Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos

Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. Alexander Broekhuijsen - Departamento de Zoología 1 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. INDICE: 1. RESUMEN……………………………………………………………………………….. 2 2. INTRODUCCIÓN………………………………………………………………….……. 2 3. ANTECEDENTES…………………………………………………………….………… 5 4. HIPOTESIS INICIAL Y OBJETIVOS………………………………………………… 5 5. MATERIALES Y MÉTODOS………………………………………………………….. 6 5.1. ÁREA DE ESTUDIO…………………………………………………………........... 6 5.2. MÉTODO DE MUESTREO E IDENTIFICACIÓN DE LA FAUNA………………. 8 5.3. CATÁLOGOS DE ENEMIGOS NATURALES Y PLAGAS………………………. 9 5.4. ANÁLISIS ESTADÍSTICOS………………………………………….…………….10 5.5. UMBRALES DE TRATAMIENTO……………………….. ……………………….17 6. RESULTADOS…………………………………………………………………………. 17 6.1. CATÁLOGOS……………………………………………………………………….17 6.2. CURVA DE ESPECIES ACUMULADAS, COMPLETITUD Y COBERTURA DE MUESTREO………………………………………………………………………... 20 6.3. SIMILITUD – SØRENSEN-DICE…………………………………………………. 26 6.4. ÍNDICE DE SHANNON-WIENER………………………………………………... 26 6.5. ÍNDICE DE EQUIDAD DE PIELOU Y ABUNDANCIAS……………………….. 28 6.6. UMBRALES DE TRATAMIENTO..………………………………………………. 34 7. DISCUSIÓN…………………………………………………………………………….. 35 8. CONCLUSIONES…………………………………...…………………………………. 38 9. AGRADECIMIENTOS………………………………………………………………... 39 10. BIBLIOGRAFÍA……………………………………………………………………….. 40 11. ANEXOS..……………………………………………………………………………..... 44 11.1. INVENTARIO “EL CERRO”……………………………………………...……... 44 11.2. INVENTARIO “ALGABARRILLA”……………...………………………...….... 49 2 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. 1. RESUMEN La actividad agraria es, y ha sido, una de las causas de la disminución de la biodiversidad en los ecosistemas agrarios debido al uso excesivo de fertilizantes y pesticidas. El modelo bio-inclusivo, que maneja los cultivos de un modo sostenible y respetuoso con la biodiversidad asociada, es una alternativa de los cultivos convencionales que se está expandiendo en el sur de España, concretamente en los cultivos de cítricos. En este trabajo se ha evaluado el efecto de este modelo en las comunidades de artrópodos asociados al cultivo, frente a la agricultura convencional. Para ello, se ha muestreado a lo largo de 14 semanas en un cultivo bio-inclusivo y otro convencional. Con los datos obtenidos, se ha elaborado un catálogo de la artropofauna auxiliar y artropofauna plaga. También se han hecho distintos análisis estadísticos obteniendo: unas curvas de especies acumuladas significativamente mayor para la artropofauna auxiliar de la finca bio-inclusiva que, para la convencional; unas curvas de especies acumuladas de artropofauna plaga sin diferencias significativas entre ambas fincas; un mayor valor del coeficiente de similitud de Sørensen-Dice entre las comunidades de artropofauna plaga de ambas fincas que entre las comunidades de artropofauna auxiliar; un índice de Shannon-Wiener mayor de artropofauna auxiliar y artropofauna plaga en la finca bioInclusiva que en la finca convencional; y un valor de equidad de Pielou similar para la artropofauna auxiliar en cada finca, pero un menor índice de equidad para la artropofauna plaga de la finca convencional que la finca bio-inclusiva. Por último, se han reflejado gráficamente los umbrales de tratamiento de plagas en cada una de las fincas para evaluar la eficacia del control biológico, observándose que en la finca convencional tres taxones superaron el umbral de intervención mientras que en la finca bio-inclusiva ningún taxón llegó a superar el umbral de intervención. 2. INTRODUCCIÓN Actualmente, se estima que la población mundial llegará a, aproximadamente, 10.000 millones de individuos en el año 2060 (United Nations, 2022). Lógicamente, este aumento poblacional implicará un aumento en la demanda de alimentos. El sector encargado de la base de la alimentación es el sector agrícola, por ello es imprescindible que se eviten las prdidas de cosechas de los cultivos (United Nations, 2016). Además, para que se pueda seguir produciendo la cantidad de comida necesaria en escenarios futuros, es importante que se produzca de forma sostenible, tal y como indican los objetivos 2 (Hambre cero), 13 (Acción 3 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. por el clima) y 15 (Vida de ecosistemas terrestres) de desarrollo sostenible propuestas por la ONU (United Nations, 2020). Una fruta que comúnmente se puede encontrar en los supermercados y fruterías es la naranja. Las naranjas dulces son frutas pertenecientes la familia de las rutáceas, concretamente al género Citrus, que han aparecido gracias a numerosos cruces entre el citrón (Citrus medica L., 1753), la mandarina (Citrus reticulata Blanco, 1837), y la pampelmusa (Citrus maxima (Burm.) Merr., 1917) (Duarte et al., 2016; Mabberley, 2010). Esta fruta, ya sea de forma fresca o en forma preparada como zumos, contiene múltiples nutrientes, minerales y vitaminas que hace que proporcionen muchos beneficios de la salud (entre otros, propiedades antiinflamatorias, antioxidantes y anticancerígenas), haciendo que tengan un papel esencial en las dietas equilibradas y saludables (Dicklin et al., 2021; Duarte et al., 2016; Singh et al., 2020; Lv et al., 2015; Patil et al., 2006). En España, según los datos de FAOSTAT, la naranja lleva más de 50 años siendo una de las cuatro frutas con mayores toneladas producidas anualmente, compartiendo este puesto con las uvas, la aceituna, y el tomate (FAO, 2020). La realidad es que el cultivo de naranjas supone un elevado uso del agua, fertilizante y pesticidas que además suele ocupar extensiones muy grandes en forma de monocultivo (Duarte et al., 2016). El monocultivo no es una forma de cultivar sostenible ya que supone una gran simplificacin del paisaje, que fomenta la abundancia de plagas al proporcionarles una gran fuente de alimento y lugar de reproduccin (Grab et al., 2018; Root, 1973). Por otro lado, los monocultivos producen una disminución de la biodiversidad presente previa al cultivo, debido a una disminución de la presencia de alimento alternativo, y al reducir/eliminar otros hábitats (Attwood et al., 2008; Landis et al., 2008). Una tendencia muy actual que pretende recuperar la biodiversidad perdida y sus servicios ecosistémicos asociados es el llamado “Rewilding” que consiste en minimizar la intervención del hombre en los ecosistemas agrarios (Corson et al., 2022). En su sentido más extremo consiste en el abandono de los campos de cultivo para permitir la recuperación de la biodiversidad. Esto implicaría una fuerte reducción en la producción agraria, algo que lógicamente no es compatible con el crecimiento poblacional (Figura 1) (Corson et al., 2022). Por otro lado, está la agricultura agroecológica (o agroecología), también considerado como el primer paso del “Rewilding”, que pretende, además de incrementar los servicios ecosistémicos y fomentar la presencia de biodiversidad funcional, mantener la productividad del cultivo (Figura 1) (Corson et al., 2022; Malézieux, 2017). 