Prioritizing ecologically significant and globally important marine conservation areas for vertebrates: synthesizing the best available knowledge to inform management and policy

Project summary 1 CESAB CENTRE FOR THE SYNTHESIS AND ANALYSIS OF BIODIVERSITY PELAGIC Prioritizing ecologically significant and globally important marine conservation areas for vertebrates: synthesizing the best available knowledge to inform management and policy Principal investigator: David MOUILLOT, University of Montpellier (FR) Postdoc: Clara PERON, Université de Montpellier (FR) Start and finish: 2013-2017 Co-funding organization: Total Foundation Declines in marine predators intensified globally in the 1950’s, as industrial fleets targeted previously inaccessible populations of sharks, tunas, and billfishes. These spatially extensive fisheries continue to expand, while global catches continue to decline. Context and objectives Given the difficulty of managing these fisheries sustainably, large no-take Marine Protected Areas (MPAs) have been proposed for halting and reversing these declines. These MPAs require knowledge of the critical habitats that maintain these predators and that are relatively immune from the effects of human disturbances. This crucial knowledge is currently severely limited since based primarily on species 2 geographic distributions obtained through fishery catches that remain biased with untargeted species, unfished areas and deliberate underreporting. Here, PELAGIC planned to overcome this limitation by collecting the most up-todate and complete information on the biogeography and habitat use of marine mammals, sharks and fishes. Then PELAGIC experts evaluated the current performance of the global system of MPAs for all vertebrates and proposed some options to optimize the design of future MPAs to insure the long-term persistence of vertebrates in the oceans. Principal conclusions PELAGIC used baited videos across the Indo-Pacific to model the distribution of vertebrate species richness, body size, and shark abundance hotspots (top 5% value) in surface waters (Figures 1, 2 & 3). They found that vertebrate species richness is primarily explained by environmental conditions (25%, e.g. sea surface temperature) and geomorphology (39%, e.g distance to seamount). Human pressure is the main driver of the distribution of predator mean maximum body size (21%) and shark abundance (12.3%). Refuges were detected at > 950 km from humans for large body-size individuals (>107cm) and at >1,200 km for sharks. These few refuges are shallow seabed features such as seamounts, submerged banks, and continental slopes remote from human markets. They represent the large areas hosting large individuals and abundant sharks. Elsewhere the top end of the trophic structure is missing. Worryingly, these refuges are presently under-represented within large no-take MPAs that are adequate for protecting marine predators. In order to conserve the last hotspots of large-bodied marine predators, MPA design should also include wilderness areas remote from humans in a precautionary principle. Figure 1: Drivers and patterns of species richness in the Indo-Pacific. a. Relative contribution of main drivers explaining variations in species richness. b, c, Species Richness related to the distance to the coast (b) and to the sea surface temperature (c). d, Predictions of species richness (top 5% values, in red). 3 Figure 2: Drivers and patterns in body size in the Indo-Pacific. a. Relative contribution of drivers to mean maximum body size. b, c, Body size related to the sea surface temperature (b) and to the distance to nearest market (thresholds represented by breaking point, c). d, Predictions of body size (top 5% values, in red). Figure 3: Drivers and patterns of shark abundance in the Indo-Pacific. a. Relative contribution of drivers to shark abundance. b, c, Shark abundance related to the seabed depth (b) and to the distance to nearest market (thresholds represented by breaking point, c). d, Predictions of shark abundance and hotspots (top 5% values, in red). Beyond over-exploitation and the global defaunation of all ecosystems on Earth, humans can induce behavioral alterations on animals with potential consequences on their fitness. For instance, terrestrial wildlife like mammals and birds are more vigilant near humans, resulting in decreased food intake and reduced reproductive success. Similarly, marine mammals show behavioral alterations due to nautical activities resulting in additional energetic costs to avoid interactions or nuisance. Sharks exhibit high learning abilities