mas esse tema é abordado com maior detalhamento no Capítulo 4. Quando as populações estão conectadas com outras subáreas por meio da dispersão de indivíduos forma-se o que chamamos de metapopulações. Quando uma população se estabelece numa determinada área, além da abundância, outros descritores como a chegada de novos indivíduos, a mortalidade nas diferentes fases da vida e a dispersão para outros locais, permitem caracterizar o grau de invasão e entender as mudanças populacionais no tempo e no espaço. No caso do coral-sol, o tamanho das colônias de uma população possibilita inferir sobre sua idade e o seu estágio de invasão. Uma população em CAPÍTULO 06 101 expansão está associada à predominância de recrutas (indivíduos com um pólipo) e indivíduos jovens, enquanto uma população estabelecida é caracterizada por um equilíbrio entre jovens e adultos. Esses descritores podem variar de acordo com as condições ambientais locais e com a disponibilidade de recursos importantes para o organismo, como por exemplo o espaço para assentar em um costão rochoso. Entender como as populações variam ao longo do tempo e espaço é fundamental para planejar estratégias de conservação mais efetivas. De forma geral, o coral-sol exibe um padrão de colonização dos ambientes ao longo do tempo [Figura 1]. Inicia a invasão quase sempre nas partes escuras do substrato e o comportamento gregário dos recrutas ao redor da colônia “mãe” evidencia como um único indivíduo é capaz de fundar uma população. No começo, pode atingir grandes densidades, mesmo ocorrendo de forma fragmentada a cada dezena de metros, nos cantos escuros do ambiente. Entretanto, quanto mais a população cresce, mais rápido ela se expande e se torna dominante, atingindo locais mais distantes. No decorrer do capítulo, exploraremos parâmetros populacionais no contexto das populações de coral-sol no litoral brasileiro e seus distintos históricos de invasão. Também discutiremos sobre as projeções futuras de expansão da invasão, as lacunas do conhecimento no tema e alternativas visando à padronização na coleta de dados nos estudos futuros. Figura 1: Padrão de colonização do coral-sol nos ambientes O comportamento gregário dos recrutas ao redor da colônia “mãe” destaca como um único indivíduo pode fundar uma população e não tarda a atingir grandes densidades. A: Uma colônia adulta rodeada de recrutas e colônias jovens, na ilha do Arvoredo, SC. B: Alta densidade de colônias em um paredão no Arquipélago de Alcatrazes. C: No pilar da plataforma fixa de petróleo Peroá, ES. D: Dentro de uma gruta na Ilha do Arvoredo, iniciando a ocupação também do substrato positivo. E: População inicial em expansão no naufrágio Comandante Pessoa, RN. Fotografias: Marcelo Crivellaro (A e D), Sérgio Coelho de Souza (B), Leonardo Schlögel Bueno (C), Erika Arruda Beux (E) CORAL-SOL | ENTENDENDO O CORAL-SOL 102 2. Populações em estruturas offshore associadas à indústria do óleo e gás As estruturas artificiais da indústria do petróleo e gás, como vimos no Capítulo 3, são reconhecidas como os principais vetores de introdução de coral-sol no Brasil e no mundo [Figura 1C]. Destacam-se especificamente estruturas de baixa velocidade, como os navios-sonda e plataformas de perfuração e produção. A colonização e a expansão do coral-sol nessas estruturas seguem um padrão similar ao processo de invasão de um novo local, com a predileção por ambientes mais escuros e de menor hidrodinâmica, conforme descrito nos exemplos a seguir. De acordo com os dados levantados durante atividades de limpeza de bioincrustação de estruturas (Alexandre Ferraz, comunicação pessoal), um navio- -sonda, com colonização estimada em cerca de um a dois anos, mostra que nem todas as áreas da estrutura apresentam a ocorrência do invasor. As colônias (~3 cm de diâmetro) detectadas concentram-se e ocupam cerca de 20% das áreas de popa e fundo da embarcação, que são áreas verticalizadas, escuras e com pequenos espaços (caixa de mar). Já uma plataforma de perfuração semissubmersível em um estágio um pouco mais avançado de colonização apresenta o mesmo padrão de ocorrência espacial, porém, com os corais encontrados em todas as áreas da estrutura, ocupando cerca de 30% a 50% de cobertura. As maiores colônias chegam a 10 cm de diâmetro, encontradas nas áreas do fundo, ocupando até 100% do espaço, sugerindo ser o local por onde iniciam a colonização. Uma plataforma flutuante de produção e armazenamento, que permanece longos períodos em operação offshore, apresentou o mesmo padrão espacial de ocupação após uma colonização estimada de 10 anos. Nas áreas de fundo, as colônias atingiram 18 cm de diâmetro, mas a ocorrência do invasor foi constante nas áreas rasas (0 a 3,5 metros), onde foram encontradas colônias de 1 a 10 cm de diâmetro, indicando que a população ainda podia estar em expansão no local. É importante destacar que esses são apenas exemplos e que o padrão de colonização e expansão do coral-sol nessas estruturas é influenciado por diversos fatores não considerados aqui, como o quanto a estrutura navegou ou ficou imóvel, se esteve em águas quentes ou frias, ricas ou pobres em nutrientes. A grande diferença dessas estruturas artificiais são as dimensões desses ambientes escuros propícios e disponíveis para o coral-sol. A área alagada da plataforma de perfuração semissubmersível já mencionada é de aproximadamente 7.600 m², enquanto a da plataforma de produção e armazenamento é de 12.600 m², de onde foram removidas 45,2 toneladas de organismos incrustantes. Vale ressaltar que essas estruturas abrigam diversos organismos, mas o coral-sol é grande parcela dessa incrustação. Para parâmetro de comparação, as colônias removidas de cerca de 10 cm de diâmetro pesavam entre 150 e 350 g. 103 São centenas dessas estruturas artificiais espalhadas pela costa brasileira — somadas às plataformas fixas, boias, tubos (risers) e árvores de natal —, que formam uma grande rede de estruturas com grande potencial de conectividade entre si e de constituírem grandes metapopulações offshore. 3. Populações em ambientes naturais e naufrágios 3.1. Região Sudeste Nessa região encontram-se as populações de coral-sol mais antigas e estabelecidas no litoral brasileiro. Em algumas regiões, a rápida expansão do invasor é acompanhada por meio de uma metodologia de monitoramento que estima o Índice de Abundância Relativa — IAR, e atribui uma escala de dominância para as espécies: a escala semiquantitativa de abundância relativa Dafor [mais detalhes no Capítulo 11]. Nessa escala, as categorias dominante, abundante, frequente, ocasional e raro indicam o Índice de Abundância desses organismos em cada local. 3.2. Rio de Janeiro A Baía da Ilha Grande — BIG é considerada o ponto inicial de invasão em ambientes naturais do coral-sol no Brasil. A região é marcada pelo intenso tráfego marítimo e abriga um grande estaleiro, um terminal petrolífero e ainda uma área delimitada pela marinha onde é permitido o fundeio e limpeza de embarcações associadas à indústria do óleo e gás. Desde o ano 2000, a invasão do coral-sol na BIG é acompanhada utilizando o IAR. Ao longo dos anos, esses índices têm aumentado rapidamente, passando de frequente para abundante e dominante em um intervalo de pouco mais de uma década. A maioria desses locais concentra-se na Ilha Grande, tanto na parte continental quanto oceânica — mais exposta às ondulações — e no Canal Central. Nessa região, os corais expandiram sua distribuição a uma taxa de aproximadamente 2,1 km por ano (Silva et al. 2014), também espalhando-se para oeste, nas ilhas da Estação Ecológica de Tamoios, unidade de conservação de proteção integral, onde a presença de coral-sol aumentou de 33% em 2010 para 80% em 2018 (disponível no Relatório Monitoramento do Coral-Sol e Campanhas Eclipsinha, Esec Tamoios/ICMBIO 2020). Na BIG, em 2008 as maiores colônias já atingiam os 20 cm de diâmetro (Joel Creed, comunicação pessoal). Existe uma forte associação entre as densidades de adultos e de recrutas em pequenas escalas espaciais (<1m) [Figura 1A]. A densidade de recrutas observada na BIG foi de 275 a 522 recrutas/m²/ano, e variou de 1 a 460 colônias/m², considerando também as colônias adultas (Creed CORAL-SOL | ENTENDENDO O CORAL-SOL 104 e De Paula 2007). É importante relativizar os valores de densidade de colônias por área, considerando também a frequência de ocorrência das manchas, visto que, por conta do seu comportamento gregário, podem ocorrer em manchas de grande densidade mesmo em locais onde é considerado raro. Dado o número de locais invadidos e a grande abundância do invasor, a BIG é possivelmente uma área doadora de propágulos para outros locais da costa fluminense. A aproximadamente 100 km da BIG, as ilhas costeiras da cidade do RJ já registram ocorrência do invasor há quase duas décadas (Creed et al. 2017). Embora ambas as espécies de Tubastraea tenham sido registradas, T. tagusensis é a mais abundante na região (Silva et al. 2022). Tanto nas Ilhas Tijucas como no arquipélago das Ilhas Maricás, o coral-sol ocorre na faixa entre 3 e 13 metros de profundidade, com colônias em alguns pontos que chegam a ultrapassar os 20 cm de diâmetro (Augusto Machado, comunicação pessoal). No Monumento Natural das Ilhas Cagarras — MoNa Cagarras, Tubastraea spp. ocorre preferencialmente no estrato mais profundo do substrato rochoso (10 > 20 m), e podem ser registrados também associados a âncoras, pneus, cordas, dentre outros substratos artificiais abandonados (Machado et al. 2023). A densidade média no arquipélago das Cagarras alcança 636 indivíduos/m², sendo representados principalmente por indivíduos recrutas (510,3 recrutas/m²), mas que ocupam apenas 0,3% da cobertura total do substrato (Silva et al. 2022). Na Ilha Redonda, dentro do MoNa, cerca de 96% dos transectos realizados no estrato profundo foram classificados como dominantes, enquanto no raso (<10 m) foram dominantes em 42% (Machado et al. 2023). O coral-sol também é abundante nas áreas do entorno do MoNa Cagarras. Na Ilha Rasa, por exemplo, o coral-sol é encontrado de 6 a 19 metros de profundidade e é considerado dominante em 42% dos locais (Machado et al. 2023). Outra região crucial no processo de expansão dessas espécies na costa brasileira é a Região dos Lagos, cerca de 200 km ao norte da BIG. Passadas duas décadas desde os primeiros registros, atualmente ambas as espécies estão bem estabelecidas e apresentam uma distribuição espacial contínua ao longo de ~35 km de costa, com a ocorrência de grandes adensamentos populacionais, principalmente nas ilhas costeiras da região. A taxa de expansão dessas espécies nessa área é estimada em 3,87 km/ano (Santos et al. 2019). Tubastraea spp. foram identificados em 50% (7/14) dos locais monitorados em Arraial do Cabo, 40% (6/15) em Cabo Frio e 31% (5/16) em Armação dos Búzios. Todos os locais amostrados registraram aumento da abundância relativa à medida que aumentava também a profundidade, tendo um pico de abundância aos 10 metros. Do ponto de vista da estrutura das populações, destacam-se aquelas teoricamente mais antigas, localizadas em Arraial do Cabo, onde a maior frequência de ocorrência desses corais foi registrada. Já a população que ocorre na área de Búzios, embo- 105 ra esteja restrita a poucos locais, chama atenção pelo alto IAR (máximo abundante), maior que as registradas em Arraial do Cabo (máximo frequente). Além disso, apresentam diferenças morfológicas marcantes quando comparadas com as outras áreas (Santos et al. 2019; Santos 2019). Os maiores exemplares de T. coccinea foram coletados em Arraial do Cabo, onde a maior colônia continha 21,2 cm de comprimento (média 8,4 cm ± 3,2 DP) e pesava 1,1 kg (média 153,5 g ± 174 g DP). Em relação ao número de pólipos, a maior média (75,5 ± 45 DP) foi registrada na região de Búzios (máx. 284 pólipos), onde também foram registradas as maiores colônias de T. tagusensis, com médias de 7,8 cm de comprimento (máx. 14,2 cm), 139,8 g (máx. 470 g) e 62 pólipos (máx. 214 pólipos). No geral, as populações no litoral do estado do Rio de Janeiro apresentaram uma expansão acelerada ao longo do tempo, dominando muitas áreas rapidamente, e não se pode descartar que formem uma conectada metapopulação. Esse aspecto, inclusive, torna-se especialmente importante para compreender a rapidez e a eficiência com que populações se espalharam pela costa do estado do Rio. Uma hipótese é que poderia haver dispersão natural, via larvas planctônicas, de um local para outro adjacente. Porém, dadas as limitações de deslocamento e do tempo de permanência da larva no plâncton, essa hipótese por si só não explicaria o espalhamento dessas espécies. Outra possibilidade é a de que esses corais tenham a sua dispersão facilitada por transporte secundário não intencional em embarcações e estruturas artificiais. Uma terceira hipótese é a de que ambos os cenários são possíveis, ou seja, em um primeiro momento, pode ter havido aumento de densidade populacional em nível local via assentamento de larvas e/ou por brotamento de novas colônias, concomitantemente a eventos de novas introduções mediadas por vetores humanos em escala regional. Todas as possibilidades colocam em evidência a conectividade que parece existir entre os diferentes locais em que essas espécies foram registradas no litoral do estado do Rio de Janeiro, e sugerem que as subpopulações presentes nos diferentes locais compõem, em certa medida, uma única metapopulação assemelhada, embora sejam necessários estudos genéticos para confirmar essas hipóteses. 3.3. São Paulo No litoral norte de São Paulo são encontradas as duas espécies de coral-sol, que coocorrem na maior parte dos locais, com predomínio de T. tagusensis. Os estudos mostram que na Ilha dos Búzios (Ilhabela) são encontrados os estágios mais avançados de invasão do estado. Em 2010-2011, o coral-sol foi registrado em apenas seis dos 65 locais amostrados da região, sendo que as populações da Ilha dos Búzios já estavam bem estabelecidas e em alguns locais chegavam CORAL-SOL | ENTENDENDO O CORAL-SOL 112 Por fim, o crescente número de novos registros de coral-sol e o aumento na frequência de sua ocorrência sugerem que essas espécies estão em processo de ampliação de seus limites de distribuição geográfica. Aliado a isso, as projeções realizadas pelos modelos estatísticos e a iminente expansão da indústria petrolífera têm apontado que a dispersão do coral-sol para novos locais parece ser uma questão de tempo. A expansão das populações de coral-sol constitui uma ameaça iminente aos importantes ecossistemas recifais brasileiros, dado o impacto que exerce sobre as espécies e comunidades [Capítulos 7, 8 e 9]. Tabela 1: Variáveis e metodologias utilizadas para caracterizar as populações de coral-sol em cada região Região Estado Local Espécie Tamanho Cobertura Densidade Índice Abundância Relativa Recrutamento Mortalidade Golfo do México T. coccinea e T. micranthus XaXbXa– Xc– Caribe T. coccinea – – Xd– Xe– Ilhas Canárias Tubastraea spp.– – Xf– – – Brasil Região Nordeste Ceará Naufrágio Petroleiro do Acaraú T. tagusensis – – Xg– – – Rio Grande do Norte Naufrágio Comandante Pessoa Tubastraea spp. – – O – – – Pernambuco Parque dos Naufrágios e Porto Suape T. coccinea e T. tagusensis O – – – – – 113 Região Estado Local Espécie Tamanho Cobertura Densidade Índice Abundância Relativa Recrutamento Mortalidade Alagoas Naufrágio Itapagé O – – – – – Bahia Tubastraea spp. – Xh– – Xi– Baía de Todos os Santos e Recife dos Cascos T. coccinea e T. tagusensis Região Sudeste Espírito Santo Plataforma Peroá T. coccinea – Xj– – – – Rio de Janeiro Região dos Lagos T. coccinea e T. tagusensis Xk– XkXk– – MoNa Cagarras e ilhas do entorno T. coccinea e T. tagusensis O XlXlXmXl– Baía da Ilha Grande e entorno T. coccinea e T. tagusensis O XnXoXpXo– São Paulo Ilhas e Ilhotas São Sebastião e Ilhabela T. coccinea e T. tagusensis XqXqXrXrXq– Revis Alcatrazes e Esec Tupinambás T. coccinea e T. tagusensis XsXsXsO O – Região Sul Santa Catarina Rebio Arvoredo T. coccinea XtXt– O – – (X): Dados publicados. (O): Dados levantados pelo capítulo como comunicação pessoal/artigo em preparação, citados ao longo do texto. (-): Dado ausente CORAL-SOL | ENTENDENDO O CORAL-SOL 114 k, l, m, o, p, q, r, t = citações encontradas nas referências bibliográficas a Sammarco PW, Porter SA, Sinclair J, Genazzio M (2014a) Population expansion of a new invasive coral species, Tubastraea micranthus, in the northern Gulf of Mexico. Marine Ecology Progress Series 495: 161-173. Disponível em: https://doi.org/10.3354/meps10576. b Sammarco PW, Porter SA, Sinclair J, Genazzio M (2013) Depth distribution of a new invasive coral (Gulf of Mexico) – Tubastraea micranthus, comparisons with T. coccinea, and implications for control. Management of Biological Invasions 4: 291-303. Disponível em: http://dx.doi.org/10.3391/ mbi.2013.4.4.04. C Sammarco PW, Atchison AD, Boland GS (2014b) Coral settlement on Oil/Gas platform in the Northern Gulf of Mexico: Preliminary Evidence of Rarity. Gulf of Mexico Science 32:2. 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[email protected] Maria Soledad López: Colaboradora acadêmica de pesquisa, Centro de Biologia Marinha, Universidade de São Paulo. [email protected] Amanda Guilherme da Silva: Pesquisadora associada, Departamento de Ecologia, Laboratório de Ecologia Marinha e Química, Universidade do Estado do Rio de Janeiro. [email protected] Herick Simas dos Santos: Pesquisador associado, Departamento de Ecologia, Laboratório de Ecologia Marinha Bêntica, Universidade do Estado do Rio de Janeiro. hericksimas@ yahoo.com.br Edson Aparecido Vieira: Professor visitante, Departamento de Ciências Biológicas, Programa de Pós-Graduação em Sistemas Aquáticos Tropicais, Universidade Estadual de Santa Cruz. [email protected] Augusto Alves Machado: Programa de Pós-Graduação em Oceanografia Ambiental / Ufes e docente na Coordenação de Biologia, Centro Federal de Educação Tecnológica Celso Suckow da Fonseca (Cefet-RJ). [email protected] 117 Guilherme Ortigara Longo: Professor, Laboratório de Ecologia Marinha, Departamento de Oceanografia e Limnologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte. guilherme. [email protected] Pedro Henrique Cipresso Pereira: Diretor, Projeto Conservação Recifal — PCR. [email protected] Alexandre Ferraz: Sócio e diretor-executivo, Hemisfério Consultoria em Meio Ambiente Ltda. [email protected] 118 Interações do coral-sol Ricardo Jessouroun de Miranda Francisco Barros Igor CS Cruz Gustavo M Dias Marcelo V Kitahara Guilherme Ortigara Longo Natália M Menezes Damián Mizrahi Julia A Oliveira Bárbara Segal Herick Simas dos Santos Edson Aparecido Vieira DESTAQUES • Efeitos negativos do coral-sol são mais bem descritos do que positivos ou neutros • Corais nativos correm maior risco de mortalidade por interações diretas • O coral-sol não apresenta predadores efetivos no seu controle no Brasil • O coral-sol pode facilitar a ocorrência de espécies nativas e exóticas • Temperatura e ângulo de inclinação do substrato influenciam as interações 1. Contextualização A interação como processo-chave na bioinvasão: compreender o papel das interações biológicas nos ecossistemas continua sendo um tema central, especialmente na ecologia de bioinvasões. Espécies exóticas, por definição, vêm de uma região biogeográfica distinta, superam barreiras e filtros ambientais existentes em uma nova área de ocorrência e interagem com espécies locais para tentar sua sobrevivência e estabelecimento. Além disso, interações positivas entre espécies exóticas podem favorecer o processo de invasão, através de um aumento do efeito invasor das espécies. Assim, as interações ecológicas que se sucedem após a chegada da espécie em um novo hábitat são determinantes para o sucesso ou fracasso da invasão. Quando as interações com espécies locais não representam uma dificuldade para as espécies exóticas, e suas estratégias de defesa e ataque geram efeitos negativos às espécies nativas, a invasão obtém sucesso, e estas passam a ser chamadas de espécies invasoras. Esse é o cenário da bioinvasão do coral-sol em algumas regiões do globo, como na costa CAPÍTULO 07 119 brasileira, sendo uma das razões pelas quais esse invasor conseguiu se estabelecer com sucesso e afetar a biodiversidade nativa, alterando a estrutura das populações e comunidades nativas e o funcionamento de processos naturais. Neste capítulo, descreveremos as evidências de interações biológicas que envolvem o coral-sol e os fatores que podem influenciar nessas interações. Portanto, sintetizamos o conhecimento atualmente disponível sobre esse tema e discutimos as interações que precisam ser mais bem investigadas. 