4 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. Figura 1: Influencia de la intervención humana en distintos métodos de cultivar (Rewilded, agroecológica, convencional, etc.) y su efecto en la producción agrícola, cambio climático, servicios ecosistémicos y biodiversidad. Modificada de Corson et al. (2022). Una variante de agricultura agroecológica es la agricultura bio-inclusiva, propuesto en 2010 por Luis Bolaños y que tiene como principal objetivo conjugar la producción de alimentos con la protección y recuperación de la flora y la fauna silvestre. Para alcanzar este objetivo, el modelo bio-inclusivo propone medidas como pueden ser la siembra de semillas herbáceas autóctonas, la colocación de cajas nido y posaderos, la recuperación de setos de vegetación local, y todo aquello acompañado de un uso adecuado de fitosanitarios de baja carga tóxica adecuado y una buena gestión de recursos hídricos y energéticos (Bolaños, 2010). Una forma de reducir el uso de los pesticidas es mediante el control biológico. Este método de controlar las plagas (artropofauna plaga), cuyos orígenes en cítricos datan en el año 300 a.C. en China, consiste en el uso de organismos (llamados enemigos naturales (artropofauna auxiliar)), o productos derivados de estos, con la finalidad de reducir la población de otro organismo (Barratt et al., 2018; van Lenteren, 2005; van Lenteren, 2012). Alrededor de 1960, con los comienzos de la revolución verde que tenía como objetivos incrementar la producción agrícola mediante el uso elevado de plaguicidas orgánicos de síntesis y abonos artificiales, el control biológico fue desplazado significativamente (Barratt et al., 2018; El Fikri et al., 2019). Tras descubrirse los daños que producen estos pesticidas en los ecosistemas, volvió la necesidad de encontrar métodos biológicos para controlar las plagas (Bale et al., 2008; Carson, 1962). 5 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. A la hora de estudiar métodos para fomentar la presencia de estos enemigos naturales, se llegó a concluir que un aumento de la biodiversidad en el cultivo podría servir como fuente de alimento y refugio alternativo, fomentando así su presencia (Bianchi et al., 2006; ChaplinKramer et al., 2011; Thomas et al., 2002). Evaluando el impacto que tiene el aumento de biodiversidad en las comunidades de plaga, Boisclair y Estevez (2006) concluyeron que generalmente suele reducir la presencia de estas en el cultivo, si bien esto dependía fuertemente de las medidas concretas que se habían llevado a cabo en el cultivo y no siempre conseguían mantener la presencia de plagas por debajo de los umbrales de intervención. La finalidad de este estudio ha sido realizar una evaluación preliminar del novedoso sistema bio-inclusivo, averiguando concretamente su efecto en las comunidades de artropofauna auxiliar (en adelante, para simplificar la lectura, enemigos naturales/auxiliar) y en las comunidades de artropofauna plagas (en adelante, plagas). Para ello, se ha firmó un convenio entre la empresa “Iberhanse NaturGreen” y la Universidad de Sevilla con el fin de desarrollar este Trabajo de Final de Máster, facilitando el acceso a una finca de cultivo bio-inclusivo desde hace 7 años, y otra finca con cultivo convencional, recientemente transformado en bio-inclusivo. 3. ANTECEDENTES Con anterioridad y durante el periodo de muestreo, además de registrar los enemigos naturales y plagas, se ha ido muestreando la vegetación no-cultivo, los vertebrados y los invertebrados. Estos datos, añadidos como anexos, nos permiten demostrar que partimos de que en la finca bio-inclusiva (“El Cerro”) existe una mayor riqueza de especies que en la finca convencional (“Algabarrilla”). La fecha de comienzo de los muestreos se hizo en base a la presencia de plagas de años anteriores y, además, orientándose mediante el calendario de plagas de UCIPM (2019). 4. HIPÓTESIS INICIALES Y OBJETIVOS Como ya se ha comentado, en este trabajo se ha comparado una finca de cultivo bioinclusivo con una finca de cultivo convencional. Nuestra primera hipótesis fue que un cultivo con mayor biodiversidad gracias a las medidas de bio-inclusivo (“El Cerro”) presenta una mayor biodiversidad de enemigos naturales que el cultivo convencional (“Algabarrilla”). Una 6 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. segunda hipótesis fue que hay una menor biodiversidad de plagas en un cultivo bio-inclusivo frente a un cultivo convencional. El objetivo principal del trabajo fue contrastar las hipótesis iniciales mediante el uso de distinto análisis estadísticos para conocer la eficacia del sistema bio-inclusivo. Además, se plantearon una serie de objetivos secundarios: - Elaborar un catálogo de enemigos naturales y plagas de ambas fincas. - Evaluar la completitud del inventario. - Calcular la biodiversidad en cada finca y conocer la similitud entre ambas. - Realizar una evaluación de los umbrales de tratamiento con respecto a la presencia de plagas, tanto para la finca bio-inclusiva como para la convencional. 5. MATERIALES Y MÉTODOS. 5.1. ÁREA DE ESTUDIO El área de estudio de este trabajo comprende dos parcelas de dos fincas ubicadas en la comarca “Vega del Guadalquivir” situado en la provincia de Sevilla. Según el Catálogo de Paisajes de la provincia de Sevilla (2015) la fertilidad de los suelos y la presencia de recursos hídricos en esta comarca hacen que la zona sea considerada como una de las de mayor producción citrícola de Andalucía. La finca “El Cerro”, se encuentra a 37º 33’ 14” de latitud norte y 5º 49’ 40” de longitud oeste, dentro del municipio de Cantillana (Figura 2). 