similar to most terrestrial vertebrates. Behavior experiments demonstrate that sharks can learn discriminative tasks and retain information for long time periods. These abilities make sharks likely to demonstrate long-lasting adaptive responses to external stimuli including interactions with human activities. For instance, the catchability of blacktip reef sharks (Carcharhinus melanopterus) decreases after several catches and releases while bull sharks (Carcharhinus leucas) show a modified behavior related to food provisioning. Although human impacts on shark behavior have been documented, we still lack empirical evidence of behavioral alterations along a wide gradient of human activities from densely populated areas to the last wilderness areas. 4 Using an extensive sampling of 367 baited underwater videos, PELAGIC demonstrated modifications in grey reef shark (Carcharhinus amblyrhynchos) occurrence and feeding behavior along a marked gradient of isolation from humans across the New Caledonian archipelago (South-Western Pacific). The probability of occurrence decreased by 68.9% between wilderness areas (more than 25 hours travel time from the capital city) while the few individuals occurring in impacted areas exhibited cautious behavior. PELAGIC also showed that only large no-entry reserves (above 150 km²) can preserve the behavior of grey reef sharks found in the wilderness. Anticipated (or actual) impact of these results for science, society, and public and private decision making Using the first extensive videography survey of marine predators across a large gradient of environmental conditions, geomorphology, and human pressures, PELAGIC showed that very few locations still detected more than three species (25%) with an average maximum body size greater than one meter (52%). Sharks were detected only in 11% of the locations, and these locations tended to be outside a 1,000 km radius from human markets, suggesting that their ecological functions are likely to have been eroded at closer distances. Shallow, remote habitats are thus the last refuges for predators sensitive to human pressures in the ocean, and as such should deserve the status of large no-take MPAs in order to enhance population recovery. Besides PELAGIC showed that only no-entry MPAs can protect the behavior of top predators like sharks. The researchers also identified specific areas that, if protected, would safeguard over 80% of the habitats for endangered marine species, and increase fishing catches by more than eight million metric tons. These results, published in Nature in 2021 show that a targeted strict ocean protection can contribute to a more abundant supply of healthy seafood and provide a cheap, natural solution to address climate change—in addition to protecting embattled species and habitats. The study is also the first to quantify the potential release of carbon dioxide into the ocean from trawling, a widespread fishing practice—and finds that trawling is pumping hundreds of millions of tons of carbon dioxide into the ocean every year, a volume of emissions similar to those of aviation. PARTICIPANTS: H. BAILEY, University of Maryland (US) / M. BODE, James Cook University (AU) / P. BOUCHET, University of Western Australia (AU) / D. COSTA, University of California (US) / F. GUILHAUMON, IRD Montpellier (FR) / P. HALPIN, Duke University Durham (US) / K. KASCHNER, University of Freiberg (DE) / T. LETESSIER, Zoological Society of London (UK) / R. LEWISON, San Diego State University (US) / J. MEEUWIG, University of Western Australia (AU) / V. PARRAVICINI, University of Perpignan (FR) /L. POLLOCK, Université Grenoble-Alpes (FR) / R. PRESSEY, James Cook University (AU) / V. RIDOUX, Université de la Rochelle (FR) / L. THOMAS, University of St Andrews Scotland (UK) / W. THUILLER, CNRS Grenoble (FR) / L. VIGLIOA, IRD New Caledonia (FR) / R. WILLIAMS, University of St Andrews Scotland (UK). Fiche résultat 1 CESAB CENTRE DE SYNTHÈSE ET D’ANALYSE SUR LA BIODIVERSITÉ PELAGIC Prioriser les aires marines de conservation pour les vertébrés ayant une importance écologique et mondiale : une synthèse des meilleurs connaissances disponibles pour nourrir les politiques de gestion Porteur du projet : David MOUILLOT, Université de Montpellier (FR) Postdoctorante : Clara PERON, Université de Montpellier (FR) Début et fin du projet : 2014-2017 Co-financeur du projet : Le déclin des prédateurs marins s’est intensifié à l’échelle mondiale dans les années 1950, les bateaux de pêche industriels ciblant des populations de requins et de thons auparavant inaccessibles. Ces pêcheries extensives