2. Interações do coral-sol: negativas, positivas e não definidas Para entender como se deu o sucesso da invasão do coral-sol e seus efeitos nas populações e comunidades nativas do Brasil é necessário entrar nos detalhes das interações. As interações ecológicas entre diferentes espécies podem ser classificadas como negativas, positivas ou neutras. Essa classificação é feita considerando um par de espécies e os resultados para a aptidão de cada uma das espécies que estão interagindo. Uma interação que causa redução da aptidão para as duas espécies envolvidas (interações negativas ou desarmônicas) é denominada competição. Já a interação que causa uma perda de aptidão para apenas uma das espécies, não interferindo na aptidão da outra espécie envolvida, é denominada amensalismo. Quando uma das espécies se beneficia da interação e não há alterações da aptidão da outra espécie envolvida denominamos comensalismo. Sendo positiva para ambas as espécies, a interação é denominada mutualismo. Dentre as interações de consumo, tanto a predação quanto o parasitismo proporcionam um ganho de aptidão para o consumidor (predador ou parasita) e uma redução da aptidão daqueles que são consumidos (presas e hospedeiros). A diferença entre essas duas interações está no resultado para os organismos consumidos. Enquanto na predação a presa é sempre levada à morte ou à perda parcial de biomassa ou de partes do corpo pelo predador, no parasitismo o hospedeiro permanece vivo mesmo com perda de aptidão. Muitas interações físicas (contato, perfuração e outras) são observadas, mas ainda não há estudos que comprovem o efeito em aptidão, de forma que são consideradas não definidas. Em contrapartida, interações intraespecíficas também são extremamente relevantes para entender o processo de invasão do coral-sol; por exemplo a integração fisiológica entre duas colônias da mesma espécie e as interespecíficas como o reconhecimento de congêneres entre duas espécies do gênero Tubastraea, formando uma só colônia. Contudo, nem sempre é fácil ou trivial determinar que interação está ocorrendo. CORAL-SOL | ENTENDENDO O CORAL-SOL 120 Estudar, definir e caracterizar as interações ecológicas entre diferentes espécies não é uma tarefa fácil. Apenas a predação é uma interação bem evidente, já que uma simples observação de um predador consumindo uma presa é suficiente para identificar quem ganhou (predador) e quem perdeu (presa). Por outro lado, apenas a observação de um encontro direto em que colônias estão bastante próximas não permite concluir a natureza da interação ou se existe um ganhador ou perdedor. Os danos quando aparentes nas colônias de corais não foram causados necessariamente pelo organismo ao lado e pode haver interações com outras espécies de pequenos invertebrados que nem sempre têm uma fácil identificação de prejuízo ou benefícios em cada uma delas. Nesses casos, essas interações precisam ser mais bem investigadas com experimentos manipulativos em laboratórios, promovendo o contato direto do coral-sol com outra espécie ou ainda por monitoramento de um encontro direto entre organismos no ambiente natural em períodos maiores de tempo [Tabela 1]. Nos experimentos, diversos parâmetros podem ser medidos: crescimento, sobreposição (quando um organismo avança e cresce sobre o outro), mortalidade, presença de estruturas competitivas, marcadores bioquímicos de estresse, atividade fotobiológica (ou respiração, quando houver produção primária), produção de metabólitos secundários, razões de proteínas e lipídios entre outras. Tabela 1. Espécies nativas alvo de estudos e observações de interações com o coral-sol Tubastraea spp. Organismo/ Espécie Interação Metodologia aplicada Ambiente Coral-pétreo Mussismilia hispidaa,b CECL e OA Recifes rochosos subtropicais e recife de coral Coral-pétreo Siderastrea stellatabC EC e OA Recife de coral Coral-pétreo Montastraea cavernosabC EC e OA Recife de coral Zoantídeo Palythoa caribaeorumcC EC e OA Costão rochoso e píer Coralimorfáriad Ricordea florida CECL Aquário Anêmonad Epicystis crucifer CECL Aquário 121 Organismo/ Espécie Interação Metodologia aplicada Ambiente Anêmonad Condylactis gigantea CECL Aquário Esponja tubular Desmapsamma anchorataeC EC e OA Costão rochoso Esponja incrustante Iotrochota arenosaeCOA Costão rochoso Poliqueta-de-fogo Hermodice carunculatafPOA Recife de coral, naufrágios e costões rochosos Molusco bivalve Leiosolenus aristatusgMACS Costão rochoso C=competição, P=predação e M=mutualismo; EC= experimento de campo, ECL=experimento de campo e/ou laboratório, OA= observações no ambiente, ACS= amostragens nas colônias de corais-sol Ver referências bibliográficas: a Santos et al. (2013), b Miranda et al. (2016), c Luz e Kitahara (2017), d Hennessey e Sammarco (2014), e Silva et al. (2022), f RJ Miranda e MV Kitahara (observação pessoal), g Mizrahi et al. (2023) 2.1. Interações negativas entre o coral-sol e espécies da comunidade invadida A competição por espaço é uma das interações ecológicas mais importantes no substrato dos ecossistemas recifais. Uma vez que o espaço é um recurso muito limitado, diversas espécies bentônicas desenvolveram, ao longo do tempo evolutivo, mecanismos altamente especializados para competir. Os cnidários em geral, incluindo o coral-sol Tubastraea spp. e outros corais duros, octocorais e zoantídeos, são reconhecidos pela produção de substâncias urticantes (“tóxicas”) por órgãos específicos (nematocistos), utilizados com eficiência na guerra por espaço e alimento com outros competidores ou para se defenderem de ataques de predadores. Os metabólitos secundários — compostos químicos que apresentam uma grande fonte de moléculas biologicamente ativas produzidas e acumulados nos tecidos do coral-sol — têm sido um dos principais mecanismos associados ao seu sucesso na competição com outras espécies, além de inibir predadores. CORAL-SOL | ENTENDENDO O CORAL-SOL 128 As demais 26 espécies são bentônicas vágeis, que podem ser encontradas sobre esses corais. Dessas, 25 espécies são crustáceos e uma é gastrópode. Diferentemente das interações de contato, a maioria dessas espécies possivelmente desenvolve interações de comensalismo ou de mutualismo, mas isso precisa ser avaliado por experimentos. 3. Fatores que influenciam as interações Fatores ambientais influenciam a dinâmica das interações entre o coral-sol com espécies nativas, em especial o efeito da temperatura da água e a orientação do substrato (horizontal positivo, horizontal negativo ou vertical) já foram testados experimentalmente. A temperatura pode afetar a fisiologia dos organismos, tanto negativamente, por poder levar a um aumento da demanda de respiração e estresse metabólico, como positivamente por ser capaz de aumentar as taxas de crescimento, influenciando as interações. Quando em competição com escleractíneos zooxantelados, a temperatura pode aumentar a capacidade do coral-sol de causar danos ao coral nativo, uma vez que os nativos têm uma maior chance de ficarem enfraquecidos pelo processo de branqueamento em altas temperaturas. Contudo, o coral-sol não sofre esse impacto por ser um coral azooxantelado, ou seja, não sofre branqueamento. Esse efeito já foi observado experimentalmente na competição do coral-sol com o nativo Siderastraea stellata, em que há um aumento da área danificada e um branqueamento mais intenso em temperaturas elevadas (Edson Vieira, comunicação pessoal). Já para o coral nativo Mussismilia hispida, a temperatura parece ser mais importante do que o impacto da competição, não havendo interação entre esses fatores, uma vez que a temperatura elevada afetou o coral nativo na presença ou não do coral- -sol em experimentos de laboratório (Barbosa et al. 2019). Por outro lado, apesar de não sofrer com o processo de branqueamento em temperaturas elevadas, o coral-sol também pode ficar enfraquecido em situações de altas temperaturas. Quando está competindo com o zoantídeo Palythoa caribaeorum, um forte competidor, o resultado da interação parece ser mediado pela temperatura da região. Em experimentos realizados com populações de águas mais frias (Santa Catarina), o coral-sol apresenta um estresse metabólico maior do que o zoantídeo quando a temperatura é mais alta, e acaba sendo mais afetado pela competição (Saá et al. 2020). Já em populações de águas um pouco mais quentes (São Paulo), o coral-sol parece ganhar a competição, causando retração e até morte das áreas de contato no zoantídeo (Luz e Kitahara 2017). Assim, os impactos competitivos do coral-sol podem ser potencializados em temperaturas mais elevadas quando em competição com alguns corais- 129 -pétreos nativos ou com zoantídeos de águas mais quentes. Entretanto, o resultado pode ser invertido quando ele está em contato com outros organismos com alta habilidade competitiva como é o caso do zoantídeo em águas mais frias. Tabela 2. Grupos com os quais se identificou algum tipo de interação com o coral-sol Tubastraea spp., porém que permanecem indefinidas e que precisam de novas pesquisas Coral-Sol Grupo /Espécie Origem Local T. coccinea Poriferaa Xestospongia muta N Caribe T. coccinea Polychaetab Spirobranchus giganteus N Caribe T. coccinea Bivalviac Hyotissa hyotis E Flórida Bivalviac Hyotissa mcgintyi C Gastropodac Thylacodes vandyensis Cyclothyca pacei T. coccinea Crustacead Leucothoe oxumae Stenothoe ogumi CBaía de Todos os Santos Tubastraea spp. Poriferae Chlatria sp. Tedania ignis Darwinella sp. NBaía de Todos os Santos T. tagusensis Scleractiniaf Madracis decactis NBaía de Todos os Santos T. tagusensis Ascidiaceag Didemnum sp. E Arraial do Cabo CORAL-SOL | ENTENDENDO O CORAL-SOL 130 Coral-Sol Grupo /Espécie Origem Local Tubastraea spp. Crustaceah Acantholobulus schmitti Ericerodes gracilipes Megalobrachium roseum Megalobrachium soriatum Menippe nodifrons Mithraculus forceps Omalacantha bicornuta Pachycheles monilifer Pagurus brevidactylus Pagurus criniticornis Panopeus rugosus Pilumnus reticulatus Pilumnus spinosissimus Pilumnus vinaceus Synalpheus antillensis Synalpheus brevicarpus Synalpheus fritzmuelleri Synalpheus minus Synalpheus scaphoceris Synalpheus townsendi N Ilha Grande Tubastraea spp. Crustaceah Thor sp. Pelia sp. C Ilha Grande Tubastraea spp.Crustaceah Athanas nitescens E Ilha Grande Tubastraea spp.Bivalviai; j Leiosolenus aristatus EArquipélago de Ilha Bela T. tagusensis Tubastraea spp. Bryozoak Amathia brasiliensis N Ilha Bela Bryozoak Schizoporella errata E N=nativa; C=criptogênica; E=exótica f, J, K=citações encontradas nas referências bibliográficas a Skinner LF (2018) Record of Tubastraea coccinea on Xestospongia barrel sponge: a new threat to Caribbean and Gulf of Mexico reefs? Coral Reefs, 37: 809-809. Disponível em: https://doi.org/10.1007/s00338-018-1706-x. b Hoeksema BW, ten Hove HA (2017) The invasive sun coral Tubastraea coccinea hosting a 131 native Christmas tree worm at Curaçao, Dutch Caribbean. Marine Biodiversity 47: 59-65. Disponível em: https://doi.org/10.1007/s12526-016-0472-7. c Bieler R et al. 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Isso poderia aumentar a sua chance de causar impactos nas estações mais quentes do ano em relação às mais frias. Além disso, o conjunto de compostos produzidos muda em relação à presença do competidor, indicando que a distância entre o coral-sol e a espécie nativa também pode importar para os efeitos da competição (Lages et al. 2012). A distância é importante para os efeitos do contato físico, e quando ela é curta existe maior chance na efetividade de deposição de compostos de defesa. Um estudo que CORAL-SOL | ENTENDENDO O CORAL-SOL 132 testou separadamente esses dois efeitos mostra que o impacto da competição é maior quando existem defesas químicas agindo conjuntamente com estratégias de defesa física, como expulsão de mesentérios (explicado anteriormente), possibilitadas pela proximidade (Santos et al. 2013). A orientação do substrato também é um fator determinante na ocorrência e nos resultados das interações de espécies bentônicas. Em superfícies horizontais voltadas para cima há maior incidência da luz solar, o que promove uma rápida proliferação de algas e corais zooxantelados. Consequentemente, os invertebrados que não aproveitam a radiação luminosa de modo direto, como o coral-sol, tendem a ser mais abundantes em áreas sombreadas ou escuras, evitando competir com organismos fotossintéticos, de rápido crescimento. Isto é observado em populações do coral-sol de localidades distintas no litoral brasileiro. Foi demonstrado que o padrão de distribuição desse coral é definido pela flutuabilidade positiva das larvas e seu comportamento de escolha de local durante o assentamento, o que aumenta a sobrevivência durante a fase bentônica (Mizrahi et al. 2014). Larvas desse coral, que colonizam áreas orientadas para cima, podem sofrer mais com influência da ação da sedimentação ou sufocados por espécies que têm preferência por locais iluminados. Desse modo, o coral-sol coloniza principalmente paredões verticais, fendas e áreas com baixa incidência luminosa, onde também já foi encontrado interagindo com outros competidores adaptados a esse tipo de condição, como o octocoral não nativo Carijoa riseii (Mizrahi et al. 2017), o antozoário Parazoanthus sp., o hidrozoário Obelia dichotoma, as esponjas incrustantes Mycale escarlatei e Clathria campechae e algas incrustantes coralináceas. 4. Considerações finais e perspectivas futuras Conforme demonstramos ao longo deste capítulo, as características ambientais locais podem exercer influência determinante sobre as condições e os resultados das interações do coral-sol com outras espécies; e avaliar os aspectos do ecossistema como um todo nos estudos de invasões biológicas, abordando inclusive mudanças climáticas, é essencial [Figura 4]. De acordo com importantes estudiosos e especialistas no tema, provavelmente a extinção dos organismos nativos aconteceria em espécies taxonomicamente relacionadas ao invasor. Portanto, a princípio, o coral-sol oferece grandes riscos às populações de corais escleractíneos do Brasil. No litoral brasileiro, as principais espécies de corais escleractíneos afetadas negativamente pelos corais-sol são Mussismilia hispida, e Siderastrea stellata. A espécie de coral Montastraea cavernosa e o octocoral 133 não nativo Carijoa riisei podem ter alguma resistência aos invasores, associada à presença de estruturas competitivas como tentáculos varredores e metabólitos. Estudos experimentais em laboratório com larvas de coral-sol sobre extratos brutos de Carijoa riisei demonstraram que há tanto inibição do assentamento como mortalidade das larvas (Mizrahi et al. 2017). Os estudos sobre interações envolvendo as espécies de coral-sol no Brasil abordam majoritariamente espécies de corais zooxantelados. No entanto, o hábitat em que o coral-sol se encontra muitas vezes corresponde a locais sombreados, que são também hábitat preferencial para diversas espécies de esponjas e ascídias. Algumas espécies de esponjas conseguem causar danos nos tecidos do coral-sol, mas suas taxas de crescimento não são rápidas o suficiente para conter a invasão. Assim, apesar de alguns estudos já contemplarem as comunidades de locais iluminados, é necessário ampliar o conhecimento sobre interações com potenciais competidores que ocupam ambientes sombreados e de difícil acesso. Outro aspecto importante a ser considerado sobre o conhecimento das interações do invasor com espécies nativas é a existência de efeitos indiretos, relacionados às interações tróficas. Poucos estudos até o momento avançaram para a compreensão desses efeitos ecossistêmicos das interações ecológicas com o coral-sol. Estudos na Bahia comprovaram alterações na composição e no comportamento alimentar de peixes recifais em diferentes locais com variação na cobertura da espécie invasora (Miranda et al. 2018) [Capítulo 8]. Nesse estudo, peixes herbívoros alteraram seu padrão de forrageamento (busca do alimento) em locais de maior cobertura de coral-sol. Esses efeitos indiretos são muito importantes na manutenção da resiliência do ecossistema, uma vez que, por exemplo, peixes herbívoros têm uma importante função de equilíbrio do sistema, através do controle de macroalgas. Até o ano de 2020, existiam estudos sobre interações com populações de coral-sol em poucas localidades: Baía de Todos os Santos (BA), Ilha Grande (RJ), Arquipélago de Ilhabela e Ilha dos Búzios (SP) e Ilha do Arvoredo (SC). Consideramos que existe uma lacuna no conhecimento das interações do coral-sol com outros organismos nos demais locais invadidos. A ampliação desses estudos é importante uma vez que as condições ambientais (conforme exposto antes) podem modular e até mesmo alterar o resultado das interações. Interações de facilitação com os corais-sol ainda são pouco conhecidas na costa brasileira, apesar de serem consideradas importantíssimas no processo de invasão. Vários estudos, por exemplo, relatam a importância da presença de algas coralíneas crostosas como atrativo para o assentamento de corais escleractíneos (Mizrahi et al. 2017). Assim, avaliar a relação de Tubastraea spp. com potenciais organismos bentônicos facilitadores é uma lacuna importante a ser CORAL-SOL | ENTENDENDO O CORAL-SOL 134 preenchida. A maior parte de estudos encontrados sobre interações entre coral-sol (incluindo locais onde são nativas) e outras espécies não possui maior detalhamento, sendo desconhecido o efeito dessas interações para as espécies relacionadas. -Mecanismos de interação direta - Competição física (tentáculos varredores e filamentos mesentéricos) - Competição química (metabólitos secundários) O QUE SABEMOS - Relações indiretas e de facilitação - Interações com microrganismos - Interações em ambientes sombreados e artificiais NÃO SABEMOS O QUE AINDA Temperatura Sazonalidade Substrato O QUE INFLUENCIA ESSA BRIGA + - Figura 4. As interações do coral-sol na comunidade biológica 135 Nos ambientes onde os corais-sol são nativos, os principais organismos descritos em associação com eles são os moluscos. Estudos sobre interações entre esses organismos e o coral-sol no Brasil podem ser importantes para compreender melhor os efeitos do processo de invasional meltdown. Além disso, até o presente, existem poucos trabalhos experimentais que investigam as interações envolvendo coral-sol e espécies nativas em substratos artificiais. Como são considerados trampolins para o coral-sol, experimentos avaliando o comportamento das espécies de coral-sol nesses locais são importantes. Ainda também são pouco conhecidas as interações com microrganismos. No ambiente marinho o papel dos microrganismos na regulação e promoção de processos importantes como fotossíntese e ciclagem de nutrientes é de grande relevância, apesar de ainda pouco explorado. Assim, consideramos que avançar no conhecimento sobre as interações ecológicas, incluindo a ampliação dos grupos e ambientes pesquisados, bem como na compreensão dos efeitos ecossistêmicos das múltiplas interações é importante, não apenas para compreender os efeitos do coral invasor nas comunidades nativas, mas também para traçar melhores estratégias de controle. Referências bibliográficas Barbosa ACC et al. (2019) Invasive sun corals and warming pose independent threats to the brain coral Mussismilia hispida in the Southwestern Atlantic. Marine Ecology Progress Series 629: 43-54. Disponível em: https://doi.org/10.3354/meps13110. Hennessey S, Sammarco PW (2014) Competition for space in two invasive Indo-Pacific corals — Tubastraea micranthus and Tubastraea coccinea: Laboratory experimentation. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 459: 144-150. Disponível em: http:// dx.doi.org/10.1016/j.jembe.2014.05.021. Lages BG et al. (2012) Proximity to competitors changes secondary metabolites on non- -indigenous cup corals, Tubastraea spp., in the southwest Atlantic. Marine Biology 159: 1551-1559. Disponível em: https://doi.org/10.1007/s00227-012-1941-6. Luz BL, Kitahara MV (2017) Could the invasive scleractinians Tubastraea coccinea and T. tagusensis replace the dominant zoantharian Palythoa caribaeorum in the Brazilian subtidal? Coral Reefs 36: 875. 