7 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. La finca “Algabarrilla” se encuentra dentro del municipio de Carmona a 37º 31’ 28” de latitud norte y 5º 51’ 33” de longitud oeste (Figura 3). La distancia entre las distintas fincas que se incluyen en el estudio es de, aproximadamente, 4,80 km. Su cercanía pretende reducir el posible el efecto que podría tener la ubicación en los resultados. El área muestreada en cada finca tampoco supondría un impacto importante ya que la diferencia es mínima (±18 ha en “El Cerro” y ±16 ha en “Algabarrilla”). Figura 2: Plano de parcelas estudiadas de la finca "El Cerro". Figura 3: Plano de parcelas estudiadas de la finca "Algabarrilla". 8 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. 5.2. MÉTODO DE MUESTREO E IDENTIFICACIÓN DE LA FAUNA Para la recolección de las muestras se han visitado las distintas parcelas 3 veces al mes (con excepción del primer mes que solo hubo 2 visitas) durante 5 meses [14 semanas]. Concretamente se comenzó a muestrear la fauna en la segunda mitad de mayo y se finalizaron los muestreos a finales de septiembre [semanas 1 y 2 – mayo; semanas 3, 4 y 5 – junio; semanas 6, 7 y 8 – julio; semanas 9, 10 y 11 – agosto; semanas 12, 13 y 14 – septiembre]. En cada visita se elegían 10 unidades de muestreo distribuidas de forma azarosa por las parcelas. Cada unidad de muestreo estaba formada por un naranjo en el cual se observaba toda la fauna auxiliar y perjudicial en 5 ramas secundarias tomadas al azar por cada una de las orientaciones, de modo que se observaban 20 ramas por unidad de muestreo. Estos datos se han utilizado para la elaboración de los catálogos de plagas y enemigos naturales, el estudio de la riqueza acumulada y cobertura de muestreo, la realización de los índices de biodiversidad de Shannon-Wiener, los coeficientes de similitud de Sørensen-Dice, los índices de equidad de Pielou y la elaboración de gráficas de abundancias relativas y de los umbrales de tratamiento. En la recolección de las muestras se ha considerado individuo tanto a los huevos, las larvas/ninfas, las pupas y los adultos. Las plagas frecuentemente formaban colonias de tamaños muy elevados (Figura 4) que han sido consideradas como un único avistamiento (esta modificación con respecto a la realidad se pretende mitigar en el apartado de Umbrales de tratamiento). En muchas ocasiones fue necesaria la captura de los organismos observados para su posterior identificación. Para ello, dependiendo de la especie, se utilizaron cazamariposas, botes de plástico o aspiradoras de insectos para su captura. Los especímenes recolectados se conservaron en alcohol al 70% hasta su determinación en el laboratorio mediante claves dicotómicas, con la ayuda de una lupa LEICA Wild M-Z8. 15 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. Para conocer lo completo que son los inventarios realizados se calcula el porcentaje de completitud. Para ello es necesario conocer la riqueza esperada/estimada. Este valor corresponde al valor de la riqueza de especies cuando la curva de acumulación extrapolada llega a su asíntota. Con este valor y la riqueza observada podemos calcular la completitud del siguiente modo: 𝑃𝑜𝑟𝑐𝑒𝑛𝑡𝑎𝑗𝑒 𝑑𝑒 𝑐𝑜𝑚𝑝𝑙𝑒𝑡𝑖𝑡𝑢𝑑=(𝑆𝑜𝑏𝑠 𝑆𝑒𝑠𝑡)𝑥 100 Fórmula 8: Porcentaje de completitud. Todos estos cálculos se han realizado para los enemigos naturales y plagas por separado y para ambas fincas. De ese modo, podemos comparar como afecta la biodiversidad a cada una de estas clasificaciones funcionales por separado. 5.4.2. Similitud (Sørensen-Dice) Para averiguar lo similares que son varios nichos de un ensamblaje, o el mismo tipo de nicho entre distintos ensamblajes, se puede utilizar el coeficiente de Sørensen-Dice. Este se basa en comparar la identidad y el número de especies que comparten, sin tener en cuenta la abundancia de cada uno de ellos (Dice, 1945). Se ha evaluado tanto la similitud de plagas entre “El Cerro” y “Algabarrilla” como la similitud de enemigos naturales entre ambos ensamblajes. Para realizar estos cálculos se ha empleado la siguiente fórmula obtenida de Zou (2004). 𝐼𝑛𝑑𝑖𝑐𝑒 𝑑𝑒 𝑠𝑖𝑚𝑖𝑙𝑖𝑡𝑢𝑑 (𝑆ø𝑟𝑒𝑛𝑠𝑒𝑛−𝐷𝑖𝑐𝑒)=2(𝐴∩𝐵)/(𝐴+𝐵) Fórmula 9: Índice de similitud de Sørensen - Dice. A: número de especies del ensamblaje “A”; B: número de especies del ensamblaje “B”; A∩B: número de especies que tienen en común el ensamblaje “A” y “B”. 5.4.3. Índice de Shannon-Wiener Además de medir la biodiversidad mediante la riqueza se suele medir también el índice de equidad de Shannon-Wiener (H). Así, mientras que la riqueza nos devuelve el número de especies presentes en una comunidad sin tener en cuenta la abundancia de cada uno de ellos, el índice de equidad se basa en esta última para su cálculo (Moore, 2013). 16 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. El índice de equidad de Shannon-Wiener se ha calculado mediante la fórmula aportada por el artículo original (Shannon, 1948). 𝐻= −∑𝑝𝑖𝑙𝑜𝑔𝑝𝑖 𝑆 𝑖=1 Fórmula 10: Índice de Shannon-Wiener. pi: proporción relativa de la especie “i”. Igual que para las curvas de acumulación, cobertura y completitud, se han realizado los gráficos de barras de Shannon-Wiener para los enemigos naturales y plagas por separado para evaluar de esa manera si existe alguna diferencia entre ambas. 5.4.4. Índice de equidad de Pielou y abundancias También se ha estudiado si existe o no alguna especie dominante numéricamente, es decir, si existe una equidad en la abundancia de especies. Esto se ha calculado mediante el índice de equidad de Pielou (J), que valora tanto la riqueza como la abundancia de especies y cuya fórmula es la siguiente (Pielou, 1966): 𝐽=𝐻/ln (𝑆) Fórmula 11: Equidad de Pielou. Posteriormente, para observar que especie en concreto es más dominante se ha realizado un gráfico circular donde viene reflejado el porcentaje de abundancia de cada especie con respecto al número total de abundancia. Estos dos parámetros se han analizado de forma separada tanto para los enemigos naturales como las plagas en cada uno de los ensamblajes. 17 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. 