continuent de s’étendre, tandis que les prises continuent de diminuer au niveau mondial. Contexte et objectifs Étant donné la difficulté de gérer ces pêches de façon durable, il a été proposé d’établir de vastes Aires Marines Protégées (AMP) où il serait interdit de pêcher afin d’inverser les tendances. Ces AMP, qui sont relativement à l’abri des effets des perturbations anthropiques, nécessitent la connaissance des habitats essentiels au maintien de ces prédateurs marins. Ces connaissances, pourtant cruciales, sont 2 actuellement très limitées puisqu’elles reposent principalement sur une répartition géographique des espèces obtenue grâce aux prises de pêche, biaisées par la prise d’espèces non ciblées et par une sous-déclaration délibérée. Ici, Pelagic surmonte cette limitation en recueillant les informations et les données les plus à jour et les plus complète, sur la biogéographie et l’utilisation de l’habitat des mammifères marins, des requins et des poissons. Pelagic évalue aussi la performance actuelle des AMP pour tous les vertébrés et propose des options d’optimisation des futures AMP afin d’assurer la persistance à long terme des vertébrés dans les océans. Principales conclusions Pelagic a utilisé des caméras appâtées à travers l’Indo-Pacifique pour modéliser la distribution de la richesse des espèces de vertébrés, leur taille, et les points où l’abondance des requins est élevée (valeur supérieure à 5 %) dans les eaux de surface (Figures 1, 2 & 3). Pelagic a constaté que la richesse des espèces de vertébrés s’explique principalement par les conditions environnementales (25 %, par exemple la température de la surface de la mer) et la géomorphologie (39 %, par exemple la distance par rapport au mont sous-marin). La pression humaine est le principal moteur de la répartition de la taille moyenne maximale des prédateurs (21 %) et de l’abondance des requins (12,3 %). Des refuges ont été détectés à plus de 950 km de l’homme pour les individus de grande taille (>107 cm) et à plus de 1200 km pour les requins. Ces quelques refuges sont principalement des fonds marins peu profonds, tels que des monts sous-marins, des bancs submergés et des pentes continentales éloignés des marchés humains. Ils représentent de grandes zones abritant des individus de grande taille et un nombre élevé de requins. Il est inquiétant de constater que ces refuges sont actuellement sous-représentés dans les grandes AMPs où les prises sont interdites et qui sont indispensables pour protéger les prédateurs marins. Afin de conserver les derniers points de concentration des grands prédateurs marins, la conception des AMPs doit également inclure des zones de nature sauvage éloignées des humains. Figure 1 : Facteurs et tendances de la richesse d’espèces dans l’Indo-Pacifique. a. Contribution relative des principaux facteurs expliquant les variations de la richesse en espèces et de la densité. b, c, Richesse d’espèces par rapport à la distance à la côte (b) et par rapport à la température de surface de la mer (c). d, Prévisions de la richesse en espèces (valeurs des 5 % supérieurs, en rouge). 3 Figure 2 : Facteurs et tendances de la taille du corps dans l’Indo-Pacifique. a. Contribution relative des facteurs à la taille du corps maximale moyenne. b, c, Taille du corps par rapport à la température de surface de la mer (b) et par rapport à la distance aux villes les plus proche (c). d, Prévisions de la taille corporelle (valeurs des 5 % supérieurs, en rouge). Figure 3 : Facteurs et tendances d’abondance des requins dans l’Indo-Pacifique. a. Contribution relative des facteurs à l’abondance des requins. b, c, Abondance des requins par rapport à la profondeur des fonds marins (b) et par rapport à la distance aux villes les plus proches (c). d, Prévisions de l’abondance des requins et des points chauds (valeurs des 5% supérieurs, en rouge). Au-delà de la surexploitation et des changements de paysages, les humains peuvent induire des modifications comportementales chez les animaux, avec des conséquences potentielles sur leur condition physique. Par exemple, les animaux sauvages terrestres comme les mammifères et les oiseaux sont plus vigilants à proximité des humains, ce qui entraîne une diminution de l’apport alimentaire et du succès de la reproduction. De même, les mammifères marins présentent des altérations comportementales dues aux activités nautiques, ce qui entraîne des coûts énergétiques supplémentaires pour éviter les interactions ou les nuisances. Les requins présentent des capacités d’apprentissage élevées, similaires à celles de la plupart des vertébrés terrestres. Les