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[email protected] Guilherme Ortigara Longo: Professor, Laboratório de Ecologia Marinha, Departamento de Oceanografia e Limnologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte. guilherme. [email protected] Natália M Menezes: Pós-doutoranda, Centro Universitário Senai-Cimatec. menezes. [email protected] Damián Mizrahi: Pesquisador visitante, Departamento de Biotecnologia Marinha, Instituto de Estudos do Mar Almirante Paulo Moreira. [email protected] Julia A Oliveira: Pesquisadora associada, Departamento de Ecologia e Zoologia, Laboratório de Ecologia de Ambientes Recifais, Universidade Federal de Santa Catarina. [email protected] Bárbara Segal: Professora adjunta, Departamento de Ecologia e Zoologia, Laboratório de Ecologia de Ambientes Recifais, Universidade Federal de Santa Catarina. segal.barbara@ gmail.com Herick Simas dos Santos: Pesquisador associado, Departamento de Ecologia, Laboratório de Ecologia Marinha Bêntica, Universidade do Estado do Rio de Janeiro. hericksimas@ yahoo.com.br Edson Aparecido Vieira: Professor visitante, Departamento de Ciências Biológicas, Programa de Pós-Graduação em Sistemas Aquáticos Tropicais, Universidade Estadual de Santa Cruz. [email protected] CORAL-SOL | ENTENDENDO O CORAL-SOL 144 Originalmente descritos como cascalho de coral (coral rubble), o acúmulo de esqueletos de corais acrescenta estrutura física e novos sinais químicos ao ambiente inconsolidado adjacente ao substrato consolidado. Uma vez que são criados espaços intersticiais maiores, a hidrodinâmica próxima ao fundo é modificada, e alguns fatores ambientais como luminosidade, concentração de oxigênio e sedimentação alteram a abundância e a diversidade de invertebrados. Além de afetar a composição da macrofauna, a deposição e o acúmulo dos esqueletos de corais sobre o substrato inconsolidado transformam-no em substrato parcialmente consolidado. O bloqueio físico resultante da acumulação dos Figura 2. Acumulação de esqueletos e corais-sol vivos que, ao se desprender do costão rochoso, modificam o substrato inconsolidado A: Nova conformação do substrato (coral rubble) se estendendo por diversos metros. B: Cardume de Cryptotomus roseus (budião-rosa) habitando o novo substrato. C: Chromis jubauna em seu novo território Fotografias: Marcelo V Kitahara, Ilha dos Búzios, SP 145 seus esqueletos sobre o sedimento modifica a interação bentopelágica, afetando a estabilidade das comunidades epi e infaunais. Essas mudanças afetam a diversidade, abundância e riqueza de espécies (i.e., estrutura das comunidades) e, consequentemente, podem afetar a diversidade funcional com possíveis efeitos em cascata nos níveis tróficos superiores. Em comparação ao substrato inconsolidado, áreas exclusivas de coral rubble abrigam assembleias móveis mais abundantes, ricas e diversas. Por exemplo, dos 21 grupos taxonômicos estudados por Merz et al. (2023), dois, sipunculídeos e anfioxos, não foram observados no coral rubble, mas outros sete (isópodes, caranguejos, camarões, ouriços, nudibrânquios, pepinos-do-mar e vermes-chatos) foram coletados apenas na presença dos corais-sol. Em adição, foi detectado aumento na abundância de diversos grupos taxonômicos (e.g. anfípodes, poliquetas, ofiúros, poliplacóforos, etc.). No entanto, conforme destacado pelos autores, é importante notar que a identificação dos invertebrados em nível taxonômico menor pode, em contrapartida, revelar eventuais perdas de diversidade, principalmente de ambientes arenosos típicos, que permaneceram não detectadas na resolução taxonômica mais abrangente utilizada (filo, classe, ordem). Em experimento in situ manipulando a concentração de Tubastraea spp. no substrato inconsolidado, Savio e colaboradores (em preparação) detectaram que a composição de macroinvertebrados bentônicos é alterada a partir de 66% de cobertura de Tubastraea spp. Com o aumento da cobertura de corais-sol sobre o substrato inconsolidado, a abundância de gastrópodes, bivalves, anfioxos e nemátodes diminui, enquanto outros táxons que não haviam sido detectados ou eram raros aumentaram (corroborando Merz et al. 2023). Os autores também sugerem que o aumento da cobertura de corais-sol está correlacionado com o aumento da biomassa de poliquetas, organismos que são normalmente encontrados em substratos consolidados com a ocorrência de corais-sol. Entretanto, destaca-se que apesar da identificação dessas espécies de poliquetas ter ficado em nível de classe, as espécies registradas nos tratamentos com e sem a deposição de Tubastraea spp. eram morfologicamente diferentes, executando papéis ecológicos distintos. Por exemplo, espécies de poliquetas distintas e de maior tamanho corporal (maior biomassa) foram registradas em tratamentos com maiores porcentagens de cobertura de corais-sol, um padrão similar ao observado para crustáceos (Brachyura, Caridea e Anomura), além de equinodermos (Ophiuroidea), corroborando a hipótese de que os corais-sol favorecem espécies de invertebrados maiores (Silva et al. 2019). Ao desencadear variações na riqueza geral e abundância de diversos grupos taxonômicos [Figura 3], a deposição de coral-sol em sedimentos arenosos e a mudança associada à paisagem marinha modificam a diversidade CORAL-SOL | ENTENDENDO O CORAL-SOL 146 funcional das comunidades a longo prazo. No entanto, uma compreensão completa de tais mudanças e das suas implicações para o funcionamento dos ecossistemas continua por ser mais bem compreendida. Embora o aumento da área de substrato consolidado possa ser visto como um resultado positivo em termos de proporcionar complexidade ao hábitat, as alterações causadas por Tubastraea spp. refletem os impactos relacionados a alguns dos piores cenários de invasão conhecidos pelos engenheiros de ecossistemas auto e alogênicos. 4. Ictiofauna A ictiofauna desempenha papel-chave na manutenção dos mais diversos hábitats marinhos. Entretanto, apesar das consequências de invasões biológicas sobre a ictiofauna serem amplamente estudadas, no Brasil ainda são escassas as pesquisas com essa vertente. De forma geral, a visão tradicional do acoplamento bentopelágico contemplava principalmente a deposição de material orgânico, biorressuspensão e a liberação de nutrientes inorgânicos provenientes do sedimento. Entretanto, essa visão perfaz apenas parte dos processos relacionados ao acoplamento bentopelágico, sendo que aqueles mediados pelos organismos são diversos e complexos (e.g. herbivoria, predação da — e pela — fauna bentônica, facilitação, migrações diárias e sazonais relacionadas a hábitos alimentares e reprodutivos, mudanças no uso de hábitat decorrente de fases de vida, ciclagem de nutrientes, etc.). Dentre esses processos, a herbivoria e a predação vêm sendo amplamente estudadas, incluindo as suas dinâmicas ecoevolutivas. Numerosos exemplos sugerem que processos evolutivos relacionados às interações bentopelágicas podem ser alterados por mudanças nas “defesas” antipredatórias ou estarem relacionados por contra-adaptações por parte dos predadores. Essas e outras dinâmicas evolutivas são impulsionadas por seleção natural atuando na aptidão e, consequentemente, adaptação dos organismos, as quais são espacial e temporalmente variáveis e influenciadas por pressões de origem antrópica, como a introdução de espécies exóticas. Mudanças nas comunidades bentônicas de substratos consolidados e inconsolidados invadidas pelos corais-sol influenciam não apenas a diversidade/abundância de peixes localmente, mas também os padrões de forrageamento de peixes-recifais (Miranda et al. 2018b), espelhando a hipótese de libertação do inimigo (HLI; espécies invasoras são normalmente menos predadas do que espécies nativas). Somando-se à HLI, temos também a hipótese da evolução aumentada da habilidade competitiva (EAHC), a qual propõe que uma vez no novo ambiente e “livre” de potenciais predadores e parasitas, espécies exóticas tendem a translocar recursos/energia referentes à defesa 147 e imunidade para aquelas relacionadas com reprodução (e.g. maturação, maior esforço reprodutivo, etc.) e habilidades dispersivas (Blossey e Nötzold 1995). Ao levarmos em conta ambas as hipóteses, e entendendo que apesar de observações escassas de potenciais danos às colônias de corais-sol resultantes de predação (Figuras 1B-C em Luz et al. 2018), até o momento nenhuma espécie de peixe nativa do Brasil é conhecida por predar corais-sol. Em adição, ao mensurar as taxas de forrageamento em ambientes com diferentes porcentagens de cobertura de corais-sol, alguns autores [Capítulo 7] demonstram que o forrageamento por parte de peixes herbívoros diminui com o aumento de cobertura desses invasores e que evidências de danos em tecidos nos corais-sol não foram observadas nas localidades estudadas nos recifes de corais da Baía de Todos os Santos, Bahia. A diminuição ou mesmo ausência de forrageamento por parte dos peixes-herbívoros, especialmente peixes-papagaio e cirurgiões, de acordo com os mesmos autores, faz com que a contribuição desses peixes no que se refere ao controle de algas diminua ou seja interrompida. Por conseguinte, isso pode alterar não apenas a ciclagem de nutrientes, mas também o recrutamento das espécies de corais nativos, devido à competição com algas. Ademais, a diminuição de oferta de alimento em uma área faz com que peixes herbívoros aumentem as distâncias percorridas para suprir suas necessidades energéticas, ou sejam deslocados para outros pontos do recife sem a presença de corais-sol. Entretanto, apesar de ainda não existirem estudos direcionados a ictiofauna de locais onde a cobertura de corais-sol satura o costão rochoso, é notória a diminuição na riqueza e abundância da ictiofauna, sendo que nesses “novos ambientes” pequenos blenídeos e recrutas de sargentinhos (Abudefduf saxatilis) [Figura 1] são normalmente mais comuns. No caso das localidades onde foi observada a deposição dos corais-sol sobre o substrato inconsolidado, o panorama não é diferente. A deposição dos corais-sol favorece a ocorrência de invertebrados móveis grandes (e.g. crustáceos), mas diminui a abundância de outros grupos de invertebrados que são itens importantes na dieta de invertebrados e peixes demersais. Essas alterações nos grupos de organismos de fundo inconsolidado refletem nas interações de forrageamento, podendo modificar a diversidade local da ictiofauna, uma vez que a distribuição desses organismos é regida pelas características do substrato e recursos alimentares. Observações preliminares sugerem que nas localidades onde a deposição de corais-sol se estende por áreas maiores ocorre mudança da ictiofauna e, potencialmente, das funções ecossistêmicas associadas. Conforme ilustrado na Figura 2, locais onde, em geral, eram observados peixes demersais como linguados (Syacium micrurum), agora são estudados Chromis jubauna, Cryptotomus roseus, além de espécies do gênero Stegastes e outras que CORAL-SOL | ENTENDENDO O CORAL-SOL 148 possuem relação normalmente restrita a substratos consolidados. Assim, devido à nova conformação oriunda do estabelecimento dos corais-sol, está ocorrendo um efeito bottom-up (i.e. nível trófico de base da cascata trófica afeta níveis superiores), em que as mudanças das comunidades bentônicas nativas, incluindo a diminuição e potencialmente empobrecimento da qualidade de alimentos (e.g. algas, pequenos crustáceos e outros invertebrados), resultam, em um primeiro momento, em mudanças nas áreas de forrageamento com aumento nas interações/competição entre peixes herbívoros territoriais e itinerantes (Miranda et al. 2018b) [Capítulo 7] e, dependendo da porcentagem de cobertura do substrato pelos corais-sol, acarreta em alterações na ictiofauna [Figura 3]. Figura 3. Infográfico da ecologia de comunidades invadidas por corais-sol 149 5. Conclusão De forma geral, estudos comparativos sobre a estrutura de comunidades antes e depois da invasão de corais-sol sugerem, nos locais pesquisados, redução da diversidade de espécies nativas, incluindo aquelas relacionadas com espécies engenheiras, como corais nativos. Essa mudança nos ecossistemas invadidos é mais pronunciada entre os litorais norte de São Paulo e sul do Rio de Janeiro, provavelmente por questões relacionadas às características ambientais da região. Nessas localidades, o potencial invasivo de ambas as espécies de Tubastraea faz com que diversas áreas do infralitoral estejam quase ou mesmo saturadas. Consequentemente, o espaço ocupado por macroalgas e macroinvertebrados, primeiramente em substratos consolidados com inclinação vertical ou negativa e, posteriormente, em substratos positivos, é bastante limitado. O aumento da dominância do coral-sol no substrato é associado ao declínio da comunidade de invertebrados epibentônicos, o que altera a ictiofauna, em especial os herbívoros itinerantes e invertívoros. A mudança na ictiofauna, fenômeno esse detectado em recifes de corais do litoral norte do estado da Bahia, destaca o potencial desses invasores em alterar relações tróficas em relativo curto espaço de tempo. Associado aos impactos sobre as comunidades sésseis e vágeis, em alguns locais a monopolização do substrato consolidado, aliada à facilitação do bivalve-invasor Leiosolenus aristatus, faz com que a força de adesão dos corais- -sol diminua significativamente, causando desalojamento das colônias que se depositam em camadas sobre o substrato inconsolidado adjacente, modificando as características ambientais e, portanto, a paisagem marinha. No entanto, apesar de inúmeros efeitos causados pela invasão dos corais-sol nas comunidades recifais de substrato consolidado e inconsolidado estarem documentados (sendo boa parte relatada e discutida no presente capítulo), ainda há a necessidade de estudos de longa duração para entendermos como essa invasão transformará as comunidades marinhas costeiras das regiões invadidas e, assim, os serviços ecossistêmicos locais. CORAL-SOL | ENTENDENDO O CORAL-SOL 150 Referências bibliográficas Blossey B, Nötzold R (1995) Evolution of increased competitive ability in invasive nonindigenous plants: a hypothesis. Journal of Ecology 83: 887-889. Disponível em: https://doi. org/10.2307/2261425. De Paula AF, Fleury BG, Lages BG, Creed JC (2017) Experimental evaluation of the effects of management of invasive corals on native communities. Marine Ecology Progress Series 572: 141-154. Disponível em: https://doi.org/10.3354/meps12131. Lages BG, Fleury BG, Pinto AC, Creed JC (2010). 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Teixeira LMP, Creed JC (2020) A decade on: an updated assessment of the status of marine non-indigenous species in Brazil. Aquatic Invasions 15: 30-43. Disponível em: https:// www.reabic.net/aquaticinvasions/2020/AI_2020_Teixeira_Creed.pdf. Afiliação dos autores Marcelo V Kitahara: Professor adjunto, Centro de Biologia Marinha, Laboratório de Evolução Sistemática de Anthozoa, Universidade de São Paulo. [email protected] Kátia Cristina Cruz Capel: Professora adjunta, Departamento de Genética e Evolução, Universidade Federal de São Carlos. [email protected] Lucca Albuquerque Cavalcanti Savio: Pesquisador colaborador, Centro de Biologia Marinha, Universidade de São Paulo. [email protected] Ricardo Jessouroun de Miranda: Professor visitante, Instituto de Ciências Biológicas e da Saúde, Universidade Federal de Alagoas. [email protected] Gustavo M Dias: Professor associado, Grupo de Ecologia Experimental Marinha, Centro de Ciências Naturais e Humanas, Universidade Federal do ABC. [email protected] 152 Arsenal químico do coral-sol: produtos naturais e ecologia química Beatriz G Fleury Lenize Fernandes Maia Silvia Siag Oigman Bruno Gualberto Lages Lidilhone Hamerski Raphael de Mello Carpes DESTAQUES • Tubastraea spp. produzem metabólitos secundários bioativos com atividades ecológicas • Tubastraea spp. produzem predominantemente ácidos graxos, esteróis e alcaloides • Aplisinopsinas são alcaloides abundantes, diversificados e ecologicamente ativos • A concentração de aplisinopsinas difere nas diferentes espécies de Tubastraea • O sucesso da bioinvasão de Tubastraea pode estar relacionado com seu arsenal químico 1. Contextualização Desde a sua detecção em plataformas de petróleo na costa do Sudeste do Brasil, no final dos anos 80, os corais exóticos Tubastraea coccinea Lesson 1830 e T. tagusensis Wells 1982, conhecidos como corais-sol, despertaram interesse por parte de pesquisadores que atuam na área de bioinvasão marinha. O seu status de coral escleractíneo azooxantelado como potencial invasor no Atlântico Sul propiciou o desenvolvimento de experimentos envolvendo as duas espécies após a sua crescente expansão, inicialmente nos costões rochosos da Baía da Ilha Grande, no estado do Rio de Janeiro. Desde então, essas pesquisas procuraram responder algumas perguntas: (1) Como essas espécies chegaram ao Brasil? (2) Como ambas as espécies se estabeleceram aqui? (3) Quais mecanismos utilizados por Tubastraea para consolidar o seu sucesso na expansão local e regional? (4) Até que ponto ambas as espécies estão afetando as comunidades bentônicas nativas? Com todas essas perguntas, os pesquisadores acabaram vinculando cada vez mais o gênero Tubastraea às espécies invasoras com grande potencial para modificar a estrutura das comunidades bentônicas em águas brasileiras [Lages et al. 2015 e Capítulos 7 e 8]. Muitos organismos marinhos bentônicos produzem substâncias com grande potencial biológico e ecológico, capazes de afetar as interações entre CAPÍTULO 09 153 as espécies nativas. Além das rápidas respostas físicas de defesa, dos aspectos genéticos e das estratégias reprodutivas, responsáveis pela expansão de Tubastraea no âmbito da bioinvasão em águas brasileiras, outras abordagens como a identificação de produtos naturais e seu papel ecológico vêm sendo exploradas. A bioatividade de extratos e substâncias isoladas desses organismos pode indicar a relevância da composição química no sucesso da invasão biológica. Portanto, propõe-se que várias regiões costeiras, principalmente de substrato consolidado do Brasil, encontram-se vulneráveis devido a esses e outros fatores que fazem de Tubastraea um protagonista em desestabilizar as comunidades nativas bentônicas (Lages et al. 2015). 