5.5. UMBRALES DE TRATAMIENTO Para la determinación de los umbrales de tratamiento, se siguen distintos protocolos propuestos por la empresa “Iberhanse NaturGreen”, que varían según la especie de plaga y el impacto que tienen en la cosecha del cultivo. Se basa en la abundancia determinada “a visu” de individuos plaga que se encuentran en el árbol/órgano afectado. De este modo existen 5 umbrales: - Umbral 0: No se observan individuos. - Umbral 1: Hay presencia esporádica de plaga. - Umbral 2: Hay presencia de plaga fácilmente localizable, mediante búsqueda activa, sin producir efectos negativos sobre el cultivo. - Umbral 3: Hay presencia de plaga fácilmente localizable, sin búsqueda activa, produciéndose efectos negativos sobre el cultivo y riesgos para la producción. - Umbral 4: Hay elevada presencia de plaga que afecta muy negativamente al cultivo y a la producción. Según lo acordado en las normativas de la empresa el umbral de intervención, es decir, el umbral a partir del cual se recomienda plantear el uso de tratamientos es el 3. Para la elaboración del gráfico de umbrales de tratamiento se ha realizado un gráfico de puntos unidos con líneas donde cada punto corresponde al umbral censado en la semana concreta. Esto se ha hecho para ambas fincas para poder comparar los niveles de plaga y evaluar la necesidad de tratamiento que ha habido a lo largo del muestreo en cada finca. 6. RESULTADOS 6.1. CATÁLOGOS. A lo largo del muestreo se han observado múltiples taxones de artropofauna, tanto potencialmente plaga (Tabla 1) como enemigo natural (Tabla 2). A continuación, se pueden observar ambos catálogos según su papel en el cultivo: 18 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. Tabla 1: Catálogo de artropofauna plaga observados en ambas fincas durante los muestreos. Jerarquías, salvo dos excepciones, procedentes de Urbajena et al. (2015). Catálogo de artropofauna plaga ORDEN FAMILIA MORFOESPECIE FINCA JERARQUÍA Hemiptera Aleyrodidae Aleurothrixus floccosus Maskell, 1896 Ambos Secundario Aphididae Aphis gossypii Glover, 1877 Ambos Clave Aphididae Aphis spiraecola Patch, 1914 Ambos Clave Cicadellidae Empoasca sp. Walsh, 1862 Ambos Secundario (IVIA, 2022a) Coccidae Ceroplastes sinensis Del Guercio, 1900 Ambos Secundario Coccidae Coccus hesperidum Linnaeus, 1758 Ambos Secundario Diaspididae Aonidiella aurantii (Maskell,1879) Ambos Clave Monophlebidae Icerya purchasi Maskell, 1878 Ambos Ocasional Pseudococcidae Planococcus citri (Risso, 1813) Ambos Secundario Trombidiformes Tetranychidae Eutetranychus orientalis (Klein, 1936) Ambos Clave (No confirmado debido reciente introducción península ibérica) (IVIA, 2022b) Tetranychidae Tetranychus urticae Koch, 1836 Ambos Clave Diptera Tephritidae Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824) Algabarrilla Clave Lepidoptera Gracillariidae Phyllocnistis citrella Stainton, 1856 Ambos Secundario 19 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. Tabla 2: Catálogo de artropofauna auxiliar observados en ambas fincas durante los muestreos. Catálogo de artropofauna auxiliar ORDEN FAMILIA MORFOESPECIE FINCA PAPEL COMO E.N. Araneae Araneidae Argiope sp. Audouin, 1826 Ambos Depredador Araneidae Cyrtophora citricola (Forskål, 1775) El Cerro Depredador Salticidae Salticidae 1. Blackwall, 1841 Ambos Depredador Sparassidae Sparassidae 1. Bertkau, 1872 Ambos Depredador Thomisidae Thomisidae 1. Sundevall, 1833 El Cerro Depredador - Arácnido 1. Ambos Depredador Hymenoptera Braconidae Aphidius sp. Nees von Esenbeck, 1818 Ambos Parasitoide Braconidae Praon sp. Haliday, 1833 El Cerro Parasitoide Encyrtidae Anagyrus pseudococci (Girault, 1915) Ambos Parasitoide Encyrtidae Leptomastidea abnormis (Girault, 1915) Ambos Parasitoide Encyrtidae Encyrtidae 1. Walker, 1837 El Cerro Parasitoide Diptera Cecidomyiidae Aphidoletes aphidimyza (Rondani, 1847) El Cerro Depredador Muscidae Coenosia sp. Meigen, 1826 Ambos Depredador Syrphidae Episyrphus balteatus (De Geer, 1776) El Cerro Depredador Syrphidae Eupeodes corollae (Fabricius, 1794) El Cerro Depredador Syrphidae Sphaerophoria sp. Le Peletier & Serville, 1828 El Cerro Depredador Coleoptera Coccinellidae Cryptolaemus montrouzieri Mulsant, 1853 El Cerro Depredador Coccinellidae Rodolia cardinalis (Mulsant, 1850) El Cerro Depredador Coccinellidae Scymnus sp. (Kugelann, 1794) Ambos Depredador Coccinellidae Stethorus punctillum Weise, 1891 El Cerro Depredador Neuroptera Chrysopidae Chrysoperla sp. Steinmann, 1964 Ambos Depredador Coniopterygidae Conwentzia psociformis (Curtis, 1834) Ambos Depredador Myrmeleontidae Myrmeleontidae 1. Latreille, 1803 El Cerro Depredador 20 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. 6.2. CURVA DE ESPECIES ACUMULADAS, COMPLETITUD Y COBERTURA DE MUESTREO. Observando la gráfica y la tabla correspondiente de la figura 7, se puede observar que la riqueza de plagas estimada es de 19,94 ≈ 20 taxones para “El Cerro” (IC: 12,98 – 76,37), y de 20,94 ≈ 21 taxones para “Algabarrilla”, ambos con un valor de error estándar de 11,58. Por último, se puede observar que los intervalos de confianza prácticamente solapan por completo. Figura 7: Curva de especies plagas acumuladas para ambas fincas. El porcentaje de completitud calculado de los catálogos de plagas arroja valores de 60,17% para “El Cerro” y de 62,07% para “Algabarrilla”. 21 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. El número de muestras necesarias para encontrar un taxón de plaga más ha sido el siguiente: - “El Cerro”: 𝑁º 𝑑𝑒 𝑚𝑢𝑒𝑠𝑡𝑟𝑎𝑠 𝑎𝑑𝑖𝑐𝑖𝑜𝑛𝑎𝑙𝑒𝑠= =(log[1− 140 (140−1)2(1) 42(13− 12)] log[1− 2(1) (140−1)4+2(1)])= =37,4748279 𝑚𝑢𝑒𝑠𝑡𝑟𝑎𝑠≈ ≈38 𝑚𝑢𝑒𝑠𝑡𝑟𝑎𝑠≈4 𝑠𝑒𝑚𝑎𝑛𝑎𝑠 - “Algabarrilla”: 𝑁º 𝑑𝑒 𝑚𝑢𝑒𝑠𝑡𝑟𝑎𝑠 𝑎𝑑𝑖𝑐𝑖𝑜𝑛𝑎𝑙𝑒𝑠= =(log[1− 140 (140−1)2(1) 42(14− 13)] log[1− 2(1) (140−1)4+2(1)])= =37,4748279 𝑚𝑢𝑒𝑠𝑡𝑟𝑎𝑠≈ ≈38 𝑚𝑢𝑒𝑠𝑡𝑟𝑎𝑠≈4 𝑠𝑒𝑚𝑎𝑛𝑎𝑠 En la figura 8 se puede observar que se ha obtenido una cobertura del muestreo de plagas de 0,9704766 ≈ 97,05% para “El Cerro” y un 0,9753971 ≈ 97,54% para “Algabarrilla”. 22 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. Figura 8: Cobertura de muestreo de plagas para ambas fincas. La tabla 3 refleja el número de especies (riqueza) a una misma cobertura de muestreo de plagas (0,95 = 95%) observándose que para “El Cerro” se estima que hay 8,356301 ≈ 9 taxones (IC: 5,14– 11,57), y que para “Algabarrilla” hay 9,023506 ≈ 10 taxones (IC: 6,14 – 11,91). Tabla 3: Riqueza de plagas estimada de “El Cerro” y “Algabarrilla” a un mismo valor de cobertura de muestreo (0,95). 23 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. Si observamos la gráfica y tabla correspondiente de la figura 9, se aprecia que para “El Cerro” hay una riqueza estimada de enemigos naturales de 33,59 ≈ 34 taxones, con un error estándar de 10,20 (IC: 25,16 – 74,82), y para “Algabarrilla” hay 11,496 ≈ 12 taxones con un error estándar de 1,315 (IC: 11,03 – 19,39). Figura 9: Curva de taxones de enemigos naturales acumuladas para ambas fincas. El porcentaje de completitud calculado de los catálogos de enemigos naturales para “El Cerro” es 68,47% y para “Algabarrilla” 95,69%. 