expériences comportementales démontrent que les requins peuvent apprendre des tâches discriminantes et retenir des informations pendant de longues périodes. Grâce à ces capacités, les requins sont susceptibles d’avoir des réponses adaptatives durables à des stimuli externes, y compris des interactions avec des activités humaines. Par exemple, la capacité de capture des requins à pointe noire (Carcharhinus melanopterus) diminue après plusieurs captures et relâchements, tandis que les requins bouledogues (Carcharhinus leucas) présentent un comportement modifié lié à l’approvisionnement en nourriture. Bien que les 4 impacts de l’homme sur le comportement des requins aient été documentés, nous manquons toujours de preuves empiriques de modifications comportementales le long d’un large gradient d’activités humaines, des zones densément peuplées aux dernières zones sauvages. En utilisant un échantillonnage étendu de 367 vidéos à partir de caméras sousmarines appâtées, Pelagic a démontré des modifications dans la présence et le comportement alimentaire du requin gris de récif (Carcharhinus amblyrhynchos) selon un gradient marqué d’isolement des humains à travers l’archipel de Nouvelle-Calédonie (Pacifique Sud-Ouest). La probabilité de présence a diminué de 68,9 % entre les zones de nature sauvage (plus de 25 heures de trajet depuis la capitale), tandis que les quelques individus présents dans les zones touchées faisaient preuve de prudence. Pelagic a également montré que seules les grandes réserves interdites d’accès (plus de 150 km²) peuvent préserver le comportement des requins gris de récif présents dans la nature. Impact pour la science et la société, la décision publique et privée En utilisant la première étude approfondie des prédateurs marins à partir de relevés vidéos sur un large gradient de conditions environnementales, de géomorphologie et de pressions humaines, Pelagic a montré que très peu d’endroits ont encore détecté plus de trois espèces (25 %) avec une taille de corps maximale moyenne supérieure à un mètre (52 %). Les requins n’ont été détectés que dans 11 % des sites, et ces sites avaient tendance à se trouver en dehors d’un rayon de 1 000 km des marchés humains, ce qui suggère que leurs fonctions écologiques ont probablement été érodées à des distances plus proches. Les habitats peu profonds et éloignés sont donc les derniers refuges pour les prédateurs sensibles aux pressions humaines dans l’océan et, à ce titre, ils devraient mériter le statut de grandes AMPs sans pêche afin de favoriser le rétablissement des populations. En outre, Pelagic a montré que seules les AMPs où la pêche est interdite peuvent protéger le comportement des prédateurs supérieurs comme les requins. Pelagic met ainsi en évidence le fait que les AMPs sans pêche sont nécessaires pour la conservation des prédateurs supérieurs. L’équipe de chercheur a aussi identifié des zones qui, si elles étaient protégées, permettraient de sauvegarder plus de 80 % des habitats d’espèces marines menacées et d’augmenter les captures annuelles de plus de huit millions de tonnes par rapport aux débarquements mondiaux actuels. Ces résultats, publiés dans Nature en 2021 démontre qu’une protection bien ciblée des océans pourrait à la fois contribuer à un meilleur approvisionnement en ressources alimentaires marines, fournir une solution naturelle et peu onéreuse pour lutter contre le changement climatique, et enfin davantage protéger la biodiversité menacée. L’étude est également la première à quantifier les émissions de dioxyde de carbone dans l’océan par le chalutage, une pratique de pêche très répandue – et elle révèle que le chalutage rejette des centaines de millions de tonnes de dioxyde de carbone dans l’atmosphère chaque année, un volume similaire à celui émis par le trafic aérien mondial. PARTICIPANTS : H. BAILEY, University of Maryland (US) / M. BODE, James Cook University (AU) / P. BOUCHET, University of Western Australia (AU) / D. COSTA, University of California (US) / F. GUILHAUMON, IRD Montpellier (FR) / P. HALPIN, Duke University Durham (US) / K. KASCHNER, University of Freiberg (DE) / T. LETESSIER, Zoological Society of London (UK) / R. LEWISON, San Diego State University (US) / J. MEEUWIG, University of Western Australia (AU) / V. PARRAVICINI, Université de Perpignan (FR) /L. POLLOCK, Université Grenoble-Alpes (FR) / R. PRESSEY, James Cook University (AU) / V. RIDOUX, Université de la Rochelle (FR) / L. THOMAS, University of St Andrews Scotland (UK) / W. THUILLER, CNRS Grenoble (FR) / L. VIGLIOA, IRD New Caledonia (FR) / R. WILLIAMS, University of St Andrews Scotland (UK).