2. Química de produtos naturais A locução “produtos naturais” é designada como substâncias químicas sintetizadas a partir do metabolismo primário. É também utilizada para denominar metabólitos secundários dos seres vivos terrestres e aquáticos, e estão envolvidos em processos de adaptação das espécies ao meio ambiente. Os processos mediados por esses metabólitos, geralmente espécie-específica, são os que determinaram o sucesso dos organismos (Teixeira 2009). Por outro lado, a Química de Produtos Naturais (QPN) é uma área da química orgânica que requer ferramentas analíticas para o isolamento e a caracterização estrutural dos metabólitos secundários de algas, vegetais superiores, animais e microrganismos. Os animais marinhos, por conta das condições ambientais em que vivem, como salinidade e variabilidade em luminosidade, pressão e temperatura, produzem metabólitos secundários com estruturas químicas diferentes daqueles associados à biologia terrestre, o que por sua vez leva à atividade biológica pronunciada e com novas propriedades farmacológicas. É estimado que os oceanos contenham aproximadamente 200 mil espécies marinhas, entre elas vários grupos de plânctons, bentos e néctons. O estudo de tais substâncias, portanto, é uma fonte de recursos promissora, com grande potencial para contribuir para o entendimento das toxinas marinhas com diferentes atividades biológicas, ecológicas e farmacológicas, possuindo potencial biotecnológico ilimitado. A integração desses campos de estudo possibilita uma química com características únicas. Os corais (filo Cnidaria) e seus microrganismos associados pertencem a um dos filos quimicamente mais estudados do meio marinho. Dentre eles, os corais-sol, representantes do gênero Tubastraea, apresentam colônias com coloração diversas, como laranja, amarela, rosa, verde, e se destacam por sua beleza nos locais que colonizam. Eles produzem diferentes classes de metabólitos CORAL-SOL | COMBATENDO O CORAL-SOL 256 expansão associados aos naufrágios históricos e aos afundados propositadamente e os desafios de controle em estruturas mais profundas, em águas mais turvas e em locais distantes da costa submetidos a correntezas e ondas. Em todos os locais, evidenciou-se a necessidade de ações a cada três meses para o controle efetivo e a necessidade de tecnologia para conter o crescimento e regeneração das colônias. O desafio atual é justamente conseguir manter essa periodicidade em toda a área das UC ou em locais de difícil acesso como os naufrágios. Por exemplo, em Alcatrazes seria necessário, no mínimo, o dobro de recursos financeiros, logísticos e humanos. Em se tratando de um problema que transcende as jurisdições das instituições, é fundamental que haja um alinhamento e soma de esforços para o enfrentamento dessa bioinvasão tanto em âmbito nacional quanto regional. A rede coral-sol do litoral norte de São Paulo é uma iniciativa pioneira nesse sentido e pode ser um exemplo a ser seguido para a elaboração de políticas públicas não apenas em nível nacional, mas também local e regional. Composta por órgãos licenciadores e gestores de UC federais e estaduais, academia, grandes empreendimentos como o Porto de São Sebastião e Terminal Marítimo Almirante Barroso (Tebar), setor náutico e representantes da sociedade civil, a rede tem atuado como fórum de discussão e alinhamento de estratégias de atuação, tanto no monitoramento quanto no controle. Como resultados, está em execução o plano de monitoramento e controle nos dois principais empreendimentos da região (Porto e o Transpetro) com a implementação de iniciativas de controle em suas estruturas, o aprimoramento do sistema de registro e a autorização para manejo do Ibama (Simaf) e a articulação para publicação de uma normativa nacional para prevenir a dispersão de espécies exóticas invasoras — EEI e considerar a bioincrustração como vetor de EEI nas atividades licenciáveis. Por fim, como lições aprendidas, alguns componentes são essenciais nas ações de controle: elas devem ser sistemáticas, monitoradas e avaliadas. O monitoramento precisa ser realizado tanto para detecção precoce e erradicação (e possíveis reintroduções), quanto para subsidiar estratégias e melhorias de manejo. Para isso, é essencial padronizar a coleta de dados para permitir a avaliação dos resultados e esforços, além de sua efetividade ao longo do tempo. Também é necessária a elaboração de um protocolo com diretrizes mínimas para áreas prioritárias. As fontes de financiamento que garantem a estrutura adequada, recursos humanos e a capacitação continuada das equipes são fundamentais para o desenvolvimento das ações, como evidenciado nos TACs. Vale ressaltar que o pioneirismo na Esec Tamoios não é só na dimensão técnica como também na dimensão jurídica (TAC Coral-Sol), com investimentos de 18 milhões de reais em projetos de pesquisa e manejo na UC e na Baía da Ilha Grande (RJ). 257 Referências bibliográficas Creed JC, Fleury BG (2011) Monitoramento extensivo de coral-sol (Tubastraea coccinea e T. tagusensis): Protocolo de semiquantificação. Instituto Biodiversidade Marinha, Rio de Janeiro: 1p. Disponivel em: http://dx.doi.org/10.13140/RG.2.2.35047.01448. Creed JC et al. (2017) The Sun-Coral Project: the first social-environmental initiative to manage the biological invasion of Tubastraea spp. in Brazil. 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[email protected] Priscila Saviolo Moreira: Chefe de Unidade de Conservação, Fundação Florestal. [email protected] Maria Soledad López: Colaboradora acadêmica de pesquisa, Centro de Biologia Marinha, Universidade de São Paulo. [email protected] Ludmilla do Nascimento Falsarella: Doutoranda, Programa de Pós-Graduação em Ecologia da Universidade Federal do Rio de Janeiro e colaboradora acadêmica de pesquisa no Centro de Biologia Marinha, Universidade de São Paulo. [email protected] Heitor de Macedo Meira: Graduação em Biologia Marinha e Gerenciamento Costeiro pela Universidade Estadual Paulista e colaborador acadêmico de pesquisa no Centro de Biologia Marinha, Universidade de São Paulo. [email protected] Tainah Corrêa Seabra Guimarães: Analista ambiental, Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade. [email protected] Adriana Nascimento Gomes: Analista ambiental, Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade. [email protected] Adriana Carvalhal Fonseca: Analista ambiental, Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade. [email protected] Marcelo de Oliveira Soares: Professor associado, Instituto de Ciências do Mar (Labomar), Universidade Federal do Ceará. [email protected] 259 Guilherme Ortigara Longo: Professor, Laboratório de Ecologia Marinha, Departamento de Oceanografia e Limnologia, Universidade Federal do Rio Grande do Norte. guilherme. [email protected] Pedro Henrique Cipresso Pereira: Diretor, Projeto Conservação Recifal — PCR. [email protected] Cláudio LS Sampaio: Professor associado, Laboratório de Ictiologia e Conservação, Unidade Educacional Penedo, Universidade Federal de Alagoas. claudio.sampaio@penedo. ufal.br Sérgio Augusto Coelho de Souza: Pesquisador colaborador, Centro de Biologia Marina, Universidade de São Paulo. [email protected] 260 O coral-sol nas unidades de conservação Adriana Carvalhal Fonseca Adriana Nascimento Gomes Marcelo Schuler Crivellaro Tainah Corrêa Seabra Guimarães Eduardo Almeida Kelen Luciana Leite Bruno Tardio DESTAQUES • O ICMBio possui diferentes instrumentos de gestão para prevenção e controle de EEI . Condicionantes de licença ambiental e TACs subsidiam controle do coral-sol nas UC . Na última década, algumas UC acumularam grande experiência no controle do coral-sol . O engajamento público é chave para o controle e detecção precoce do coral-sol nas UC . A parceria com instituições de pesquisa contribui para o controle do coral-sol nas UC 1. Contextualização 1.1. Instrumentos de gestão de espécies exóticas invasoras nas unidades de conservação, com foco no coral-sol As principais diretrizes instituídas para espécies exóticas invasoras — EEI no Brasil são abordadas na Estratégia Nacional para Espécies Exóticas Invasoras (Resolução Conabio 07/2018), na qual as unidades de conservação — UC são consideradas áreas prioritárias. A estratégia possui horizonte temporal até 2030 e entre os instrumentos de implementação, destacam-se os Planos de Prevenção, Erradicação, Controle e Monitoramento de EEI, que são ferramentas de gestão construídas de forma participativa e articulada. O Plano Nacional de Prevenção, Controle e Monitoramento do Coral-Sol no Brasil [Tabela 1a], com vigência até 2023, faz parte desses instrumentos. Esse plano tem objetivo geral de prevenir a introdução do coral-sol em áreas sem ocorrência, erradicar novos focos, controlar e conter a invasão, preferencialmente em áreas prioritárias, como as UC. No âmbito das UC federais, geridas pelo ICMBio, destaca-se a atribuição institucional de “prevenir a introdução e controlar ou erradicar espécies exóticas invasoras, em unidades de conservação federais e em suas zonas de amortecimento” (Decreto 11.193/22). Com a publicação da IN ICMBio 06/2019, o manejo CAPÍTULO 14 261 de EEI nas UC federais foi regulamentado, com a definição de procedimentos para autorização dessa atividade. A partir de então, foi possível regular tais ações, além de gerir e empregar o conhecimento gerado com base nos relatórios. Essas informações são essenciais para a elaboração ou atualização de ferramentas auxiliadoras à gestão dessas áreas protegidas, como o Guia de Orientação para o Manejo de Espécies Exóticas Invasoras em Unidades de Conservação Federais [Tabela 1f], que possui uma ficha dedicada ao manejo de corais exóticos invasores, elaborada a partir da experiência das equipes gestoras. Com uma abordagem preventiva, foi elaborado o Guia Técnico de Prevenção de Invasão Biológica Associada a Atividades de Empreendimentos Licenciáveis em Unidades de Conservação Federais [Tabela 1d]. Esse documento apresenta medidas preventivas para evitar a introdução de espécies incrustantes associadas a atividades como: instalação e manutenção de plataformas de produção de petróleo e gás natural e afundamentos assistidos para criação de recifes artificiais. Nesse contexto, ressalta-se também o trabalho para a definição de UC prioritárias para atuar na detecção precoce e resposta rápida que, apesar de não ter sido específico para o coral-sol, constitui um importante instrumento para direcionar a atuação das equipes gestoras. Para o ambiente marinho, foram definidas 25 UC prioritárias, considerando os vetores de introdução na região e a pressão de colonização baseada nas EEI no entorno [Tabela 1e]. Especificamente para o combate ao coral-sol, foram definidas diretrizes institucionais que apontam procedimentos a serem adotados pelo ICMBio, envolvendo as UC federais e os Centros Nacionais de Pesquisa e Conservação marinhos. Somadas a essas diretrizes, algumas UC também elaboraram planos específicos para EEI, como planejamento estratégico complementar ao Plano de Manejo da UC, contemplando, além do manejo, ações relacionadas à comunicação, licenciamento e fiscalização. Como exemplo, o Plano de Prevenção, Controle, Erradicação e Monitoramento de Espécies Exóticas Invasoras do Monumento Natural do Arquipélago das Ilhas Cagarras [Tabela 1c]. Na esfera estadual, a preocupação com a chegada do coral-sol na costa de Pernambuco e a ameaça que essa invasão representa para as UC costeiras e oceânicas da região culminou com a elaboração do Plano de Ação para Controle e Monitoramento do Coral-Sol no Litoral Continental e Oceânico de Pernambuco [Tabela 1b]. Na costa pernambucana, o coral-sol vem sendo registrado em naufrágios e no Porto de Suape. Nesse sentido, o plano tem como objetivo evitar que o coral-sol se estabeleça nos recifes naturais da região através de ações de prevenção, remoção e monitoramento. Além das ações de manejo, as diretrizes estabelecidas pelo plano resultaram na restrição à instalação de novos recifes artificiais no estado (Decreto Estadual 52.351/2021). CORAL-SOL | COMBATENDO O CORAL-SOL 262 Tabela 1: Instrumentos de gestão citados no texto Nome Data Instituição Páginas a Plano nacional de prevenção, controle e monitoramento do coral-sol (Tubastraea spp.) no Brasil 2018 MMA, Ibama e ICMBio 103 b Plano de Ação para Controle e Monitoramento do Coral-Sol no Litoral Continental e Oceânico de Pernambuco 2020 Semas Pernambuco 17 c Plano de Prevenção, Controle, Erradicação e Monitoramento de Espécies Exóticas Invasoras do Monumento Natural do Arquipélago das Ilhas Cagarras 2021 ICMBio 89 d Guia Técnico de Prevenção de Invasão Biológica Associada a Atividades de Empreendimentos Licenciáveis em Unidades de Conservação Federais 2022 ICMBio 178 e UC federais prioritárias em ambientes marinhos para Detecção Precoce e Resposta Rápida contra espécies exóticas invasoras 2022 ICMBio 14 f Guia de orientação para o manejo de espécies exóticas invasoras em unidades de conservação federais. Versão 5 2023 ICMBio 254 1.2. Outros instrumentos legais subsidiando o manejo do coral-sol nas UC O licenciamento ambiental é um dos instrumentos da Política Nacional de Meio Ambiente (Lei 6.938/1981), cujo objetivo é compatibilizar o desenvolvimento econômico-social com um meio ambiente ecologicamente equilibrado. O risco de introdução de espécie exótica é sempre considerado um potencial impacto ambiental negativo dos empreendimentos, o que se reflete nos Estudos de Impactos Ambientais e respectivos relatórios — EIA/Rimas. 263 A Resolução Conama 428/2010 determina que o licenciamento ambiental de quaisquer empreendimentos de significativo impacto ambiental que afetem UC ou suas zonas de amortecimento só poderá ser concedido após autorização do órgão responsável pela administração da UC. A autorização especificará, caso necessário, as condições técnicas que deverão ser consideradas nas licenças, tais como medidas de controle, mitigação ou monitoramento, quando se trata de casos envolvendo o coral-sol. Um exemplo de aplicação pioneira desse instrumento legal ocorreu em Santa Catarina, onde o coral-sol foi inicialmente registrado ao largo da costa do estado, na plataforma PXIV, a cerca de 200 km da cidade de Itajaí (De Paula e Creed 2004). A crescente preocupação com o aumento do risco da introdução de Tubastraea sp. nas áreas costeiras, especialmente na Reserva Biológica — Rebio Marinha do Arvoredo — o que de fato aconteceu em 2012 —, resultou na exigência de condicionantes de licença específicas no âmbito de processos de licenciamento ambiental de exploração e produção de petróleo, desde 2005. Nesse contexto, entre 2014 e 2016, foi executado o Projeto de Monitoramento Ambiental da Reserva Biológica Marinha do Arvoredo e Entorno — Projeto MAArE e mais recentemente, desde 2021, vem sendo executado o Plano de Ação para Prevenção e Controle do Coral-Sol na Rebio Arvoredo e Entorno — PACS Arvoredo. No Rio de Janeiro, desde 2022, o Projeto de Monitoramento de Ilhas Costeiras–Espécies Exóticas Invasoras (PMIC-EEI) vem sendo executado no Monumento Natural — MoNa das Ilhas Cagarras, em atendimento a uma condicionante específica do ICMBio no processo de licenciamento ambiental do polo Pré-Sal da Bacia de Santos — Etapa 3. No âmbito jurídico, tendo como embasamento a responsabilização civil por dano ambiental, regrada pelo art. 225, §3º, da Constituição Federal, foram apresentadas demandas judiciais pelo Ministério Público Federal — MPF no intuito de responsabilizar o poluidor pela invasão do coral-sol em águas brasileiras e os entes federativos (União, estados e municípios) pela omissão, bem como para impor medidas para minimizar os danos. Como exemplo, em 2012, o MPF de Angra dos Reis instaurou inquérito civil para apurar a existência de medidas mitigadoras e de controle da bioinvasão provocada por bioincrustação na Baía da Ilha Grande, RJ, bem como as responsabilidades por danos ambientais. A Ação Civil Pública gerou um termo de acordo homologado em 2021 (TAC Coral-Sol), no qual as empresas se comprometeram com o custeio de medidas compensatórias com a execução de dois projetos na região, sendo um específico na Estação Ecológica — Esec de Tamoios. Para auxiliar a execução dos projetos, constituiu-se um Comitê Técnico-Científico — CTC, do qual o ICMBio, por meio do Núcleo de Gestão Integrada de Paraty — NGI Paraty, faz parte. CORAL-SOL | COMBATENDO O CORAL-SOL 264 Outros TACs foram importantes na estruturação de algumas UC para lidar com o problema da bioinvasão, a exemplo do Refúgio de Vida Silvestre — Revis de Alcatrazes e do MoNa Cagarras, com o TAC Chevron (atualmente TAC Frade), iniciado em 2013. Destaca-se, ainda, uma decisão judicial proferida em 2014 em um processo de crime ambiental ocorrido na Baía da Ilha Grande, que estabeleceu, como condição de suspensão da pena, a aplicação de recursos em projeto de manejo do coral-sol na Esec Tamoios. Com esses recursos financeiros foi possível implementar o Projeto Eclipse: projeto para monitoramento e manejo do bioinvasor Tubastraea spp. (coral-sol) na Esec de Tamoios/ICMBio. 2. Estratégias de manejo do coral-sol nas unidades de conservação Apesar da invasão pelo coral-sol já estar espalhada por praticamente toda a costa do Brasil, a ocorrência da EEI em UC ainda está concentrada na região Sudeste [Figura 1], principalmente no litoral dos estados do Rio de Janeiro e São Paulo, onde se deu o início do processo de invasão na costa brasileira. Nessa região, as ações de manejo nas UC se iniciaram em estágios avançados da curva de invasão, onde apenas o controle para fins de redução ou contenção da população invasora é possível [Figura 2]. Na Figura 2, observa-se a curva de invasão indicando o estágio da invasão nas UC federais cujas estratégias de manejo serão detalhadas neste capítulo. A posição de cada UC na curva de invasão foi determinada pela percepção do gestor, baseado na experiência acumulada do ICMBio no controle do coral-sol. O primeiro registro de coral-sol (Tubastraea spp.) em ambiente natural no Brasil foi feito na Baía de Ilha Grande, RJ, no final da década de 1990 (De Paula e Creed 2004). Nessa região, está localizada a Esec Tamoios, UC federal de proteção integral com 29 áreas emersas (ilhas, ilhotas, lajes e rochedo) descontínuas e seus respectivos entornos marinhos, totalizando mais de 8.400 hectares de área marinha e cerca de 300 hectares de área terrestre. Devido a sua configuração, o primeiro bloco de ilhas invadido pelo coral-sol na UC foi o bloco mais próximo à enseada do Bananal, onde se localiza um fundeadouro destinado a navios e plataformas em reparo, apontado como a área de introdução dessas espécies na região. A equipe gestora da UC foi alertada para a problemática dessa bioinvasão em 2008, através de parecer técnico do Projeto Coral-Sol. Os monitoramentos extensivos (2010–2015–2018) confirmaram a expansão gradual para todos os blocos de ilhas da UC, com predomínio da espécie T. tagusensis sobre a espécie T. coccinea. As ações de manejo iniciaram em dezembro de 2012 e se intensifica- 265 ram com a implementação do Projeto Eclipse, cujos recursos advindos de ação judicial permitiram a aquisição de equipamentos e materiais para a execução das atividades. Os resultados dos monitoramentos orientaram a escolha das ilhas a serem manejadas. Considerando a capacidade operacional da UC, o projeto buscou controlar as populações em ilhas que apresentavam baixos índices de abundância relativa. Ainda que se tenha conseguido sucesso no controle de algumas ilhas, a exemplo da Ilha dos Ganchos, onde se manteve um manejo sistemático que garantia uma “erradicação aparente”, o esforço empregado não foi suficiente para controlar a expansão na maioria das ilhas manejadas. Além da grande pressão de propágulos na Baía da Ilha Grande, onde ambas as espécies já estão estabelecidas em escala geográfica ampla, o cronograma das saídas de campo ao longo de dez anos foi inconstante, condicionado à disponibilidade operacional das embarcações, de equipamentos e da equipe, bem como da visão estratégica dos gestores da UC/NGI em relação à relevância da sua execução. Desde junho de 2022, não há ações de controle de coral-sol na Esec Tamoios. O MoNa Cagarras, localizado no município do Rio de Janeiro, é composto por quatro ilhas e duas ilhotas, além da área marinha circunscrita no raio de 10 metros no entorno de cada uma dessas seis formações, totalizando 91,20 hectares. A primeira detecção de coral-sol no arquipélago das Cagarras ocorreu em 2004, antes da criação da UC (Mantelatto 2012). A espécie só foi registrada novamente em 2011 pela equipe do Projeto Ilhas do Rio (Moraes et al. 2013), cujas pesquisas embasaram a elaboração do Plano de Manejo da UC em 2020. O coral-sol encontra-se restrito a uma faixa de profundidade entre 3 e 18 metros, com predomínio da espécie T. tagusensis sobre a espécie T. coccinea (Silva et al. 2022). Em 2021, a UC publicou seu plano de EEI, no qual foram estabelecidas ações visando à prevenção, à detecção precoce, ao monitoramento, ao controle e à erradicação das EEI. O coral-sol consta como espécie prioritária nesse plano, que passa por monitorias anuais. Em 2022, a UC promoveu a Oficina de Planejamento para Manejo de Coral-Sol no MoNa Cagarras, reunindo gestores e pesquisadores para definição das áreas prioritárias, métodos de manejo e de monitoramento, colaboradores e material necessário para as ações. O manejo propriamente dito só foi iniciado em dezembro de 2022 pela equipe da UC, após a submissão de projeto e obtenção de autorização nos moldes da IN ICMBio 06/2019. A UC ainda não possui embarcação própria, mas recursos oriundos do TAC Frade têm viabilizado a manutenção de contratos de locação de embarcação e equipamentos de mergulho para execução das atividades. CORAL-SOL | COMBATENDO O CORAL-SOL 272 Figura 4: Material de comunicação produzido pelo ICMBio 273 Figura 5: Materiais de comunicação Produzidos pela Esec Tamoios e Rebio Arvoredo CORAL-SOL | COMBATENDO O CORAL-SOL 274 Na Esec Tupinambás e no Revis Alcatrazes, além da divulgação de informações pelas redes sociais, são realizadas atividades de conscientização com estudantes de escolas públicas nos municípios de São Sebastião, SP e Ilhabela, com gestores públicos e privados no âmbito da Rede Coral-Sol do Litoral Norte de São Paulo e com operadores de visitação pública nos cursos de formação. 