24 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. A la hora de calcular el número de muestras necesarias para encontrar un taxón de enemigo natural más se han obtenido los siguientes resultados: - “El Cerro”: 𝑁º 𝑑𝑒 𝑚𝑢𝑒𝑠𝑡𝑟𝑎𝑠 𝑎𝑑𝑖𝑐𝑖𝑜𝑛𝑎𝑙𝑒𝑠= =(log[1− 140 (140−1)2(3) 82(24−23)] log[1− 2(3) (140−1)8+2(3)])= =18,431757 𝑚𝑢𝑒𝑠𝑡𝑟𝑎𝑠≈ ≈19 𝑚𝑢𝑒𝑠𝑡𝑟𝑎𝑠≈ 2 𝑠𝑒𝑚𝑎𝑛𝑎𝑠 - “Algabarrilla”: 𝑁º 𝑑𝑒 𝑚𝑢𝑒𝑠𝑡𝑟𝑎𝑠 𝑎𝑑𝑖𝑐𝑖𝑜𝑛𝑎𝑙𝑒𝑠= =(log[1− 140 (140−1)2(1) 12(12−11)] log[1− 2(1) (140−1)1+2(1)])= =∞ 𝑚𝑢𝑒𝑠𝑡𝑟𝑎𝑠 En la figura 10 se puede observar que para “El Cerro” se ha obtenido una cobertura de muestreo de enemigos naturales de 0,9629904 ≈ 96,3% y para “Algabarrilla” un 0,9955594 ≈ 99,56%. 31 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. Figura 16: Abundancias proporcionales de fauna auxiliar en “Algabarrilla”. En la figura 17 se representa el índice de equidad de Pielou para las comunidades de plagas cuyos valores son de 0,68 (IC: 0,63 – 0,74) para “El Cerro” y 0,53 (IC: 0,49 – 0,57) para “Algabarrilla”. Taxones Anagyrus pseudococci 35,91% Aphidius sp. 1,5% Aracnido 1. 2,24% Argiope sp. 0,75% Chrysoperla sp. 34,91% Coenosia sp. 6,98% Conwentzia psociformis 0,5% Leptomastix sp. 0,25% Salticidae 12,47% Scymnus sp. 1,75% Sparassidae 2,74% Algabarrilla Abundancias auxiliares 32 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. Observando los gráficos circulares, en este caso de las plagas, de “El Cerro” (Figura 18) y “Algabarrilla” (Figura 19), se puede comprobar que para ambos la especie más abundante fue Planococcus citri (Risso, 1813) (Hemiptera, Pseudococcidae) (“El Cerro” – 40,44%; “Algabarrilla” – 54,05%). Figura 17: Índices de equidad de Pielou de plagas en ambas fincas. 33 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. Figura 18: Abundancias proporcionales de fauna plaga en “El Cerro”. Figura 19: Abundancias proporcionales de fauna plaga en “Algabarrilla”. Taxones Aleurothrixus floccosus 9,34% Aonidiella aurantii 0,49% Aphis gossypii 0,25% Aphis spiraecola 0,74% Ceratitis capitata 0,25% Ceroplastes sinensis. 0,25% Coccus hesperidum 1,47% Empoasca sp. 24,82% Eutetranychus orientalis 0,74% Icerya purchasi. 3,19% Phyllocnistis citrella 4,18% Planococcus citri. 54,05% Tetranychus urticae 0,25% Algabarrilla Abundancias plagas Taxones Aleurothrixus floccosus 4,44% Aonidiella aurantii 0,44% Aphis gossypii 0,44% Aphis spiraecola 0,44% Ceroplastes sinensis 15,11% Coccus hesperidum 0,89% Empoasca sp. 1,33% Eutetranychus orientalis 16,89% Icerya purchasi 15,11% Phyllocnistis citrella 0,44% Planococcus citri 40,44% Tetranychus urticae 4% Cerro Abundancias plagas 34 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. 6.6. UMBRALES DE TRATAMIENTO: En la figura 20 se pueden observar las plagas que, en “Algabarrilla”, llegaron a alcanzar el umbral 2, formando poblaciones no-esporádicas. Concretamente fueron 4 taxones: Aleurothrixus floccosus Maskell, 1896 (Hemiptera, Aleyrodidae), Empoasca sp. Walsh, 1862 (Hemiptera, Cicadellidae), Phyllocnistis citrella Stainton, 1856 (Lepidoptera, Gracillariidae) y Planococcus citri, llegando los últimos 3 taxones al umbral de intervención (umbral 3). En el caso de “El Cerro”, en la figura 21 se ve que únicamente Eutetranychus orientalis (Klein, 1936) (Trombidiformes, Tetranychidae) y Planococcus citri llegaron a alcanzar el umbral 2, no llegando nunca al umbral de intervención. 0 1 2 3 4 01 02 03 04 05 06 07 08 09 10 11 12 13 14 Semana Umbral Plagas Aleurothrixus floccosus Empoasca sp. Phyllocnistis citrella Planococcus citri Algabarrilla Umbrales de tratamiento Figura 20: Umbrales de tratamiento observados durante las 14 semanas de muestreo en “Algabarrilla”. 35 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. 7. DISCUSIÓN En este trabajo se ha recopilado y luego comparado la biodiversidad existente en dos fincas de cítricos, una manejada de manera sostenible y otra de manera convencional. Se ha podido confirmar que en el catálogo de plagas el orden predominante fue Hemiptera (69,23%), algo que era esperado ya que de los 118 taxones de artrópodos plaga que afectan a los cítricos casi el 50% (66 taxones) pertenecen a este orden (Franco, et al., 2006). Sin embargo, en el catálogo de enemigos naturales se observa que no hay un orden predominante, pero sí que hay una mayor riqueza de depredadores (78,26%) que de parasitoides (21,74%), resultado similar al de Smaili, et al. (2020), que encontraron un 72,38% y 27,61% de depredadores y parasitoides nativos, respectivamente. Los resultados de las curvas de especies acumuladas (Figura 9) muestran que, como se esperaba, hay una diferencia importante entre la riqueza de los taxones de enemigos naturales de “El Cerro” y “Algabarrilla”, de modo que “El Cerro” tiene un número significativamente mayor de taxones que “Algabarrilla”. Además, la curva de acumulación de “El Cerro” tiene una tendencia creciente mientras que la curva de “Algabarrilla” parece estar llegando a su asíntota, pudiéndose interpretar que se esperan encontrar más especies en “El Cerro”, mientras que en “Algabarrilla” no. Esto último queda demostrado en la figura 10 donde “Algabarrilla” 0 1 2 3 4 01 02 03 04 05 06 07 08 09 10 11 12 13 14 Semana Umbral Plagas Eutetranychus orientalis Planococcus citri Cerro Umbrales de tratamiento Figura 21: Umbrales de tratamiento observados durante las 14 semanas de muestreo en “El Cerro”. 36 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. con una cobertura de muestreo de 99,56% carece de curva de extrapolación y se necesitarían infinitas muestras más para encontrar una nueva especie, mientras que “El Cerro” tiene una cobertura de 96,3 % y harían falta aproximadamente 19 muestras más para encontrar una especie nueva. Cuando observamos el porcentaje de completitud del catálogo, de nuevo se puede ver que aún se esperan encontrar especies en “El Cerro” (68,47% completitud), mientras que el catálogo de “Algabarrilla” es prácticamente completo (95,69% completitud), ya que en ambos casos el porcentaje de completitud es ≥60%, se puede considerar suficientemente completo para poder hacer comparaciones (Troia y McManamay, 2016). Por último, cuando comparamos la riqueza de ambas fincas a una misma cobertura de muestreo (0,95), tal y como recomiendan Chao y Jost (2012) y Chao et al. (2020), se puede ver que la diferencia de riqueza es significativa ya que no solapan los intervalos de confianza (“El Cerro”: 