3.2. Redes de colaboradores e voluntariado O Programa de Voluntariado do ICMBio tem promovido a participação de profissionais de mergulho autônomo e voluntários nas ações de monitoramento e controle do coral-sol nas UC, contribuindo para a formação de redes de colaboradores locais. Após capacitação técnica, a atuação dos voluntários tem se mostrado um importante aporte de força de trabalho nas ações de controle e na detecção de novos focos de invasão, evidenciando o importante papel que a sociedade pode prestar através da ciência cidadã. No Revis Alcatrazes, parte dos condutores subaquáticos que atuam na UC foi capacitada para detecção das EEI mais prováveis na região. Em parceria com uma das certificadoras de mergulho internacionais com sede no Brasil, a Padi, foi desenvolvida também uma especialidade de mergulho para controle de coral-sol, com o objetivo de dar escala para o controle, por meio da capacitação de cidadãos e empresas. Oficinas educativas, realizadas pelo Projeto Bioinvasores Marinhos na região da Rebio Arvoredo e entorno, propiciaram a capacitação de mergulhadores para a identificação e denúncia de invasão pelo coral-sol nos pontos regularmente visitados na costa catarinense. Essa iniciativa resultou na formação de uma rede de colaboradores entre as operadoras locais de mergulho, que desde então atua informando à equipe da UC sobre pontos de ocorrência de coral-sol. Na região da APA Costa dos Corais, ações de sensibilização realizadas por universidades e ONGs locais resultaram na confirmação do registro do coral-sol no naufrágio Itapagé, AL. No MoNa Cagarras, a elaboração do Plano de EEI foi estruturada de forma a definir uma rede de colaboradores responsável pela realização de cada ação. A UC abre chamadas pelo sistema do Programa de Voluntariado do ICMBio e desenvolveu um aplicativo para dispositivos móveis que permite aos usuários informar sobre a ocorrência e localização de EEI, além de outras informações relevantes à gestão da unidade. 275 4. Parceria com instituições de pesquisa subsidiando a gestão do manejo nas UC A gestão do manejo de EEI nas UC envolve múltiplas questões relacionadas não só à infraestrutura, recursos e capacitação da equipe técnica para a realização das ações de monitoramento e controle, mas também ao conhecimento sobre o processo de bioinvasão. Ao longo do processo de bioinvasão do coral-sol na costa brasileira, a atuação das instituições de pesquisa nas UC vem ajudando a estabelecer linhas de base importantes. Pesquisas que avaliaram as comunidades nativas foram essenciais para identificar as mudanças que ocorrem durante o processo de invasão (Machado et al. 2023; Vançato et al. 2023); pesquisas voltadas para o monitoramento e registro da expansão da invasão permitiram um diagnóstico da situação nas UC (Silva et al. 2011; Silva et al. 2022; Crivellaro et al. 2022); destaque ainda para pesquisas voltadas a aprimorar as estratégias de controle do coral-sol, com experimentos sobre a eficiência do método, frequência e períodos ideais para as atividades (Creed et al. 2021; Crivellaro et al. 2021; Savio et al. 2021). Nesse sentido, as parcerias com instituições de pesquisa têm sido fundamentais para alavancar e subsidiar o manejo do coral-sol nas UC. Na Esec Tamoios, o Laboratório de Ecologia Marinha Bêntica da Uerj e o Projeto Coral-Sol desempenharam papel essencial desde a emissão do relatório que informou sobre a bioinvasão na UC (2008). O Projeto Coral-Sol foi responsável pela capacitação da equipe da UC nas metodologias de monitoramento (2009) e de manejo (2012). A 1ª Operação Eclipse e a 1ª Oficina de Manejo do Coral-Sol nas UC Marinhas Brasileiras ocorridas em 2013 foram organizadas em parceria com o Projeto Coral-Sol. No MoNa Cagarras, o Projeto Ilhas do Rio/Instituto Mar Adentro — PIR/ IMA realiza, desde 2011, pesquisas sobre a biodiversidade marinha na UC, tendo registrado novas ocorrências, espécies raras, endêmicas, ameaçadas de extinção, além de exóticas e invasoras (Silva et al. 2022; Machado et al. 2023). Desde 2022, o IMA coordena o PMIC-EEI, cujo objetivo é ampliar o conhecimento taxonômico, ecológico e biogeográfico sobre as comunidades bentônicas marinhas no MoNa Cagarras, gerando dados que forneçam subsídios para futuras ações de controle de EEI marinhas na UC. No Revis Alcatrazes a parceria com as universidades locais, na implementação do monitoramento sistemático e desenvolvimento de novas tecnologias, tem possibilitado a avaliação das ações de manejo, retroalimentando um processo de aprendizagem, além de melhorar o rendimento na retirada de colônias, otimizando o tempo de mergulho e reduzindo os custos das ações. CORAL-SOL | COMBATENDO O CORAL-SOL 276 Na Rebio Arvoredo, a parceria estabelecida com a UFSC, desde o início do primeiro registro de coral-sol, foi fundamental para a estruturação do manejo na UC. O Projeto Bioinvasores Marinhos, executado entre 2012 e 2014, levantou informações sobre a extensão da invasão pelo coral-sol no litoral de Santa Catarina e a abundância do coral invasor e de corais nativos na UC e entorno imediato. Além disso, promoveu atividades de educação ambiental que foram fundamentais para a sensibilização de mergulhadores locais sobre os impactos da invasão pelo coral-sol e outras EEI marinhas. Entre 2014 e 2016, o Projeto MAArE propiciou a ampliação do monitoramento de EEI na UC, identificando novos pontos de invasão pelo coral-sol. Iniciado em 2022, o Pacs Arvoredo visa ampliar o conhecimento científico sobre o coral-sol no seu limite sul de distribuição, estruturar um programa de monitoramento sistematizado e contínuo e desenvolver um melhor conjunto de métodos e estratégias para prevenção e controle da espécie na Rebio Arvoredo e entorno. Na APA Costa dos Corais, a parceria com o PCR merece destaque, já que ao longo dos últimos anos vem possibilitando a implementação de ações de detecção precoce, por meio de projetos envolvendo o monitoramento dos ambientes recifais da UC e a sensibilização de atores sociais para a problemática da bioinvasão marinha. 5. Desafios e perspectivas Apesar dos avanços obtidos na última década, os esforços de controle da invasão pelo coral-sol nas UC ainda carecem de unificação e estruturação. A ausência de diretrizes nacionais que definam e orientem estratégias adequadas para a gestão da bioinvasão marinha dificulta a adoção de ações de controle nas UC, principalmente nas esferas estaduais e municipais. Somada a isso, a falta de estrutura náutica é uma realidade na grande maioria das unidades de conservação marinhas brasileiras, dificultando a gestão para a conservação nesses ambientes. Ainda, a complexidade das ações de controle em ambientes aquáticos, devido à necessidade de utilização de mergulho autônomo, dificulta e onera a capacitação das equipes nas UC. A experiência acumulada pelas UC federais no manejo do coral-sol trouxe importantes subsídios para o avanço das estratégias de controle em escala nacional. Por outro lado, demonstraram também a necessidade de um intenso esforço para a manutenção do controle da invasão pelo coral-sol com os métodos utilizados atualmente, mesmo em áreas com baixa densidade da espécie. As características da biologia do coral-sol, relacionadas principalmente a sua alta capacidade de reprodução e regeneração (Capítulo 5), bem como a 277 ocorrência em ambientes crípticos, como grutas e fendas inacessíveis, impossibilitam sua erradicação com as técnicas atualmente disponíveis e tornam o controle extremamente laborioso. Nesse sentido, o desenvolvimento de novas tecnologias de controle, que possibilitem o manejo de colônias localizadas nesses ambientes e que diminuam significativamente a possibilidade de regeneração após o manejo, faz-se urgente. Referências bibliográficas Costa-Neto IF, Tardio BM (2019) Controle do Coral sol através do manejo de substratos artificiais de empreendimentos e impactos da bioinvasão nas espécies autóctones da Resex Marinha Baía do Iguape, Recôncavo Baiano. Anais do XI Encontro de Iniciação Científica do Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade ICMBIO — 10 anos de aprendizado em pesquisa para a conservação. Bacellar et. al. 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CORAL-SOL | COMBATENDO O CORAL-SOL 278 Mantelatto MC (2012) Distribuição e abundância do coral invasor Tubastraea spp. Dissertação de mestrado. Universidade do Estado do Rio de Janeiro, Instituto de Biologia Roberto Alcântara Gomes. Moraes F, Bertoncini AA, Aguiar A (2013) História, pesquisa e biodiversidade no monumento natural das ilhas Cagarras. Rio de Janeiro: Museu Nacional. Salles PHP, Wicks SF, Costa-Neto IF, Tardio BM (2017) Diagnóstico da invasão por coralsol (Tubastraea spp.) associada a impactos de grandes empreendimentos em ambientes estuarinos da Resex Marinha Baía do Iguape, Recôncavo Baiano. Anais do IX Seminário de Pesquisa e IX Encontro de Iniciação Científica do Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade: ICMBIO — 10 anos de aprendizado em pesquisa para a conservação. Bacellar et al (Orgs.). Brasília: Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade – ICMBio, p. 67. Disponível em: https://www.gov.br/icmbio/pt-br/assuntos/pesquisa/seminarios-depesquisa/ANAIS_IX_SPIC_FINAL.pdf. Savio LAC et al. (2021) Sun coral management effectiveness in a wildlife refuge from south-eastern Brazil. Aquatic Conservation: Marine and Freshwater Ecosystems 31: 2830-2841. Disponível em: https://doi.org/10.1002/aqc.3657. Silva AG et al (2011) Expansion of the invasive corals Tubastraea coccinea and Tubastraea tagusensis into the Tamoios Ecological Station Marine Protected Area, Brazil. Aquatic Invasions 6: S105-S110. Disponível em: http://dx.doi.org/10.3391/ai.2011.6.S1.024. Silva MDM et al. (2022) Distribution, population structure and settlement preference of Tubastraea spp. (Cnidaria: Scleractinia) on rocky shores of the Cagarras Islands Natural Monument and surroundings, Rio de Janeiro. Brazil. Regional Studies in Marine Science 52: 1-14. Disponível em: https://doi.org/10.1016/j.rsma.2022.102245. Vançato YCSF, Creed JC, Fleury BG (2023) Community structure of shallow tropical reefs undergoing invasion by Tubastraea spp. in a Brazilian Marine Protected Area. 2023. Aquatic Invasions 18: 39–57. Disponível em: https://doi.org/10.3391/ai.2023.18.1.102938. Afiliação dos autores Adriana Carvalhal Fonseca: Analista ambiental, Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade. [email protected] Adriana Nascimento Gomes: Analista ambiental, Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade. [email protected] Marcelo Schuler Crivellaro: Pesquisador de pós-doutorado, Programa de Pós-Graduação em Ecologia, Universidade Federal de Santa Catarina. [email protected] Tainah Corrêa Seabra Guimarães: Analista ambiental, Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade. [email protected] Eduardo Almeida: Analista ambiental, Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade. [email protected] 279 Kelen Luciana Leite: Analista ambiental, Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade. [email protected] Bruno Tardio: Analista ambiental, Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade. [email protected] CORAL-SOL | PROJETO CORAL-SOL 288 (nº 11.959, de 29 de junho de 2009) o coral-sol poderia ser considerado um recurso pesqueiro. Na época, foram enviados pareceres técnicos ao Ibama e aos órgãos ambientais estaduais, além do protocolo de remoção e um mapa das áreas de controle. Essas medidas serviriam de base para políticas públicas relacionadas ao controle e manejo das duas espécies de coral-sol no litoral brasileiro. O prêmio da UniSol criou um projeto-piloto pioneiro: a primeira iniciativa a propor medidas de controle das espécies invasoras marinhas do coral-sol no Brasil. No entanto, para atingir a escala necessária para conter o coral-sol, seria necessária a profissionalização na gestão. 3. Ganhando escala Em 2008, o Projeto Coral-Sol recebeu o patrocínio da Petrobras através do Programa Petrobras Ambiental, com o principal objetivo de promover a “recuperação ambiental das áreas costeiras impactadas pelo coral-sol (municípios de Angra dos Reis, Paraty e Ilhabela), empoderando as comunidades tradicionais litorâneas e gerando renda, contribuindo assim para melhorias nas condições sociais e ambientais”. Com duração de dois anos e um volume total de recursos na ordem de R$ 2,2 milhões, a expectativa era que esse apoio alavancaria o projeto e permitiria resolver os gargalos que ainda limitavam o manejo. O PCS manteve e ampliou a sua característica multidisciplinar. Os esforços de manejo seriam intensificados nas áreas mais afetadas, ainda através da remoção manual. A intenção ainda era a de comercializar os esqueletos para financiar o manejo e remunerar os coletores. Em paralelo, ações de comunicação e educação ambiental sensibilizariam diversos públicos, criando aceitação e demanda para os produtos e angariando apoio da opinião pública no combate ao bioinvasor (afinal, remover corais como estratégia de conservação pode ser contraintuitivo para autoridades e o público em geral). Atividades de monitoramento e pesquisa também foram mantidas para avançar o conhecimento, propor soluções baseadas na ciência e acompanhar os impactos das remoções. O contrato de patrocínio firmado com o IBM em 2010 possibilitou a contratação de uma equipe de jovens profissionais exclusivamente dedicados ao projeto. Ainda assim, a equipe era formada por apenas seis pessoas, além dos diretores do instituto que atuavam de forma voluntária no PCS, então a manutenção e ampliação de parcerias estratégicas foram essenciais para executar um projeto tão ambicioso em apenas dois anos. Além das instituições que participaram das etapas anteriores, várias novas parcerias foram estabelecidas. A Uerj continuou sendo o principal centro de pesquisa e monitoramento associado ao projeto. O Centro de Biologia Marinha 289 da Universidade de São Paulo — Cebimar/USP também foi um parceiro importante no monitoramento no litoral paulista. O conhecimento sobre a espécie aumentou significativamente nesse período, alimentando as ações do PCS e as recomendações às autoridades para as ações necessárias de contenção da invasão. A expansão geográfica do projeto foi possível graças a parcerias com outras instituições e unidades de conservação (UCs) preocupadas em proteger a biodiversidade marinha sob sua gestão. Ações de monitoramento, pesquisa e remoção foram coordenadas nas unidades de conservação do Parque Estadual da Ilha Grande (Peig/Instituto Estadual do Ambiente — Inea), Estação Ecológica — Esec de Tamoios (Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade — ICMBio) e Monumento Natural — MoNa Cagarras, no estado do Rio de Janeiro, e Esec Tupinambás (SP), Parque Nacional — Parna Abrolhos (BA) e Reserva Biológica — Rebio Arvoredo (SC), com grande envolvimento de seus gestores e equipes. Dentre as ações mais memoráveis, destaca-se a Operação Eclipse, coordenada pela Esec Tamoios, cuja primeira edição em 2013 mobilizou dezenas de funcionários públicos, pesquisadores, voluntários, coletores, mergulhadores, barqueiros e jornalistas em uma operação de remoção de coral-sol, atuando simultaneamente em diferentes pontos da Baía da Ilha Grande (Gomes 2020) [Capítulo 13]. ONGs voltadas para a conservação marinha, como o Instituto Boto Cinza, Instituto Laje Viva, Instituto Mar Adentro e Projeto Hippocampus também se uniram aos esforços de vigilância, ampliando o alcance da comunicação e do engajamento. O Instituto Terra & Mar se destacou pela coordenação das ações de monitoramento e remoção na região da Ilha Bela (SP), além do engajamento de mergulhadores Scuba. Essa rede de parceiros ampliou a capacidade de mapeamento do coral-sol, evidenciando que ele já se estabelecera muito além dos limites da Baía da Ilha Grande e em profundidades inacessíveis aos coletores em apneia. No campo da educação ambiental e capacitação de agentes multiplicadores, duas instituições parceiras se destacaram: a Secretaria de Educação do município de Angra dos Reis e a Universidade Veiga de Almeida — UVA. A primeira foi fundamental na mobilização para o programa de qualificação de educadores da rede pública. Mais de 100 profissionais participaram de aulas teóricas e práticas e receberam materiais didáticos para uso na sala de aula. A UVA abriu suas portas para o projeto em diversos eventos, resultando em um intenso envolvimento de seus alunos como voluntários do PCS. Sem esse influxo de jovens talentos, diversas atividades oferecidas pelo Centro de Visitantes, como trilhas interpretativas, eventos culturais-educacionais (Natal, Festa Junina, Carnaval) e participação em feiras, congressos e seminários científicos, não teriam sido possíveis. Essas e outras ações de educação ambiental estão detalhadas no Capítulo 19. CORAL-SOL | PROJETO CORAL-SOL 290 Na Ilha Grande, o projeto contou com o apoio de duas organizações locais: a Associação Curupira de Guias e Condutores de Visitantes da Ilha Grande e o Comitê de Defesa da Ilha Grande. Ambas fizeram parte do comitê gestor do Projeto Coral-Sol, aumentando seu impacto e capilaridade. O valor de instituições locais para o sucesso de iniciativas socioambientais precisa ser destacado, pois são absolutamente vitais em todas as etapas, desde a definição do melhor horário e local para um evento, passando pela abertura de portas com as lideranças locais, até a elaboração de soluções criativas e culturalmente apropriadas. São também, ao mesmo tempo, os maiores críticos e apoiadores, por serem as partes mais diretamente afetadas. Além da equipe e dos parceiros formais, é preciso destacar dois grupos de atores que foram essenciais nessa etapa: os voluntários e os coletores de coral-sol [Figura 2]. O programa de capacitação de voluntários foi uma das frentes de maior sucesso do projeto. Voltado principalmente para alunos universitários, o programa baseou-se nas experiências anteriores da UniSol e contou com uma forte liderança e coordenação estudantil, atenta às necessidades e interesses dos participantes. Com um currículo extenso e multidisciplinar, o investimento em cada voluntário foi alto, mas o retorno em horas de voluntariado, divulgação, reputação e engajamento foi muito maior. Além disso, é possível que essa tenha sido uma das ações de maior transformação pessoal e profissional do PCS, tanto para os cerca de 70 voluntários, quanto para a equipe. Figura 2: Voluntários do Projeto Coral-Sol A: Em treinamento. B: Guiando turistas na trilha interpretativa. Ilha Grande, Angra dos Reis — RJ / 2011–2012 Fotografias: Acervo Projeto Coral-Sol 291 O grupo de coletores do Projeto Coral-Sol era composto por moradores da Ilha Grande, guias turísticos, barqueiros, mergulhadores e outros profissionais que dedicavam parte do seu tempo para as ações de remoção. O grupo passou por uma capacitação teórico-prática para atuar em apneia, sempre sob supervisão de um membro da equipe e um coordenador, com apoio de um barqueiro a cada saída [Figura 3]. Essa atividade era fisicamente extenuante, mesmo em condições de mar favoráveis, mas a equipe foi aprimorando o método de coleta, aumentando a colaboração entre coletores para maior efetividade. Esse grupo foi responsável pela remoção de cerca de 100 mil colônias de coral-sol, e teria sido muito mais eficaz não fossem os contínuos desafios no licenciamento dessa atividade e da comercialização do coral-sol [Figura 3]. Figura 3: Ação de remoção de coral-sol na Baía da Ilha Grande. Angra dos Reis, RJ, 2011-2012 A: Equipe de coletores embarcados. B: Engradado de coral-sol recém removido Fotografias: Acervo Coral-Sol CORAL-SOL | PROJETO CORAL-SOL 292 A sustentabilidade e o escalonamento das ações de manejo, o objetivo principal do PCS, continuaria sendo também a principal frustração. A demora na emissão de licença de coleta/controle gerou um atraso de meses no início das atividades de remoção. Foi necessária uma visita da equipe a Brasília para expor a problemática às autoridades competentes do Ibama, MMA e Ministério da Pesca e Aquicultura — MPA e explicar as propostas do projeto para lidar com a bioinvasão do coral-sol. O primeiro contato direto com agentes públicos foi fundamental para transformar a postura do governo relativa à introdução de espécies por bioincrustação e o nível de exigência na mitigação desse risco pela indústria de óleo e gás. Esse avanço certamente é essencial na prevenção de novas invasões e reintroduções no longo prazo. No entanto, no curto prazo, a remoção do coral- -sol para fins comerciais foi vista como um potencial risco para a conservação dos corais nativos, resultando em uma licença de controle ainda muito restritiva. Com isso, o plano de negócios baseado na venda de esqueletos beneficiados como principal linha de receita para sustentar a atividade de manejo artesanal local, replicável ao longo de toda a costa, não foi colocado em prática. Em contrapartida, pode-se dizer que o PCS mudou a percepção das pessoas sobre o coral-sol nos locais onde ele é mais abundante, principalmente na Baía da Ilha Grande, através de diversas ações de educação, comunicação, sensibilização e engajamento. Um marco dessa fase do projeto foi a inauguração do Centro de Visitantes na Vila do Abraão (2011) [Figura 4]. Esse espaço tornou-se a cara e o lar do PCS, um hub onde todos os eixos do projeto se encontravam. Abrigava uma exposição permanente composta por painéis explicativos, vídeos, jogos didáticos, esqueletos de coral-sol, aquários, fotos e mapas da bioinvasão. Ele recebeu turistas, alunos, moradores e hospedou a equipe de voluntários e pesquisadores em trabalhos de campo. Para surpresa da equipe, também se tornou um ponto de encontro para crianças moradoras da vila, um espaço para brincadeiras, estudo ou somente onde pudessem passar o tempo [Figura 4]. Essa adoção espontânea do projeto pelas crianças acabou gerando uma conexão inesperada com a comunidade local e proporcionou um serviço valioso para os pais. Graças ao trabalho desenvolvido ali, o projeto recebeu o status de posto avançado da Reserva da Biosfera da Mata Atlântica, pela Organização das Nações Unidas para a Educação, a Ciência e a Cultura — Unesco. O fim do período do patrocínio resultou na incontornável desmobilização da equipe e estrutura. No entanto, as atividades essenciais do projeto não cessariam, apenas “passariam de mãos”. 293 Figura 4: Centro de Visitantes do Projeto Coral-Sol na Vila do Abraão na Ilha Grande. Angra dos Reis — RJ/ 2011–2012 Fotografias: Acervo Projeto Coral-Sol 4. Passando o bastão Em 2013, o Projeto Coral-Sol passou a ser conduzido pelo Instituto Brasileiro de Biodiversidade — BrBio, uma associação sem fins lucrativos, reconhecida pelo Ministério da Justiça como Organização da Sociedade Civil de Interesse Público — Oscip. Desde então, o BrBio contribui para fortalecer a conexão entre o conhecimento científico e tradicional dos diferentes segmentos sociais, construindo diálogos e ações sustentáveis e investindo na articulação e na sensibilização de diversos atores para trazer maior protagonismo e engajamento de todos na conservação marinha e costeira. A mudança de liderança permitiu uma avaliação holística das fases anteriores do projeto, introduzindo a visão de um conselho consultivo e de uma diretoria, formados por especialistas de diversas áreas, incluindo ambiental, científica, governamental, fiscal, empresarial e artística. Essa equipe, ainda mais heterogênea e munida de novas ferramentas de gestão, planejamento e comunicação, traçou as linhas de ação para um novo contexto e conjuntura. CORAL-SOL | PROJETO CORAL-SOL 294 Já em 2013 o BrBio fez parceria com a Fundação OndAzul, criada por Gilberto Gil, para incrementar as ações do PCS. Assim, o projeto se reorganizou para aproximar ainda mais o entendimento da importância do combate à bioinvasão a diferentes segmentos da sociedade, com sua equipe qualificada e um time multidisciplinar, que somou esforços na construção de parcerias longevas, nos setores da sociedade civil e empresarial. A integração entre as ações de manejo, educação, engajamento e comunicação, sempre pautados em evidências científicas (Creed et al. 2017a; Creed et al. 2017b; Kauano 2019), foi potencializada. Em 2014, constituiu-se a Rede Coral-Sol de Pesquisa, Desenvolvimento Tecnológico e Inovação — PD&I. Formada por uma equipe multidisciplinar de 27 pesquisadores de 13 instituições brasileiras, essa rede tem o objetivo de fornecer subsídios para prevenir novas bioinvasões marinhas, recuperar ecossistemas bioinvadidos e buscar novas aplicabilidades para o coral-sol. Nessa fase, novos procedimentos, fluxos e governança precisaram ser definidos e construídos para orquestrar as equipes e parceiros que somavam quase 100 pessoas. Foi uma oportunidade de forte interface entre diferentes setores que proporcionou um grande intercâmbio de informações, melhorando as estratégias de conservação marinha em todo Brasil. A proposta de construir soluções para o problema do coral-sol no estado do Rio de Janeiro foi contemplada pelo edital Pensa Rio da Faperj, no final de 2013. Para promover o encontro dos pesquisadores e da nova equipe e a troca de conhecimento, o PCS realizou a 1ª Oficina da Rede Coral-Sol na Uerj e o 1º Workshop sobre Manejo do Coral-Sol no Brasil no também no Rio de Janeiro, RJ (2014), com a participação de especialistas nacionais e internacionais em recuperação ambiental. A 2ª oficina da Rede Coral-Sol (2016) contou com a participação de 32 pesquisadores, fortalecendo o conhecimento sobre o cenário do coral-sol no Brasil e as ações necessárias para seu enfrentamento [Figura 5B]. Nessa época, a equipe se voltou para a estruturação do Banco Nacional de Dados de Manejo e Monitoramento do Coral-Sol no Brasil, que se tornaria uma relevante ferramenta na gestão da informação para tomada de decisão e planejamento de ações de controle [Capítulo 18]. Em 2014, a equipe do PCS organizou um workshop de manejo para discutir as melhores estratégias, aprimoramento e adaptações necessárias para cada contexto regional com o pesquisador Avigdor Abelson, consultor renomado em restauração ambiental [Figura 5C]. Os integrantes do PCS ministraram palestras, participaram de mesas-redondas em reuniões científicas, instituições de ensino e pesquisa no Rio de Janeiro, Bahia e Santa Catarina, promovendo a divulgação da temática do coral-sol no Brasil e no mundo. 295 Figura 5: Rede ampla de apoio ao PCS A: Conselho consultivo e diretoria do BrBio. B: 2ª Oficina da Rede Coral-Sol. C: Visita técnica à Ilha Grande, RJ, com o pesquisador Avigdor Abelson. D: Oficina para gestores de unidades de conservação costeiras e marinhas do estado do Rio de Janeiro. Fotografias: Acervo BrBio Durante todo esse período, o projeto continuou focado nas ações de advocacy, capacitação e apoio a gestores públicos no combate ao coral-sol. Ainda em 2014, 24 analistas ambientais do Ibama, do Amapá a Santa Catarina, participaram do curso Introdução à Análise da Bioinvasão Marinha por Bioincrustação, em Brasília, com significativos avanços para o licenciamento ambiental e para o controle e monitoramento de espécies exóticas invasoras na costa brasileira. Em 2016, o PCS foi selecionado pelo edital do Funbio com recursos do Termo de Ajuste de Conduta firmado pela Chevron com o Ministério Público Federal para focar no controle do coral-sol e na conservação marinha. As ações de monitoramento e pesquisa do coral-sol foram realizadas na Região dos Lagos, Rio de Janeiro, Niterói e na Baía da Ilha Grande. Metodologias e técnicas de manejo CORAL-SOL | PROJETO CORAL-SOL 296 foram estudadas e avaliadas, e foram realizadas dezenas de novas ações de sensibilização e educação ambiental marinha com diferentes públicos nessas regiões. Ao longo dos anos subsequentes, a equipe contribuiu ativamente para a formulação de políticas públicas participando e organizando reuniões técnicas em Brasília com o Ibama, MMA e Ministério da Ciência, Tecnologia e Inovação — MCTI, incluindo o “Workshop de controle, monitoramento e mitigação da invasão do coral sol no Brasil”. A coordenadora-geral foi a consultora selecionada em edital público para elaborar o plano junto com o Ibama, ICMBio e MMA, e a equipe do projeto também forneceu subsídios técnicos para a construção do Plano Nacional de Controle e Monitoramento da Bioinvasão do Coral-Sol, que foi publicado em 2018 (Portaria nº 3.642) e incorporado no Plano Plurianual da União (Ibama, 2020). O Projeto Coral-Sol também deu continuidade às parcerias com unidades de conservação marinhas, cujos gestores já haviam incorporado ações de monitoramento e remoção de coral-sol como estratégias de conservação. Em 2019, a equipe realizou uma oficina para gestores de unidades de conservação costeiras e marinhas de todo o estado do Rio de Janeiro, com participação da Secretaria do Ambiente e Sustentabilidade do Rio de Janeiro — Seas, Inea e ICMBio [Figura 5D]. A oficina resultou na elaboração de planos de ação e definição de estratégias de manejo para combater espécies exóticas invasoras no Estado (ICMBio 2021). Desde 2018, o BrBio integra o Conselho Consultivo do MoNa Cagarras, apoiando a tomada de decisão, a elaboração do Plano de Manejo e do Plano de Espécies Exóticas do MoNa Cagarras, nas ações de erradicação e monitoramento do coral e educação ambiental. Também publicou, em parceria com ICMBio, a Cartilha de Boas Práticas: Prevenção de Espécies Exóticas Invasoras em Embarcações de Lazer no MoNa Cagarras (2022) [Figura 6]. O PCS sempre foi aberto ao diálogocom todos os setores e segmentos. Ao longo desses 18 anos, as coordenações e a equipe do projeto foram procuradas diversas vezes por dezenas de empresas nacionais, multinacionais e internacionais, buscando sempre fornecer informações e materiais técnicos disponíveis, para subsidiar o melhor desenvolvimento das atividades da indústria de petróleo e gás. As ações de sensibilização e mobilização foram ainda maiores e de maior alcance, para diferentes públicos e em diferentes formatos. Iniciativas como De Olho no Coral-Sol; o campeonato de fotos-subaquáticas Beleza Fatal, em parceria com a Associação Brasileira de Imagens Subaquáticas; ações de divulgação e treinamento do Grupo Arpoador de hotelaria e a parceria com o Aquário Marinho do Rio de Janeiro — AquaRio resultaram no envolvimento de dezenas 297 de milhares de pessoas, estudantes, mergulhadores de todo o país na temática do projeto [Figura 7]. Essas iniciativas reforçam o protagonismo e engajamento da sociedade e abrem novos caminhos para ações longevas. Uma descrição das ações e público alcançado por todas essas ações do PCS estão no Capítulo 19. A imprensa também foi uma poderosa aliada para levar adiante a mensagem de conservação dos ecossistemas brasileiros para múltiplos públicos através de matérias de destaque nos principais jornais, TVs e revistas. As ações do projeto e do BrBio foram apresentadas no livro Cariocas de verdade: histórias transformadoras, da editora Luminatti, após entrevista no jornal O Globo na coluna Dois Cafés e a Conta para o jornalista Mauro Ventura. Os materiais produzidos estão no site e principais plataformas de redes sociais do BrBio, com um canal direto com a sociedade. Figura 6: Capa e parte do conteúdo da Cartilha de Boas Práticas: Prevenção de Espécies Exóticas Invasoras em Embarcações de Lazer no MoNa Cagarras Fotografia: Acervo BrBio CORAL-SOL | PROJETO CORAL-SOL 304 Diretoria de Uso Sustentável da Biodiversidade e Florestas do Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis em 2020. É um fato que algumas espécies invasoras se tornaram especialmente proeminentes em termos de interesse de pesquisa, o que leva essas espécies a serem chamadas de “garotas-propaganda” (poster children em inglês), sendo o coral-sol laranja (T. coccinea) a garota-propaganda global do filo Cnidaria (Watkins et al. 2021) [Figura 1]. 2. Padrões em produção científica sobre o coral-sol O conhecimento científico sobre o gênero Tubastraea, que engloba as espécies do coral-sol invasoras no Brasil, pode ter duas distintas origens: proveniente de estudos realizados sobre as espécies nos locais onde são nativas (oceanos Pacífico e Índico); ou através de estudos efetuados nas regiões onde o coral-sol não é nativo (Brasil, Caribe, Golfo do México, Macaronésia e costa oeste Africana). Na literatura científica mais que o dobro de estudos envolvendo o gênero Tubastraea tem sido realizado em áreas não nativas, sendo a maioria pesquisas originais publicadas recentemente na literatura convencional (Dutra et al. 2023). Cinquenta e três países/territórios/regiões contribuíram para o conhecimento sobre o coral-sol, mas de forma muito desequilibrada geograficamente, com a maioria dos estudos produzidos no Brasil (42%) e nos Estados Unidos da América (Golfo do México — 10%), ambos na área de distribuição invadida, seguidos pelo Japão (5%), Austrália (4%), Taiwan (3%) e Indonésia (2%), em áreas nativas (Dutra et al. 2023). De acordo com Dutra (2021), embora o Brasil seja o país que mais produz estudos sobre o gênero do coral-sol, a produção científica no Brasil não é distribuída igualmente. O Rio de Janeiro se mostrou o mais prolífico dentre os estados brasileiros (62% de estudos até 2019), seguido de São Paulo (23%), Bahia (11%) e Santa Catarina (7%). Esses estados têm os maiores históricos de invasão no país (Creed et al. 2017a, b) e, por coincidência, concentram as universidades, os centros de pesquisas e grande parte dos profissionais especializados do país, o que também ajuda a explicar o maior número de trabalhos acadêmicos. As primeiras pesquisas sobre o coral-sol foram conduzidas pelo Laboratório de Ecologia Marinha Bêntica, do Departamento de Ecologia, da Universidade do Estado do Rio de Janeiro — Uerj a partir de 2000. Inicialmente, as pesquisas do Projeto Coral-Sol, formalmente criado em 2006, foram concentradas na Baía da Ilha Grande — BIG, onde a universidade mantém o Centro de Estudos Ambientais e Desenvolvimento Sustentável — Ceads, no seu campus em Dois Rios, Ilha Grande. A Ilha Grande foi o local da primeira introdução do coral-sol no 305 Brasil em ambiente natural. Como a missão do Ceads é desenvolver pesquisas avançadas sobre o meio ambiente e sua biodiversidade, contribuir na formação dos alunos nos níveis de graduação, pós-graduação, extensão e ensino fundamental e médio, além de gerar subsídios para conservação de espécies e o uso sustentável dos recursos naturais, foi natural seu uso como base e teve papel fundamental para as pesquisas nos anos iniciais. Após a criação do Projeto Coral-Sol pode-se evidenciar um aumento exponencial na produção científica sobre Tubastraea, tendo em vista que apenas sete estudos haviam sido produzidos sobre este gênero até 2006 [Figura 2]. Desde então, o número de estudos aumentou significativamente, totalizando 116 até o ano de 2021, o que representa 94,3% de todas as publicações sobre o assunto no país. Tal incremento demonstra a importância de grupos de pesquisadores diretamente relacionados aos estudos desses invasores, cada vez mais crescente no Brasil. Enquanto a chamada “literatura cinzenta” (monografias, dissertações, teses, livros etc.) corresponde a apenas 36,6% de toda a produção científica ocorrida no Brasil, a literatura convencional (publicações em periódicos científicos) segue como o tipo de produção majoritária, correspondendo a 63,4% (Dutra 2021). 0 20 40 60 80 100 120 140 160 180 200 1997 1999 2001 2003 2005 2007 2009 2011 2013 2015 2017 2019 2021 2023 Número de publicações Ano Projeto e Rede Coral-Sol Outros Figura 2: Publicações sobre o coral-sol no Brasil disseminado (cumulativo) pelo Projeto Coral-Sol e Rede Coral-Sol comparado aos demais grupos de pesquisa no país CORAL-SOL | PROJETO CORAL-SOL 306 Dentre as espécies do gênero Tubastraea, a T. coccinea detém a maioria dos estudos no Brasil, seguido de T. tagusensis e as demais variações para se referir ao gênero — como Tubastraea sp., Tubastraea spp., “coral-sol”, etc. (Dutra 2021). Ao avaliarmos as pesquisas sobre estudos biológicos, os tópicos como assentamento larval, recrutamento na população e sobrevivência se destacaram, no contexto da bioinvasão no Brasil, sendo os dois primeiros relevantes quando pensamos em expansão geográfica de um gênero invasor, enquanto dados sobre a sobrevivência são fundamentais para futuras ações de manejo (Dutra 2021). Antes de 2006 não havia estudos que abordassem esses tópicos no Brasil: assentamento larval e recrutamento foram inicialmente abordados de 2007 em diante e sua sobrevivência se deu a partir de 2010. Isso demonstra a importância que o Projeto Coral-Sol teve na produção científica no país, sobre os aspectos biológicos desses invasores. Nota-se uma escassez de estudos publicados com abordagens em tópicos de conhecimentos básicos biológicos do gênero, como por exemplo, alimentação, filogenética e genoma (Dutra 2021). O preenchimento dessas lacunas no conhecimento de Tubastraea torna possível avaliar a competição por alimentação suspensívora com espécies nativas, evidenciar possíveis mecanismos (ou deficiências) em tolerância e resistência, além de melhor entender o seu histórico como um bioinvasor na área invadida. A produção científica com ênfase nesses tópicos é de extrema relevância ao conhecimento desses bioinvasores. Dado o contexto invasor, estudos biológicos são fundamentais para: 1) avaliar potenciais impactos nos ecossistemas estabelecidos e sua ameaça à biodiversidade local; 2) fornecer dados para estratégias de controle, manejo, monitoramento e detecção precoce; 3) auxiliar nas tomadas de decisões em relação à conservação do ecossistema impactado e os que se encontram ao entorno. Dentre os estudos publicados que abrangem fatores abióticos, tópicos como substrato, temperatura e substâncias químicas são os mais abordados, respectivamente (Dutra 2021). A avaliação do substrato, seja ele natural ou artificial, é crucial para determinar o potencial de expansão de Tubastraea, justificando a predominância de estudos que abordam esse tema em ambientes invadidos por eles. Além disso, informações das influências de temperatura e substâncias químicas externas sobre a sobrevivência de Tubastraea também são de extrema importância para que possamos avaliar o seu potencial e sua eficácia quando aplicados no controle e manejo do coral-sol. Tubastraea é um coral escleractíneo azooxantelado, com alto potencial invasor, que já se expandiu por mais de 3.500 km da costa brasileira (Capel et al. 2020). Dos 123 estudos publicados sobre o gênero Tubastraea no Brasil até 2021, 30% (n=27) abordam os caminhos/vetores de introdução e transporte; desses 307 estudos 23 abordam as plataformas de petróleo/gás, revelando o quão comumente esses vetores são considerados relevantes pelos cientistas em comparação com os navios e vetores de propagação secundária como naufrágios, portos e lixo flutuante (Dutra 2021). É de se esperar que haja um alto impacto ecológico sobre os ecossistemas nativos invadidos. A habilidade de Tubastraea de causar necrose nos tecidos de corais nativos, através da produção de defesas físicas e químicas, é um fator que afeta negativamente algumas espécies e comunidades biológicas. Diversas publicações apontaram que seu alto poder de competir por espaço pode causar não somente impactos em espécies nativas, mas também graves danos à biodiversidade, como a homogeneização do ambiente, a transformação da paisagem marinha e a diminuição da produtividade primária, causando sérios impactos no funcionamento do ecossistema invadido (Capel et al. 2020, Dutra 2021). Entre os meios de manejo que vêm sendo utilizados no Brasil há um maior destaque na literatura científica para ações de erradicação/controle e monitoramento do coral-sol nas áreas invadidas. Com relação aos tipos de controle utilizados aqui, vê-se um maior número de publicações abordando o controle manual de remoção desses corais (Dutra 2021). Tendo em vista o número substancial de pesquisas sobre o coral-sol já realizado e publicado pelo Brasil, atualmente temos maior conhecimento científico sobre o coral-sol do que acerca dos principais gêneros de corais nativos no Brasil [Box 1]. 308 Os gráficos mostram os recursos humanos e o conhecimento científico do coral-sol (gênero Tubastraea) quando comparado com os quatro gêneros de corais nativos mais comuns no Brasil. Número maior de pessoas estudou o coral-sol e mais produtos científicos foram produzidos sobre o coral-sol que para três principais gêneros nativos. A exceção se dá pelo coral cérebro endêmico Mussismilia. Os dados foram obtidos usando a busca avançada na plataforma Lattes do Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico, procurando por cada gênero em 11 de outubro de 2023. Para conhecimento científico foi usado a busca avançada de Web of Science Core Collection busca booleana de ALL=(Tubastraea) AND CU=(Brazil). 0 100 200 300 400 CV Lattes (n) Recursos humanos Nativas Invasora (coral-sol) 0 50 100 150 Publicações (n) Conhecimento Científico Nativas Invasora (coral-sol) Mussismilia Siderastrea Favia Porites Tubastraea Mussismilia Siderastrea Favia Porites Tubastraea Gênero e status Box 1 Comparação do número de recursos humanos e da quantidade de conhecimento científico do gênero do coral-sol (Tubastraea) com os quatro gêneros de corais nativos mais abundantes no Brasil CORAIS NATIVOS Mussismilia Siderastrea Favia Porites 309 3. A contribuição do Projeto Coral-Sol para a produção científica As pesquisas que geraram o Projeto Coral-Sol iniciaram-se com uma dissertação de mestrado da Dra. Alline de Paula, publicada em 2002 sobre a abundância e distribuição do coral-sol na Baía da Ilha Grande (RJ) e os primeiros registros das duas espécies (Tubastraea tagusensis e T. coccinea) para o Brasil. Outros estudos realizados subsequentemente (2002–2006) seguiram uma ordem lógica quando houve detecção de um novo bioinvasor e concentraram-se em gerar respostas para as seguintes questões iniciais: 1) De qual organismo(s) se trata (e de onde veio)? 