13,11 – 23,86; “Algabarrilla”: 6,94 – 8,87). Estos resultados, que indican que el aumento de biodiversidad fomenta la riqueza de enemigos naturales, se han observado previamente en múltiples artículos como Dassou y Tixier (2016), Zalazar y Salvo (2007), Bianchi et al. (2006), Chaplin-Kramer et al. (2011), Thomas et al. (2002) y un largo etcétera. Sin embargo, analizando los resultados de la curva de especies acumuladas de plagas de ambas fincas (Figura 7) estos no concuerdan con nuestra segunda hipótesis, ya que no hay una disminución de la riqueza de plagas en “El Cerro” frente “Algabarrilla” como se esperaba, de hecho, las diferencias no son significativas ya que tanto las curvas como sus intervalos de confianza prácticamente solapan, algo que no concuerda con la conclusión general de Boisclair y Estevez (2006), que decían que un aumento de biodiversidad en el cultivo suponía una disminución de plagas. Esta semejanza de la comunidad de plagas también se ve reflejado en el cálculo de la completitud (“El Cerro” – 60,17%; “Algabarrilla” – 62,07%) y la cobertura de muestreo (“El Cerro” – 97,05%; “Algabarrilla” – 97,54%) (Figura 8). Además, ambas fincas necesitarían el mismo número de muestras para encontrar una especie de plaga más (38 muestras). Cuando finalmente se compara la riqueza a un mismo valor de cobertura (0,95), se vuelve a observar que no existe una diferencia estadísticamente significativa entre ambas fincas, ya que los intervalos de confianza solapan ampliamente (“El Cerro”: 5,14 – 11,57; “Algabarrilla”: 6,14 – 11,91). Este hecho podría deberse a que el aumento de biodiversidad esté proporcionando refugios para las plagas viéndose fomentada su supervivencia (Mhlanga, et al., 2020; Zhou et al., 2012). El análisis de los coeficientes de similitud muestra que la similitud de enemigos naturales entre ambas fincas es más baja (0,65 – 65%) que la similitud de plagas (0,96 – 96%), 37 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. esto se debe a que las fincas no comparten un elevado número de taxones de enemigos naturales, mientras que, el número y la identidad de los taxones de plagas son casi idénticas (Figura 11). En la figura 12 se puede observar una diferencia estadísticamente significativa (no solapan los IC) entre el valor del índice de Shannon-Wiener de la diversidad de enemigos naturales para “El Cerro” (H = 1,93) y “Algabarrilla” (H = 1,58). En la figura 13 se observa que “El Cerro” (H = 1,70) presenta un índice de Shannon-Wiener de la comunidad de plagas significativamente mayor que “Algabarrilla” con (H = 1,36). Esta mayor biodiversidad de enemigos naturales y plagas en un cultivo con mayor biodiversidad vegetal también fue observada en Mhlanga et al. (2020) y Yuan et al. (2019). En “El Cerro”, los valores del índice de Shannon-Wiener de los enemigos naturales y de las plagas se pueden considerar elevados ya que, cuando los comparamos con los resultados del ensayo de Mhlanga et al. (2020) en cultivos orgánicos, se acercan al valor máximo del índice de Shannon-Wiener que obtuvieron (H=2). La mayor diversidad de enemigos naturales probablemente es debido a que “El Cerro” tiene una riqueza significativamente mayor que “Algabarrilla”. Que tambin haya una mayor diversidad de plagas en “El Cerro” podría deberse a la diferencia de abundancias de estas entre “El Cerro” y “Algabarrilla” como se puede observar en las figuras 18 y 19, ya que la riqueza es prácticamente igual. Los resultados del índice de equidad de Pielou de los enemigos naturales (Figura 14) muestran que entre “El Cerro” y “Algabarrilla” no hay una diferencia significativa de dominancia, es decir, en ambas fincas las comunidades de enemigos naturales presentan una equidad similar de la abundancia de especies. No obstante, en las figuras 15 y 16 se observa que la identidad de la especie más dominante no es la misma, así para “El Cerro” es Chrysoperla sp., mientras que para “Algabarrilla” es Anagyrus pseudococci. Esta diferencia de especie dominante podría deberse a que en “Algabarrilla”, donde Planococcus citri superó el umbral de intervención, se realizaron múltiples sueltas de Anagyrus pseudococci, mientras que en “El Cerro” no fue necesario realizar sueltas. Respecto a la equidad de las plagas, en la figura 17 se observa que, aunque en ambas fincas la especie más abundante es Planococcus citri (Figuras 18 y 19), hay una diferencia significativa en los índices de equidad, mostrando “Algabarrilla” un índice de Pielou más bajo, es decir, una mayor dominancia, que “El Cerro”. Esta dominancia en “Algabarrilla”, y no en “El Cerro” se puede deber a que los parasitoides (el auxiliar más abundante de “Algabarrilla”) tardan más en reducir las poblaciones de plagas que los depredadores (el auxiliar más 38 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. abundante de “El Cerro”) (Snyder y Ives, 2003), permitiendo que en “Algabarrilla” la plaga más abundante llegue a formar una población dominante con respecto a las demás. Además, Kogan (1993) concluyó que una especie plaga dominante tiende a reprimir la abundancia de las demás especies plagas, lo que podría justificar aún más la diferencia del índice de equidad observado. A la hora de interpretar los resultados de los análisis estadísticos es importante recordar que las colonias de plagas fueron contabilizadas como una única observación, ya que contar cada individuo de una colonia supondría una inversión de tiempo no disponible (Figura 4). Por ello, para conocer la situación real de plagas en ambas fincas se ha hecho una evaluación de las abundancias de plagas cada día de muestreo basándose en el sistema de umbrales explicado en el apartado 5.5. de la metodología. De este modo, en las curvas de umbrales representadas gráficamente (figuras 20 y 21) se pueden observar dos claras diferencias entre ambas fincas. Por un lado, en “Algabarrilla” ha habido cuatro especies plaga que llegaron a formar una población no-esporádica (umbral 2), mientras que en “El Cerro” solo dos especies llegaron a alcanzar este umbral. Además, en “Algabarrilla” de las cuatro especies plaga problemáticas, tres han llegado a alcanzar (y en ocasiones superar) el umbral de intervención (umbral 3), mientras que en “El Cerro” ninguna de las dos especies problemáticas ha llegado al umbral de intervención. Esta menor incidencia de plagas probablemente se debe a la mayor diversidad de enemigos naturales en “El Cerro” tal y como sucede en Cardinale et al. (2003), Zytynska et al. (2021) y Colloff et al. (2013). Observando estos resultados se puede concluir que, a diferencia de Mhlanga et al. (2020) donde las modificaciones aplicadas al cultivo implicaron un aumento de la abundancia de plagas, el modelo bio-incluso ha producido una disminución de la abundancia de plagas con respecto a la agricultura convencional y, además, un aumento de la riqueza de enemigos naturales. 8. CONCLUSIONES Las principales conclusiones que se han podido sacar de este estudio es que la riqueza de los enemigos naturales y la de las plagas no responden de la misma forma ante un aumento de la biodiversidad en un cultivo, de modo que, mientras que un cultivo más biodiverso también presenta una comunidad de enemigos naturales de mayor riqueza, no ocurre los mismo para la comunidad de plagas. Por otro lado, se ha podido concluir que, aunque la riqueza de plagas no se ve afectada en gran medida por la presencia de biodiversidad, la abundancia de esta sí se ve afectada de 39 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. modo que un cultivo más biodiverso tiene una menor abundancia de plagas, y, por lo tanto, una menor cantidad de daños, que un cultivo poco biodiverso. Con estas dos conclusiones principales se puede considerar que el modelo bioinclusivo, que supone un aumento de la biodiversidad en un cultivo, también proporciona un aumento del control biológico al aumentar la riqueza de enemigos naturales, y con ello, una menor necesidad de emplear fitosanitarios. Al tratarse de un estudio preliminar, se debería de seguir muestreando a lo largo de varios años, y en otros cultivos, para poder evaluar la sostenibilidad del modelo a largo plazo y averiguar si las directrices del modelo bio-inclusivo son aplicables para cultivos diferentes. Por último, sería interesante completar este estudio comparando los kg de cosecha que se obtengan en esta temporada en cada una de las fincas y así poder considerar la rentabilidad económica del modelo, ya que en artículos como el de Colloff et al. (2013), el aumento de biodiversidad en el cultivo supuso un ingreso adicional medio de 3.063$ (≈ 2.962€) por hectárea. 9. AGRADECIMIENTOS En primer lugar, me gustaría expresar mi más sincero agradecimiento a la empresa “Iberhanse NaturGreen” y a la Universidad de Sevilla (US), tanto por la formacin que me han dado durante el periodo de prácticas, como por posibilitarme el acceso a ambas fincas y proporcionarme los distintos materiales necesarios para llevar a cabo este trabajo. También quiero agradecer a mi tutora María Ángeles López Martínez y Jesús Quintano Sánchez, naturalista y agroecólogo experto en biodiversidad asociado a sistemas agrarios, por la oportunidad que me han ofrecido, su apoyo incondicional y toda la ayuda prestada en determinaciones taxonómicas y revisiones críticas del trabajo. Finalmente, quiero dar las gracias a mi familia y a mi pareja por ser mi mayor apoyo emocional y por participar (y aguantar) mis charlas interminables con respecto a este trabajo. 40 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. 10. BIBLIOGRAFÍA Attwood, S.J., Maron, M., House, A.P.N. y Zammit, C. (2008). Do arthropod assemblages display globally consistent responses to intensified agricultural land use and management? Global Ecology and Biogeography, 17(5): 585-599. Barratt, B.I.P., Moran, V.C. y van Lenteren, J.C. (2018). The status of biological control and recommendations for improving uptake for the future. BioControl, 63: 155-167. Bale, J.S., van Lenteren, J.C. y Bigler, F. (2008). Biological control and sustainable food production. Philosophical Transactions of the Royal Society B., 363(1492): 761-776. Bianchi, F.J.J.A., Booij, C.J.H. y Tscharntke, T. (2006). 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Disponible en: <http://paisajeyterritorio.es/assets/capa_sevilla.pdf> [Con último acceso: 20/10/2022]. Chao, A. y Jost, L. (2012). Coverage-based rarefaction and extrapolation: standardizing samples by completeness rather than size. Ecology, 93(12): 2533-2547. Chao, A., Gotelli, N.J., Hsieh, T.C., Sander, E.L., Ma, K.H., Colwell, R.K. y Ellison, A.M. (2014). Rarefaction and extrapolation with Hill numbers: a framework for sampling and estimation in species diversity studies. Ecological Monographs, 84: 45–67. Chao, A., Kubota, Y., Zelený, D., Chiu, C.H., Li, C.F., Kusumoto, B., Yasuhara, M., Thorn, S., Wei, C.H., Costello, M.J. y Colwell, R.K. (2020). Quantifying sample completeness and comparing diversities among assemblages. Ecological Research, 35(2): 292-314. 47 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. Sylviidae Sylvia melanocephala (Gmelin, 1789) Turdidae Turdus merula Linnaeus, 1758 ACCIPITRIFORMES Accipitridae Buteo buteo (Linnaeus, 1758) Accipitridae Circus aeruginosus (Linnaeus, 1758) Accipitridae Elanus caeruleus (Desfontaines, 1789) Accipitridae Hieraaetus pennatus (Gmelin, 1788) Accipitridae Milvus migrans (Boddaert, 1783) Accipitridae Milvus milvus (Linnaeus, 1758) Pandionidae Pandion haliaetus (Linnaeus, 1758) PELECANIFORMES Ardeidae Ardea cinerea Linnaeus, 1758 Ardeidae Ardea purpurea Linnaeus, 1766 Ardeidae Bubulcus ibis (Linnaeus, 1758) Ardeidae Egretta garzetta (Linnaeus, 1766) Ardeidae Ixobrychus minutus (Linnaeus, 1766) GRUIFORMES Rallidae Fulica atra Linnaeus, 1758 Rallidae Gallinula chloropus (Linnaeus, 1758) Rallidae Porphyrio porphyrio (Linnaeus, 1758) STRIGIFORMES Strigidae Asio otus (Linnaeus, 1758) Strigidae Athene noctua (Scopoli, 1769) Tytonidae Tyto alba (Scopoli, 1769) CHARADRIIFORMES Burhinidae Burhinus oedicnemus (Linnaeus, 1758) Scolopacidae Actitis hypoleucos (Linnaeus, 1758) CICONIIFORMES Ciconiidae Ciconia ciconia (Linnaeus, 1758) Ciconiidae Ciconia nigra (Linnaeus, 1758) COLUMBIFORMES Columbidae Columba palumbus Linnaeus, 1758 Columbidae Streptopelia turtur (Linnaeus, 1758) CORACIIFORMES Alcedinidae Alcedo atthis (Linnaeus, 1758) Meropidae Merops apiaster Linnaeus, 1758 ANSERIFORMES Anatidae Anas platyrhynchos Linnaeus, 1758 CAPRIMULGIFORMES Caprimulgidae Caprimulgus ruficollis Temminck, 1820 FALCONIFORMES Falconidae Falco tinnunculus Linnaeus, 1758 GALLIFORMES Phasianidae Alectoris rufa (Linnaeus, 1758) PODICEPEDIFORMES Podicipedidae Podiceps cristatus (Linnaeus, 1758) GASTROPODA ORDEN FAMILIA MORFOESPECIE PULMONATA Helicidae Cornu aspersum (O.F. Müller, 1774) Helicidae Theba pisana (O.F. Müller, 1774) STYLOMMATOPHORA Milacidae Milax gagates (Draparnaud, 1801) REPTILIA ORDEN FAMILIA MORFOESPECIE SQUAMATA Colubridae Natrix maura (Linnaeus, 1758) Colubridae Rhinechis scalaris (Schinz, 1822) Lacertidae Psammodromus algirus (Linnaeus, 1758) Phyllodactylidae Tarentola mauritanica (Linnaeus, 1758) Psammophiidae Malpolon monspessulanus (Hermann, 1804) Scincidae Chalcides striatus (Cuvier, 1829) TESTUDINES Geoemydidae Mauremys leprosa (Schweigger, 1812) AMPHIBIA ORDEN FAMILIA MORFOESPECIE ANURA Ranidae Pelophylax perezi (López-Seoane, 1885) FLORA MONOCOTYLEDONEA 48 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. ORDEN FAMILIA MORFOESPECIE POALES Cyperaceae Cyperus rotundus L., 1753 Poaceae Cynodon dactylon (L.) Pers., 1805 Poaceae Diplachne fusca (L.) P.Beauv. ex Roem. & Schult., 1817 Poaceae Echinochloa colona (L.) Link, 1833 Poaceae Hordeum murinum L., 1753 Poaceae Poa annua L., 1735 Poaceae Setaria sp. P. Beauv., 1812 Poaceae Sorghum halepense (L.) Pers., 1805 DICOTYLEDONEA ORDEN FAMILIA MORFOESPECIE ASTERALES Asteraceae Calendula arvensis L., 1763 Asteraceae Conyza bonariensis (L.) Cronquist, 1943 Asteraceae Conyza sumatrensis (S.F. Blake) Pruski & G. Sancho, 2006 Asteraceae Dittrichia viscosa (L.) Greuter, 1973 Asteraceae Helminthotheca echioides (L.) Holub, 1973 Asteraceae Lactuca serriola L., 1753 Asteraceae Lactuca virosa L., 1753 Asteraceae Senecio vulgaris L., 1753 Asteraceae Sonchus asper (L.) Hill, 1769 Asteraceae Sonchus oleraceus L., 1753 Asteraceae Sonchus tenerrimus L., 1753 CARYOPHYLLALES Amaranthaceae Amaranthus retroflexus L., 1753 Amaranthaceae Amaranthus viridis L., 1763 Polygonaceae Rumex crispus L., 1753 Portulacaceae Portulaca oleracea L., 1753 Tamaricaceae Tamarix sp. L., 1753 LAMIALES Borraginaceae Echium plantagineum L., 1771 Borraginaceae Heliotropium europaeum L., 1753 Lamiaceae Mentha suaveolens Ehrh., 1792 Oleaceae Olea europaea L., 1753 Scrophulariaceae Verbascum sp. L., 1753 BRASSICALES Brassicaceae Diplotaxis erucoides (L.) DC., 1821 Brassicaceae Lepidium didymum L., 1767 Brassicaceae Sinapsis alba L., 1753 Brassicaceae Sinapsis arvensis L., 1753 FAGALES Fagaceae Quercus ilex L., 1753 Fagaceae Quercus suber L., 1753 ROSALES Rosaceae Crataegus monogyna Jacq., 1775 Rosaceae Rosa canina L., 1753 SOLANALES Convolvulaceae Convolvulus arvensis L., 1753 Solanaceae Solanum nigrum L., 1753 GENTIANALES Rubiaceae Galium aparine L., 1753 MALPIGHIALES Euphorbiaceae Euphorbia prostrata Aiton, 1789 MALVALES Malvaceae Malva sylvestris L., 1753 OXALIDALES Oxalidaceae Oxalis pes-caprae L., 1753 PIPERALES Aristolochiaceae Aristolochia baetica L., 1753 URTICALES Moraceae Ficus carica L., 1753 PINOPSIDA ORDEN FAMILIA MORFOESPECIE PINALES Pinaceae Pinus pinaster Aiton, 1789 EQUISETOPSIDA ORDEN FAMILIA MORFOESPECIE EQUISETALES Equisetaceae Equisetum ramosissimum Desf., 1799 49 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. 11.2. INVENTARIO “ALGABARRILLA” INVENTARIO “ALGABARRILLA” FAUNA INSECTA ORDEN FAMILIA MORFOESPECIE COLEOPTERA Coccinellidae Coccinella septempunctata Linnaeus, 1758 Coccinellidae Scymnus sp. (Kugelann, 1794) Coccinellidae Stethorus punctillum Weise, 1891 LEPIDOPTERA Gracillariidae Phyllocnistis citrella Stainton, 1856 Nymphalidae Vanessa atalanta (Linnaeus, 1758) Nymphalidae Vanessa cardui (Linnaeus, 1758) Pieridae Pieris brassicae (Linnaeus, 1758) HYMENOPTERA Apidae Apis mellifera Linnaeus, 1758 Encyrtidae Anagyrus pseudococci (Girault, 1915) Encyrtidae Leptomastidea abnormis (Girault, 1915) Vespidae Vespula vulgaris (Linnaeus, 1758) HEMIPTERA Aleyrodidae Aleurothrixus floccosus Maskell, 1896 Aphididae Aphis gossypii Glover, 1877 Aphididae Aphis spiraecola Patch, 1914 Cicadellidae Empoasca sp. Walsh, 1862 Coccidae Ceroplastes sinensis Del Guercio, 1900 Coccidae Coccus hesperidum Linnaeus, 1758 Diaspididae Aonidiella aurantii (Maskell, 1879) Monophlebidae Icerya purchasi Maskell, 1878 Pseudococcidae Planococcus citri (Risso, 1813) DIPTERA Muscidae Coenosia sp. Meigen, 1826 Syrphidae Episyrphus balteatus (De Geer, 1776) Tabanidae Chrysops sp. Meigen, 1803 Tephritidae Ceratitis capitata (Wiedemann, 1824) NEUROPTERA Chrysopidae Chrysoperla sp. Steinmann, 1964 Coniopterygidae Conwentzia psociformis (Curtis, 1834) ORTHOPTERA Acrididae Anacridium aegyptium (Linnaeus, 1764) Acrididae Oedipoda sp. Latreille, 1831 ARACHNIDA ORDEN FAMILIA MORFOESPECIE ARANEAE Araneidae Argiope sp. Audouin, 1826 Araneidae Cyrtophora citricola (Förskal, 1775) Salticidae Salticidae 1. Blackwall, 1841 Sparassidae Sparassidae 1. Bertkau, 1872 Thomisidae Thomisidae 1. Sundevall, 1833 TROMBIDIFORMES Tetranychidae Eutetranychus orientalis (Klein, 1936) Tetranychidae Tetranychus urticae Koch, 1836 MAMMALIA ORDEN FAMILIA MORFOESPECIE LAGOMORPHA Leporidae Lepus europaeus Pallas, 1778 AVES ORDEN FAMILIA MORFOESPECIE PASSERIFORMES Alaudidae Galerida cristata (Linnaeus, 1758) 50 Efecto del aumento de la biodiversidad mediante la agricultura bio-inclusiva en la comunidad de artrópodos asociados al cultivo de cítricos. Fringillidae Chloris chloris (Linnaeus, 1758) Fringillidae Serinus serinus (Linnaeus, 1766) Sturnidae Sturnus vulgaris Linnaeus, 1758 Sylviidae Sylvia melanocephala (Gmelin, 1789) Turdidae Turdus merula (Linnaeus, 1758) ACCIPITRIDAE Falconiformes Buteo buteo (Linnaeus, 1758) CORACIIFORMES Meropidae Merops apiaster Linnaeus, 1758 GALLIFORMES Phasianidae Alectoris rufa (Linnaeus, 1758) GASTROPODA ORDEN FAMILIA MORFOESPECIE PULMONATA Helicidae Cornu aspersum (O.F. Müller, 1774) Helicidae Theba pisana (O.F. Müller, 1774) STYLOMMATOPHORA Milacidae Milax gagates (Draparnaud, 1801) REPTILIA ORDEN FAMILIA MORFOESPECIE TESTUDINES Geoemydidae Mauremys leprosa (Schweigger, 1812) SQUAMATA Colubridae Malpolon monspessulanus (Hermann, 1804) AMPHIBIA ORDEN FAMILIA MORFOESPECIE ANURA Ranidae Pelophylax perezi (López-Seoane, 1885) FLORA MONOCOTYLEDONEA ORDEN FAMILIA MORFOESPECIE POALES Cyperaceae Cyperus rotundus L., 1753 Poaceae Cynodon dactylon (L.) Pers., 1805 Poaceae Diplachne fusca (L.) P.Beauv. ex Roem. & Schult., 1817 Poaceae Echinochloa colona (L.) Link, 1833 DICOTYLEDONEA ORDEN FAMILIA MORFOESPECIE ASTERALES Asteraceae Conyza bonariensis (L.) Cronquist, 1943 Asteraceae Conyza sumatrensis (S.F. Blake) Pruski & G. Sancho, 2006 CARYOPHYLLALES Portulacaceae Portulaca oleracea L., 1753 MALPIGHIALES Euphorbiaceae Euphorbia prostrata Aiton, 1789 SOLANALES Solanaceae Solanum nigrum L., 1753