2) Qual é a distribuição atual? 3) Como chegou? 4) Que impactos tem ou terá sobre espécies, comunidades e paisagens nativas? Respondidas essas questões iniciais pelo projeto com estudos mais descritivos, a rápida expansão geográfica observada, começando inicialmente na BIG e subsequentemente em outros locais, foi gerado outro conjunto de questões lógicas na sequência (2007–2015): 1) Quais características do coral-sol são facilitadores de seu sucesso? 2) Quais condições físicas, químicas ou biológicas proporcionam um ambiente adequado ou ótimo para seu estabelecimento e consolidação? 3) Qual é o potencial de expansão do coral-sol no Brasil e quais impactos adicionais são previstos? Essas questões foram majoritariamente abordadas com experimentos biológicos em laboratório e ecológicos manipulativos em campo. A partir de 2011, iniciou-se uma fase de pesquisas voltadas a identificar susceptibilidades ou “pontos fracos” do coral-sol a fim de desenvolver e chancelar metodologias sobre seu manejo, modelar sua distribuição potencial no Brasil, investigar sua ecologia química, sua genética e identificar usos para fins biotecnológicos. A consolidação das informações geradas pelo Projeto Coral-Sol por meio de revisões científicas e Informes Nacionais sobre a Bioinvasão e Manejo do Coral-Sol no Brasil levou à criação de um Banco Nacional de Registros e Manejo do Coral-Sol — BNRM Coral-Sol, que foi primordial para a criação da plataforma digital Bioinvasão Brasil [Capítulo 18]. Em termos de produção de pesquisa, até hoje o Projeto Coral-Sol e a Rede Coral-Sol foram os responsáveis por gerar aproximadamente a metade (48%) do conhecimento científico sobre o coral-sol [Figuras 1 e 2]. Outros grupos [Tabela 1] que tiveram as maiores contribuições para avançar em termos de produtos de pesquisa são os do Centro de Biologia Marinha — Cebimar da Universidade de São Paulo (14%), Universidade Federal da Bahia (8%), Instituto de Estudos do Mar Almirante Paulo Moreira — IEAPM/Marinha do Brasil (5%), Petrobras (3%), Universidade Federal de Santa Catarina (3%) e as agências ambientais federais — Ministério do Meio Ambiente e Mudança do Clima, Instituto Chico Mendes de CORAL-SOL | PROJETO CORAL-SOL 310 Conservação da Biodiversidade e Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis — (3%). O Projeto Coral-Sol, aqui no Brasil, foi pioneiro nas pesquisas sobre o assunto, sendo responsável por 70% da produção científica sobre coral-sol no país entre 2006 e 2016 (Creed et al 2017b) [Figura 2]. Os estudos gerados pelo Projeto Coral-Sol foram publicados em uma grande variedade de revistas, principalmente internacionais com revisão por pares que tratam de biogeografia, ecologia e biologia marinha, oceanografia, química ou invasão biológica [Figura 1]. Até 2016 esse conhecimento tratou de distribuição (25% dos estudos), ecologia química (14%), ecologia aplicada (manejo), modelagem de nicho e associações de espécies (11% cada), ecologia de comunidades, crescimento e reprodução e interações ecológicas (7% cada), ecologia populacional e taxonomia (4% cada) (Creed et al. 2017b). Até o momento o Projeto Coral-Sol contribuiu com pelo menos 86 produtos científicos sobre Tubastraea no Brasil, incluindo 49 artigos em periódicos científicos [Figura 1], dois capítulos de livros, cinco teses de doutorado, sete dissertações de mestrado e 16 trabalhos de conclusão de curso (monografias). A Rede Coral-Sol também contribuiu com pelo menos 25 produtos científicos adicionais, incluindo 22 artigos em periódicos científicos e uma tese de doutorado. A pesquisa de maior repercussão entre os pares da comunidade científica (utilizando o índice de citações Scopus) foi o primeiro registro das duas espécies de Tubastraea no Brasil como introdução acidental (Paula e Creed 2004), seguida por uma revisão internacional da história, vias e vetores da invasão de Tubastraea em todo o mundo, organizada pelo Projeto Coral-Sol (Creed et al. 2017a). Outras pesquisas bastante citadas fizeram o primeiro registro de Tubastraea impactando e dominando o coral cérebro nativo endêmico Mussismilia hispida no Brasil (Creed 2006) e as mudanças que o coral-sol causa nas comunidades costeiras rochosas tropicais devido a sua invasão (Lages et al. 2011). Como pode ser visualizado na Figura 3, através desses marcos houve uma expressiva contribuição feita pelo Projeto e Rede Coral-Sol sobre a literatura científica. Figura 3: As inter-relações por citações entre os artigos científicos publicados pelo Projeto Coral-Sol (verde) e artigos científicos similares publicados por outros grupos (azul) Vínculos são organizados por (A) rede de artigos e (B) linha de tempo. Redes são conexões entre uma coleção de 49 artigos publicados pelo Projeto Coral- -Sol e 40 artigos similares selecionados pelo ResearchRabbit Connections 311 4. Produção tecnológica Com o sucesso do Projeto Coral-Sol em realizar pesquisas básicas sobre Tubastraea, principalmente nas áreas de biologia e ecologia, surgiu a necessidade de abordar de forma mais holística os temas multifacetados da bioinvasão marinha. Tecnologia é um produto da ciência e da engenharia que envolve um conjunto de instrumentos, métodos e técnicas que visam à resolução de problemas. É, portanto, uma aplicação prática do conhecimento científico em diversas áreas de pesquisa. Com vistas à expansão de pesquisas do Projeto Coral-Sol, e principalmente sua aplicação, uma rede de colaboração conhecida como a Rede Coral- -Sol de Pesquisa, Desenvolvimento Tecnológico e Inovação foi formada em 2014 para consolidar o grupo de PD&I do projeto (Creed et al. 2017b). A Rede Coral-Sol é atualmente constituída por uma equipe multidisciplinar e multi-institucional composta de 43 pesquisadores de 15 instituições: Instituto Brasileiro de Biodiversidade, Centro Federal de Educação Tecnológica Celso Suckow da Fonseca, Fundação Oswaldo Cruz, Instituto D’Or de Pesquisa e Ensino, Instituto Nacional de Tecnologia, Pontifícia Universidade Católica do Rio de Janeiro, Universidade de São Paulo, Universidade Federal da Bahia, Universidade Federal de Juiz de Fora, Universidade Federal de São Paulo, Universidade Federal do Estado do Rio CORAL-SOL | PROJETO CORAL-SOL 312 de Janeiro, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Universidade Federal Fluminense, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Universidade do Estado do Rio de Janeiro. Desde seu início, a Rede Coral-Sol vem realizando pesquisas, desenvolvendo novas tecnologias com o intuito de reduzir novas bioinvasões marinhas na zona costeira e recuperar ecossistemas bioinvadidos. Além disso, comunidades litorâneas impactadas vêm sendo resgatadas, através de soluções biotecnológicas ou que agregam valor adicional à retirada do coral-sol para manter o equilíbrio marinho. A Rede Coral-Sol vem, dessa forma, contribuindo para a contenção de risco de novas bioinvasões por bioincrustação, assim como implementando ações que visam à recuperação dos ecossistemas marinhos já contaminados. Além de evidente contribuição para o manejo de espécies exóticas, conservação da biodiversidade marinha, produção acadêmica, técnica e de inovação, a consolidação da rede ainda vem agregando e fomentando novas iniciativas voltadas para enfrentar a bioinvasão por outras espécies marinhas. A atuação do Projeto Coral-Sol junto com a Rede Coral-Sol contribui para o avanço do desenvolvimento tecnológico em quatro áreas-chave: 1) métodos de monitoramento da bioinvasão; 2) métodos de controle da bioincrustação; 3) práticas eficazes para os processos de quantificação e destinação de material; 4) tecnologia e inovação nos tipos de usos dados ao coral-sol. Em termos de métodos, o Projeto Coral-Sol gerou quatro protocolos importantes, dois de monitoramento e dois de controle (remoção e destinação de material). Esses protocolos foram chancelados por pesquisas realizadas pelo Projeto Coral-Sol (Mantelatto et al. 2013). Para monitoramento, foram aperfeiçoados os métodos de monitoramento de comunidades e de distribuição geográfica [Capítulo 11]. O primeiro protocolo, o método de monitoramento Dafor — Dominante, Abundante, Frequente, Ocasional, Raro — é um método semiquantitativo, adaptado de um método utilizado para estudos de costões rochosos ingleses na década de 1950. O protocolo Dafor do Projeto Coral-Sol foi formalizado por Creed e Fleury (2011) para medir o grau de infestação de coral-sol na escala regional e descrever mudanças temporais (anual a decenal) e vem sendo usado em diferentes regiões do Brasil. O segundo protocolo de monitoramento do Projeto Coral-Sol descreve as modificações nas comunidades biológicas dos costões e recifes durante o processo de bioinvasão. Esse método aplica o desenho ecológico Baci (Before- -After-Control-Impact) modificado, capaz de quantificar o grau de mudança e a perda de diversidade biológica causados pelo coral-sol (Lages et al. 2011) [Capítulo 11]. Parte do processo de monitoramento da comunidade ainda estabelece qual nível de controle é desejável para um determinado grau de recuperação. 313 Em termos de avanços tecnológicos nos métodos de controle do coral- -sol, o projeto desenvolveu os protocolos de remoção manual e práticas eficazes para os processos de quantificação e destinação de material. O terceiro protocolo, da remoção manual do coral-sol, é um método proveniente e adaptado de métodos-padrão usados para a coleta de corais para pesquisa e manejo. O protocolo foi formalizado por Lima e Creed (2008) e aprimorado e chancelado em uma oficina internacional denominada Sun Coral Bioinvasion Management Workshop, realizada no Rio de Janeiro, em dezembro de 2014. Em relação ao quarto protocolo, sobre a destinação e limpeza de material, foram realizados experimentos para identificar os melhores processos para matar e descartar ou utilizar o coral-sol. Os corais são mortos por sufocamento e as colônias incubadas in situ para posterior uso ou descarte de material inerte, eliminando ou minimizando o uso de substâncias químicas no processo. Como o coral-sol é um organismo bioincrustante (cresce em substratos duros naturais ou artificiais), o desenvolvimento de tecnologia para sua redução ou exclusão também estimulou a busca de novas tecnologias para tratar de controlar e eliminar a sua bioincrustação de forma geral. O Projeto Coral-Sol realizou, e divulgou internacionalmente, ensaios e pesquisas definindo melhores técnicas de controle por salinidade (alta ou baixa), abafamento por lonas, aquecimento e desenvolvimento de usos e formas de aplicação (injeção, por pasta, etc.) de substâncias químicas nocivas. Essas técnicas se inserem na “caixa de ferramentas” disponível para o controle do coral-sol e/ou bioincrustação marinha. Uma patente proveniente das atividades de inovação do projeto (“Sistema de limitação de nutrientes, alimento, irradiância e oxigênio para bioincrustação em plataformas offshore e embarcações diversas pela técnica de envelopamento”) foi registrada no Instituto Nacional da Propriedade Industrial em 2020. Como o Projeto Coral-Sol sempre teve como princípio central o uso de Tubastraea como forma de controle à bioinvasão, parte dos esforços da Rede Coral-Sol concentrou-se em gerar um conjunto de instrumentos, métodos e técnicas que buscam ampliar o uso do coral-sol: 1) na limpeza dos esqueletos; 2) em farmacologia; 3) no controle de bioincrustação; 4) em agricultura; 5) em tratamento de resíduos [Capítulo 17]. Vêm sendo realizados numerosos estudos bem-sucedidos no uso de substâncias químicas provenientes do coral- -sol para investigar seu potencial tóxico e farmacológico em ensaios através de atividade anti-inflamatória, mutagênica, genotóxica, citotóxica, antiparasitária e antimicrobiana. Há também ensaios de bioprospecção de substâncias provenientes do coral-sol para identificar e isolar substâncias que inibem o desenvolvimento de biofilmes e macrobioincrustação. Outra vertente é o desenvolvimento de tecnologias de aplicação dos biocidas identificados. Outros ensaios escritos CORAL-SOL | PROJETO CORAL-SOL 320 Figura 6: Rede de colaboração científica entre instituições brasileiras para pesquisas sobre bioinvasão marinha no Atlântico Sudoeste Os nós representam as instituições mencionadas como filiadas nas publicações e os links conectam as instituições que aparecem na mesma publicação. O tamanho do nó é proporcional ao número de publicações onde aparece como afiliação, e a largura do link é proporcional à frequência com que ambas as instituições aparecem na mesma publicação. A figura foi feita utilizando um subconjunto de publicações em que pelo menos uma instituição brasileira foi incluída. As instituições brasileiras são destacadas em verde, sendo que as instituições associadas ao Projeto e Rede Coral-Sol estão em vermelho. Destacamos a Uerj como a principal parceira do Projeto Coral-Sol, com a maior produção de publicações sobre bioinvasão marinha no Atlântico Sudoeste. Adaptada de Schwindt et al. (2022). A posição do nó foi determinada com base no algoritmo Fruchterman-Reingold. 321 6. Considerações finais A ciência e a inovação avançam devido à produção científica, tecnológica e à formação de recursos humanos para os quais são necessários investimentos financeiros. Ao longo dos anos o Projeto Coral-Sol obteve importantes financiamentos como da Fundação Carlos Chagas Filho de Amparo à Pesquisa do Estado do Rio de Janeiro, Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico, Fundo Brasileiro para a Biodiversidade, Banco Real, Universidade Solidária, Fundação Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior e a Petróleo Brasileiro S.A. (Petrobras), que possibilitaram a produção científica, tecnologia e formação dos recursos humanos aqui detalhada. O Projeto Coral-Sol foi o pioneiro e o que mais produziu pesquisas e tecnologia e, consequentemente, sabe-se hoje mais sobre biologia, ecologia e manejo de coral-sol do Brasil que sobre a maioria dos gêneros de corais nativos brasileiros [Box 1]. Ainda, houve considerável treinamento, qualificação e participação de recursos humanos no conhecimento gerado, a tal ponto que também mais pessoas foram envolvidas em gerar informações sobre o coral-sol do que sobre a maioria de gêneros de corais nativos brasileiros [Box 1]. Portanto, o Projeto Coral-Sol estimulou um incremento importante de recursos humanos em bioinvasão marinha. Sabe-se que a competitividade em ciências do mar é impulsionada por parcerias internacionais e tais colaborações resultam numa qualidade de trabalho mais elevada na área (IOC/Unesco 2020). No entanto, a falta de colaboração científica internacional em todo o Atlântico Sudoeste e na América do Sul tem dificultado o avanço no conhecimento regional das invasões biológicas marinhas (Schwindt et al. 2022), e por isso há necessidade de uma maior rede de colaborações internacionais no futuro. Referências bibliográficas Capel KCC, Creed JC, Kitahara MV (2020) Invasive corals trigger seascape changes in the Southwestern Atlantic. Bulletin of Marine Science 96: 217-218. Disponível em: https://doi. org/10.5343/bms.2019.0075. Creed JC (2006) Two invasive alien azooxanthellate corals, Tubastraea coccinea and Tubastraea tagusensis, dominate the native zooxanthellate Mussismilia hispida in Brazil. Coral Reefs 25: 350. Disponível em: https://doi.org/10.1007/s00338-006-0105-x. Creed JC et al. (2017a) The invasion of the azooxanthellate coral Tubastraea (Scleractinia: Dendrophylliidae) throughout the world: history, pathways and vectors. Biological Invasions 19: 283-305. Disponível em: https://doi.org/10.1007/s10530-016-1279-y. CORAL-SOL | PROJETO CORAL-SOL 322 Creed JC et al. (2017b) The Sun-Coral Project: the first social-environmental initiative to manage the biological invasion of Tubastraea spp. in Brazil. Biological Invasions 8: 181-195. 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[email protected] Beatriz Sant’Anna Vasconcelos Marafiga Dutra: Bióloga, PUC-Rio. beatrizdutra657@ gmail.com Nicolás Battini: Pesquisador, Instituto de Biología de Organismos Marinos (Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnica), Argentina. [email protected] Lélis Antonio Carlos-Júnior: Professor agregado, Departamento de Biologia/PUC-Rio. [email protected] 324 Usos do coral-sol Raphael de Mello Carpes Israel Felzenszwalb Maiara M Romanelli Silva Silvia Siag Oigman Caroline EN Santos Aline Clen S Tomaz Daniel B Zandonadi Analy MO Leite Aline Nefertiti S Gama Maria de Nazaré C Soeiro Julia B Netto-Ferreira Fernanda P Gabetto Victória MM Mendonça Everaldo Zonta DESTAQUES • Alternativas de uso do material gerado no manejo de Tubastrea coccinea e T. tagusensis • O gênero Tubastraea no Brasil possui moléculas de interesse farmacológico • Atividades biológicas foram observadas nos metabólitos secundários de Tubastraea spp. • O esqueleto calcário pode ser usado com fins agrícolas e em processos sortivos 1. Contextualização Entre 2006 e 2017, cerca de 8,5 toneladas de coral-sol foram removidas por meio de ações de manejo no Brasil pelo Projeto Coral-Sol — PCS e diversos parceiros. Os corais removidos foram mortos, e a maior parte dessa quantidade foi devolvida ao mar. Umas das estratégias usadas pelo PCS foi utilizar o esqueleto calcário desses organismos para utilização como souvenires e/ou peças ornamentais (Creed et al. 2017) [Capítulo 15]. Entretanto, buscam-se outras finalidades para o uso do coral-sol com o objetivo de agregar valor a esse material descartado. CAPÍTULO 17 325 2. Potencial farmacológico: coral-sol como fonte de produtos naturais Uma dessas finalidades pode ser a área de produtos naturais marinhos. Como descrito mais detalhadamente no Capítulo 9, os corais do gênero Tubastraea produzem metabólitos secundários para realizar diversas interações ecológicas no ambiente em que se encontram. Espécies marinhas, principalmente as de vida séssil e corpo mole, também dependem dessas substâncias para suas interações e empregam um alto custo energético na produção de moléculas complexas ou em altas concentrações. Logo, invertebrados marinhos, como o coral-sol, produzem uma variedade de compostos sem precedentes, podendo inclusive incorporar elementos, como o bromo, que não estão disponíveis para espécies terrestres. A presença de moléculas de interesse nas espécies de coral-sol torna esses organismos potenciais fontes de produtos naturais e, por se tratar de espécies invasoras, sua remoção do ecossistema invadido gera impactos ambientais mínimos, suavizando um incômodo permanente na busca de novos fármacos. Além da toxicidade, a questão da quantidade de material biológico necessário para se obter moléculas de interesse e utilizá-las em ensaios pré-clínicos e clínicos é um fator bastante restritivo. Tais ensaios exigem quantidades expressivas de amostras purificadas e são etapas imprescindíveis no desenvolvimento e comercialização de fármacos. Extrações, fracionamentos e purificações geram quantidades reduzidas de material e, em muitas situações, devido à complexidade da estrutura dos compostos em estudo, o processo de síntese torna a produção em larga escala inviável. Por conseguinte, o descarte de grandes montantes de coral-sol oriundo do seu manejo pode ter um destino bastante promissor como fonte de pesquisa em produtos naturais marinhos e auxiliar no combate à bioinvasão dessas espécies. Dentre as moléculas descritas no gênero Tubastraea, o grupo de substâncias químicas chamadas aplisinopsinas merece destaque. 2.1. Alcaloides e aplisinopsinas As aplisinopsinas são alcaloides indólicos marinhos derivados do triptofano de origem natural, isoladas inicialmente de esponjas e, posteriormente, encontradas em outros organismos marinhos — corais, moluscos e anêmonas (Campos et al. 2019). Essas substâncias são uma classe de produtos naturais que possuem um núcleo indol, sendo este a chave de diversas moléculas bioativas. Sua estrutura base [Figura 1] consiste em uma metade indólica, com diferentes padrões de halogenação, e outra imidazólica, cujos análogos possuem diferentes níveis de CORAL-SOL | PROJETO CORAL-SOL 326 oxidação e metilação. Há ainda uma variação na configuração da dupla ligação entre os carbonos C8 e C1’. Essas qualidades permitem que uma estrutura básica simples possua diversas moléculas derivadas e, por conseguinte, prováveis atividades biológicas distintas (Lewellyn e Zjawiony 2018). É descrito na literatura [Capítulo 9] que as espécies T. coccinea e T. tagusensis possuem análogos desses alcaloides em seus tecidos. Figura 1. Estrutura molecular da aplisinopsina Os alcaloides representam um grupo de metabólitos secundários amplo e altamente diversificado estruturalmente, cujos derivados indólicos marinhos apresentam inúmeras atividades biológicas de interesse farmacológico, como antibacteriana, antifúngica, anti-inflamatória, antileishmanial, antiplasmodial, anti-HIV, citotóxica, estimuladora da captação de glicose, larvicida, tripanocida, vasodilatadora e anticolinesterásica (Hu et al. 2021). Apesar dessa gama de possibilidades e grande interesse na comercialização dessas moléculas, uma avaliação toxicológica torna-se extremamente necessária pois muitas aplicações têm o ser humano como consumidor final. Por sua vez, os estudos toxicológicos geram um efeito gargalo na quantidade de moléculas candidatas a possíveis fármacos pois identificam e quantificam a toxicidade associada ao uso dessas moléculas. Diante desse fato, torna-se indispensável um estudo toxicológico das amostras oriundas do coral-sol (extratos, frações, substâncias isoladas e/ou compostos sintetizados a partir de uma estrutura molecular) para que possam ser usadas como fonte de produtos naturais na farmacologia. 327 2.2. Atividades farmacológicas: estudos toxicológicos A avaliação completa da capacidade de um composto de induzir qualquer tipo de dano ao material genético de células somáticas e/ou germinativas é fundamental para o consumo e a comercialização de um futuro fármaco. Os testes necessários para essa avaliação, que estão inseridos na fase pré-clínica de desenvolvimento do fármaco, verificam basicamente dois potenciais: mutagenicidade e genotoxicidade. O potencial mutagênico promove eventos irreversíveis que alteram o DNA e/ou a quantidade ou estrutura de cromossomos. Já o potencial genotóxico é mais amplo e abrange, além da mutagenicidade, os eventos reversíveis de alteração no DNA, promovidos pelo sistema de reparo ou outros processos celulares. Figura 2. Princípio das metodologias A: de mutação reversa bacteriana e B: formação de micronúcleo Fonte: Raphael M. Carpes CORAL-SOL | PROJETO CORAL-SOL 328 Amostras de coral-sol foram submetidas aos ensaios de mutação reversa bacteriana (mutagenicidade) e formação de micronúcleo (genotoxicidade) e não foram observadas respostas genotóxicas. A combinação dessas metodologias [Figura 2] pode ser suficiente para a detecção de um agente genotóxico, pois há uma alta improbabilidade de não se detectar um composto genotóxico em uma bateria de ensaios com essas duas metodologias. Essas amostras também foram testadas quanto à sua citotoxicidade, ou seja, a sua capacidade de gerar morte celular e estabeleceu-se uma concentração segura de uso (Carpes 2018). Vale ressaltar que essas metodologias são reconhecidas por agências reguladoras nacionais, como a Agência Nacional de Vigilância Sanitária — Anvisa, e internacionais, como a Food and Drug Administration — FDA e a Organização para a Cooperação e Desenvolvimento Econômico — OECD, no desenvolvimento de fármacos. 2.3. Atividades farmacológicas: anti-inflamação Após uma breve elucidação da toxicidade e composição [Capítulo 9] das amostras dos corais invasores T. coccinea e T. tagusensis, é possível identificar concentrações seguras para fins farmacológicos. Extratos e frações provenientes dessas espécies foram testadas quanto à sua capacidade anti-inflamatória, observando-se resultados promissores (Carpes 2018). Screening inicial e investigação de prováveis mecanismos de ação demonstraram que existem compostos com potencial anti-inflamatório nos tecidos desses animais. A presença de outras classes de substâncias nas amostras sugere que o efeito anti-inflamatório observado ocorra através da inibição da liberação de óxido nítrico (NO) ou da inibição da expressão das enzimas óxido nítrico sintase (iNOS). O NO é um mediador do processo inflamatório e possui diversas ações no ser humano, como estímulo à vasodilatação, etapa importante para locomoção de células de defesa, e como agente antimicrobiano através da ação de espécies ativas de nitrogênio. Uma das atividades associadas à aplisinopsina é a neuromodulação por meio da inibição seletiva das isoformas de iNOS. Derivados de aplisinopsina, como o 6-bromo-2’-de-N-metilaplisinopsina que é encontrado em T. coccinea, são capazes de inibir a ação das isoformas neuronal e induzida de iNOS. A presença do anel imidazólico na estrutura de aplisinopsinas está diretamente relacionada com a atividade anti-inflamatória, pois confere essa capacidade, entre outras como antimicrobiana, antifúngica, herbicida e citotóxica. 2.4. Atividades farmacológicas: antimicrobiana O potencial antimicrobiano também é relatado em amostras do gênero Tubastraea e pode ser uma alternativa de uso para o coral-sol no Brasil. Extratos etanólicos de diferentes espécies de Tubastraea promoveram atividade antimicrobiana 329 em seis microrganismos. Dentre eles, cinco eram bactérias de origem marinha (Vibrio alginolyticus, Vibrio harveyi, Photobacterium damsela, Alteromonas rubra e Synechococcus sp.) e uma terrestre (Staphylococcus aureus). Há relatos na literatura de ação antimicrobiana em frações butanólicas oriundas de T. coccinea, sendo efetivas contra bactérias Gram-positivas e Gram-negativas, incluindo cepas resistentes a antibióticos. Nesse caso, as amostras de T. coccinea, com indícios de alcaloides em suas composições, apresentaram concentrações inibitórias e bactericidas mínimas para as cepas Staphylococcus aureus (ATCC 25923), Salmonella Typhimurium (ATCC 14028), Escherichia coli (ATCC 25922) e Pseudomonas aeruginosa (ATCC 27853) e nas linhagens clínicas S. aureus, Klebsiella pneumoniae produtora de Carbapenemase (KPC), S. aureus resistente à meticilina e Enterococcus faecalis resistente à vancomicina. Também há indícios de que amostras dos corais invasores podem inibir a formação de biofilmes formados por S. aureus (Carpes 2018). Os microrganismos do gênero Staphylococcus são uma das principais causas de infecções hospitalares, promovendo doenças como endocardite, osteomielite e pneumonia. O biofilme caracteriza-se por ser um agregado de microrganismos cujas células se anexam umas às outras e, estando imersas em uma matriz extracelular de substâncias poliméricas produzida por essas células, aderem-se a diferentes superfícies. Ao crescerem sob essas condições, bactérias passam a apresentar resistência a antibióticos, o que pode ser associado à natureza crônica de determinadas infecções. 2.5. Atividades farmacológicas: doença de Chagas Outro grave problema de saúde pública que exige esforços em pesquisa e desenvolvimento de alternativas terapêuticas é a doença de Chagas. Trata-se de uma enfermidade causada pelo protozoário Trypanosoma cruzi, endêmica em 21 países da América Latina, incluindo o Brasil, e estima-se que mais de seis milhões de pessoas são afetadas em todo o mundo. Atualmente, os medicamentos utilizados para seu tratamento são baseados em dois nitroderivados: o benznidazol e o nifurtimox. Ambos foram introduzidos na prática médica há mais de meio século, são eficazes em casos agudos, congênitos e reativações devido à imunossupressão, porém são pouco ativos nas fases tardias da doença (crônica) e exibem efeitos colaterais diversos que por vezes resulta no abandono de cerca de 20%-30% do tratamento (Nefertiti et al. 2018). Amostras de extrato bruto de T. coccinea e T. tagusensis foram testadas quanto ao seu potencial tripanocida, considerando seus efeitos em formas tripomastigotas sanguíneas, amastigotas intracelulares e amastigotas livres de células hospedeiras. Além disso, a citotoxicidade em células hospedeiras distintas (fibroblastos e culturas primárias de CORAL-SOL | PROJETO CORAL-SOL 336 A aplicabilidade do resíduo do coral-sol como um corretivo de solo foi testada por meio de cultivo em tomateiro Micro-Tom, comparando-se com o efeito gerado pelo calcário convencional. A eficácia da aplicação de um corretivo agrícola tem relação com a dose utilizada, que deve ser adequada de acordo com critérios técnicos, relacionados com a análise do solo em que será aplicado. Após 25 dias de calagem, observou-se um aumento nos valores médios de pH do solo tratado com o resíduo do coral-sol, assim como o aumento da concentração de elementos essenciais no solo como P, S, K, B, Cu, Fe e Zn, demonstrando a eficiência do uso do coral-sol para esse fim. A comparação com o tratamento com calcário convencional também foi avaliada em mudas do tomateiro Micro-Tom. Durante o cultivo com ambos os tratamentos, análises de morfometria, de fotobiologia vegetal e de produção dos tomateiros foram realizadas. Após análise dos resultados, não houve diferença significativa entre os tratamentos [Figura 7]. Portanto, a aplicação do coral-sol como corretivo de acidez de solo demonstrou viabilidade técnica e deve ser incentivada como estratégia à reinserção desse resíduo na cadeia produtiva e adoção de práticas agrícolas sustentáveis. Figura 7. Mudas do tomateiro Micro-Tom em análise de desenvolvimento, com solo corrigido com tratamentos (A) calcário convencional; (B) (resíduo do coral-sol); (C) calcário convencional à esquerda e resíduo do coral-sol à direita Fotografias: Aline Clen S Tomaz 337 3.2. Produção de mudas Em um estudo realizado na Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro (dados não publicados), determinaram-se os teores totais e trocáveis de macro e micronutrientes em amostras de coral-sol [respectivamente Tabelas 1 e 2]. Os teores totais e trocáveis justificam o uso do coral-sol como fonte de nutrientes, especialmente quando observados os teores trocáveis de Mg, Ca, P e K. Se considerado o teor total de N, há possibilidade, em função das doses, que em parte a necessidade das plantas possa ser suprida pelo coral-sol. A presença de sódio é um fator relevante a ser considerado, visto que T. coccinea e T. tagusensis são espécies marinhas e que obviamente acumulam o elemento em sua superfície e/ou em sua constituição. A adição de insumos com elevados índices salinos pode ser prejudicial ao desenvolvimento das plantas porque afeta a absorção de água e pode gerar toxidez devido às elevadas concentrações. Apesar dos níveis elevados, essa característica isolada não restringe a utilização do coral-sol como insumo. Contudo, a presença de Na em sua composição destaca a importância da determinação de uma dose adequada, da escolha da planta a ser manejada e possível tratamento para redução da salinidade do material. Tabela 1. Teores totais de macro e micronutrientes nas amostras de coral-sol P K Ca Mg Na Cu Mn Fe Ni NCarbono Orgânico g Kg-1 mg Kg-1 % 1,0 0,8 175,0 4,4 896,3 90,7 24,0 388,7 17,3 1,6 3,53 P K Ca Mg Na g Kg-1 mg Kg-1 0,6 0,35 30,0 0,72 561,2 Tabela 2. Teores trocáveis de macronutrientes nas amostras de coral-sol CORAL-SOL | PROJETO CORAL-SOL 338 O substrato tem função similar ao solo no que diz respeito à produção de mudas, visto que tem como principal função a sustentação da muda e o fornecimento das condições adequadas e necessárias para o desenvolvimento do sistema radicular, como nutrientes, água e oxigênio. A demanda por mudas de espécies florestais vem crescendo continuamente nos últimos anos, devido às recentes metas ambientais mundiais estabelecidas por acordos internacionais. Dentre os fatores que afetam a qualidade das mudas pode-se destacar: qualidade das sementes, substrato, tipo de recipiente, adubação, manejo da irrigação e manejo das mudas. Assim, a produção de mudas em viveiros florestais é uma etapa dependente da utilização de insumos, dentre os quais, o substrato possui elevada importância em razão de sua ampla utilização na produção. Os materiais que podem ser empregados na formulação de substratos são diversos, sejam na sua composição original ou combinados. Pesquisas demonstram que não há um substrato perfeito para todas as espécies, sendo preferível utilizar os componentes de um substrato em forma de mistura, pois quando empregados isoladamente, possuem características que podem ser desejáveis ou indesejáveis à planta. O uso de condicionadores de solo como condicionadores de substrato surge como uma das opções de melhoria da qualidade do substrato, tanto para características físicas quanto químicas dependendo do material selecionado, reduzindo a necessidade de fertilizantes minerais. O processamento do coral-sol para sua viabilização como condicionador de solo para a produção de mudas permite sua utilização em diferentes granulometrias [Figura 8], desde a granulometria mais fina (< 0,210 mm) até granulometrias maiores (de 0,850 a 1,18 mm). A produção de mudas em recipientes necessita de atenção quanto à granulometria dos componentes utilizados na formulação do substrato, principalmente para os recipientes de menor volume. A granulometria influencia diretamente nas propriedades físicas do substrato. Materiais de granulometria grossa podem formar um substrato muito poroso que podem não fornecer uma sustentação ideal para a muda e resultar em uma rápida drenagem da água. Já substratos com materiais de granulometria muito fina podem formar substratos com alta proporção de microporos, o que pode limitar o desenvolvimento radicular e impedir uma drenagem ideal. As propriedades químicas do coral-sol garantem a sua plasticidade como insumo agrícola permitindo que ele seja misturado com diferentes materiais, podendo atuar na adequação da granulometria de substratos e garantir benefícios químicos (correção do pH, redução da toxicidade do Al, disponibilização de macro e micronutrientes) e físicos para o desenvolvimento da planta. 339 Figura 8. O coral-sol moído em diferentes granulometrias Fotografias: Victória MM Mendonça Os benefícios do coral-sol, como componente condicionador de substrato, misturados a compostos orgânicos na formulação de substratos alternativos, foram testados pelo mesmo grupo da UFRRJ (dados não publicados) em mudas de Tabebuia roseoalba (Ridl.) Sandwith (ipê-branco), espécie nativa com ampla ocorrência no Brasil. As mudas de ipê-branco produzidas com adição de coral-sol atingiram maior crescimento em altura, diâmetro de coleto e produção de biomassa seca total, superando as produzidas em substrato sem a adição do coral-sol. Tais parâmetros são utilizados pelos produtores de mudas e responsáveis pela fiscalização de projetos ambientais, para avaliação da qualidade das mudas produzidas. Diversas pesquisas realizadas com compostos e resíduos orgânicos na produção de mudas florestais apresentam resultados positivos, mas ressalta-se que a autoecologia de cada espécie florestal é distinta e demanda diferentes formulações de substratos e volumes de recipientes. Mesmo o coral-sol detendo baixos teores de fósforo trocável, quando empregado como componente de substrato pode ser misturado com outros materiais, naturalmente ricos em termos nutricionais. O seu uso proporciona maior aproveitamento dos demais componentes adicionados na formulação de substrato. Isso pode ocorrer devido à capacidade do coral-sol em atuar adequando o pH do meio para faixa ideal de assimilação dos nutrientes (macro e micro) pela planta. Notou-se que a aplicação do coral-sol em concentrações elevadas não se mostrou prejudicial ao desenvolvimento das plantas. Esses resultados indicaram que apesar de ser um material extraído de um ambiente com elevado teor de sais, seu uso em doses adequadas não se mostrou prejudicial ao desenvolvimento de mudas florestais. Ressalta-se que o experimento indicou a real possibilidade de uso do coral-sol como corretivo, porém com restrições a doses maiores que quatro toneladas/hectare, em função de na constituição elementar existir a presença de Na. CORAL-SOL | PROJETO CORAL-SOL 340 4. Potencial uso como descontaminante de efluentes O esqueleto calcário do coral-sol demonstra ainda grande potencial de aplicabilidade prática em processos sortivos. Esses processos são entendidos como adsorção, um fenômeno físico-químico em que o componente (átomo, íon ou molécula) em uma fase gasosa ou líquida é transferido para uma superfície sólida [Figura 9]. A intensidade das forças de atração depende da natureza do sólido e do tipo das moléculas adsorvidas, além de variar com outros fatores como temperatura, pressão e o processo empregado na preparação do adsorvente. Os dois principais componentes descritos por esse processo são chamados de adsorvato (íon ou molécula em solução) e adsorvente (superfície sólida). Figura 9. Acúmulo do adsorvato contido na fase líquida da superfície do adsorvente Adaptada de: Marco T. Vianna No estudo de Vianna (2020), frações brutas e modificadas química e fisicamente de pó de esqueleto de coral-sol, com granulometria inferior a 75 µm, foram investigadas quanto à capacidade de remoção de contaminantes aniônicos (fosfato, nitrato, sulfato e fluoreto) e de 17 contaminantes emergentes oriundos de efluentes sintéticos e reais. Destacaram-se as remoções de dietilftalato, sulfametoxazol, clonazepam, e bisfenol S em efluentes reais. Com base nos resultados, o pó de esqueleto de coral-sol mostrou ser uma alternativa potencialmente sustentável como material adsorvente e precipitante, podendo ser útil em diversas aplicações, como o tratamento de águas residuais urbanas e industriais, além de abrir fronteiras nas áreas de desenvolvimento de métodos de preparo de amostras e em métodos de análises químicas. Essas aplicações possibilitam 341 a exploração comercial do esqueleto de coral-sol, como é corroborado por um estudo realizado pela Marinha do Brasil (Instituto de Estudos do Mar Almirante Paulo Moreira, 2022), no qual se aborda a produção e comercialização em larga escala do coral-sol visando à aplicação como adsorvente. 5. Outras aplicações e potenciais usos Apesar do gênero Tubastraea representar um problema ambiental na costa brasileira, esses organismos não estão isentos de ações antrópicas danosas ao meio ambiente, como o derramamento de óleo cru e/ou derivados de petróleo no mar. A observação do comportamento de Tubastraea sp., e de outros invertebrados sésseis, diante desse tipo de desastre revelou sua capacidade de acumular hidrocarbonetos em seus tecidos estando em locais próximos a plataformas de óleo e gás ou de eventos de derramamento de óleo cru. Isso demonstrou que essas espécies podem ser utilizadas como sentinelas para o monitoramento de exposição de petróleo em alto-mar e até determinar a fonte e distribuições vertical e horizontal de um derramamento de óleo. Há relatos de outras aplicações de uso do coral-sol que não se encontram em artigos científicos de revistas indexadas. Em sua maioria, essas aplicações buscam utilizar o coral-sol como matéria-prima e, assim, remover esses organismos do ecossistema invadido. Um exemplo é o uso do esqueleto calcário de coral-sol como insumo na produção de placas sementeiras com o objetivo de cultivar corais nativos para restaurar recifes de coral impactados. Uma vantagem é que essas placas sementeiras agem como substrato com uma composição muito semelhante aos originais da área impactada. O esqueleto do coral-sol é rico em carbonato de cálcio e, portanto, pode servir como fonte desse material. As possibilidades de uso aumentam, uma vez que o carbonato de cálcio pode ser utilizado em diversas áreas, como na indústria química, na medicina (ortopedia e odontologia), engenharia civil e metalurgia. Encontra-se na literatura o uso de outros organismos invertebrados como fontes de carbonato de cálcio para essas finalidades, embora em menor escala, como alternativas de uso. Conclui-se que o coral-sol extraído tem potencial de ser aplicado na farmacologia e na agricultura e como mitigação de contaminantes, representando uma destinação sustentável para o material biológico descartado. Além disso, algumas dessas aplicações se mostram alinhadas com os Objetivos do Desenvolvimento Sustentável propostos pela ONU, como a manutenção da sustentabilidade da vida na água e na terra, e a garantia de padrões de produção sustentáveis (Programa das Nações Unidas para o Desenvolvimento 2015). [Document text truncated for crawler view.]