Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias

DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA Las Palmas de Gran Canaria - 2015 Concepción Cuyás Lazarich | Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias TESIS DOCTORAL Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias Concepción Cuyás Lazarich Anexo I D. José Manuel Vergara Martín, SECRETARIO DEL DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA DE LA UNIVERSIDAD DE LAS PALMAS DE GRAN CANARIA, CERTIFICA, Que el Consejo de Doctores del Departamento en sesión permanente tomó el acuerdo de dar el consentimiento para su tramitación, a la tesis doctoral titulada “Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias” presentada por el doctorando Dña. Concepción Cuyás Lazarich y dirigida por el Doctor José Juan Castro Hernández. Y para que así conste, y a efectos de lo previsto en el Artº 6 del Reglamento para la elaboración, defensa, tribunal y evaluación de tesis doctorales de la Universidad de Las Palmas de Gran Canaria, firmo la presente en Las Palmas de Gran Canaria, a 16 de Octubre de 2015. Departamento de Biología Programa de Doctorado en Medio Ambiente y Gestión de Recursos Marinos Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias Tesis Doctoral presentada por Dña. Concepción Cuyás Lazarich para la obtención del Doctorado en Medio Ambiente y Gestión de Recursos Marinos en la Universidad de Las Palmas de Gran Canaria y dirigida por el Dr. José Juan Castro Hernández. El Director La Doctoranda Las Palmas de Gran Canaria, a 16 de Octubre de 2015 TESIS DOCTORAL Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias Concepción Cuyás Lazarich Doctorado en Medio Ambiente y Gestión de Recursos Marinos Departamento de Biología Universidad de Las Palmas de Gran Canaria 2015 Índice de Contenidos Agradecimientos………………………………………………………………………… i Resumen…………………………………………………………………………………. iii Índice de Figuras……………………………………………………………………….. v Índice de Tablas………………………………………………………………...……… vii 1. Introducción 1.1. Antecedentes ............................................................................................. 1 1.1.1. Objetivos ........................................................................................... 2 1.1.2. Características del Área de Estudio ................................................. 4 1.1.3. Importancia del estudio de los parásitos .......................................... 6 1.1.4. Diferenciación de stocks ................................................................... 7 i. Origen y características de los parásitos como etiquetas biológicas .................................................................... ……. 11 ii. Ventajas y desventajas del uso de los parásitos como etiquetas biológicas ............................................................ 13 iii. Aplicación del uso de las etiquetas biológicas en Canarias. 16 1.2. Características de los peces estudiados .................................................. 17 1.2.1. Serranus atricauda ........................................................................... 17 1.2.2. Trachurus picturatus ........................................................................ 17 1.2.3. Mullus surmuletus ............................................................................ 18 1.2.4. Diplodus sargus cadenati ................................................................. 18 1.2.5. Pagellus acarne ............................................................................... 19 1.2.6. Pagellus erythrinus .......................................................................... 19 1.2.7. Spondyliosoma cantharus ................................................................ 20 1.2.8. Scomber colias ................................................................................ 20 1.2.9. Stephanolepis hispidus .................................................................... 21 1.2.10. Bothus podas maderensis ............................................................. 21 1.3. Descripción general de los ciclos de vida de los parásitos ...................... 21 1.3.1. Myxozoos .......................................................................................... 21 1.3.2. Platelmintos…………………………………………………………...….24 i. Monogeneas ........................................................................ 24 ii. Tremátodos .......................................................................... 24 1.3.3. Nematodos ....................................................................................... 25 1.3.4. Anélidos ........................................................................................... 26 1.3.5. Crustáceos………………………………………………………...……...27 i. Copépodos ........................................................................... 27 ii. Isópodos .............................................................................. 27 2. Material y métodos 2.1. Toma de muestras ................................................................................... 29 2.2. Análisis de laboratorio .............................................................................. 31 2.3. Fijación, tinción, montaje y conservación de los parásitos…….......……. 34 2.3.1. Fijación y conservación ..................................................................... 34 2.3.2. Tinción y montaje .............................................................................. 36 2.4. Determinación taxonómica ....................................................................... 37 2.4.1. Myxozoos .......................................................................................... 37 2.4.2. Platelmintos ...................................................................................... 37 i. Monogeneas ........................................................................ 37 ii. Trematodos .......................................................................... 39 2.4.3. Nematodos ........................................................................................ 41 2.4.4. Anélidos ............................................................................................ 42 2.4.5. Crustáceos ........................................................................................ 43 i. Copepodos ........................................................................... 43 ii. Isópodos .............................................................................. 44 2.5. Diferenciación de stocks ........................................................................... 46 2.6. Terminología empleada ............................................................................ 47 3. Resultados 3.1. Descripción de las especies de parásitos encontrados ........................... 49 3.1.1. Myxozoos .......................................................................................... 49 v Índice de Figuras Figura 2.1. Batimetría del Archipiélago Canario………………………………........................................... 31 Figura 3.1. Pentacapsula cutanea ……………………………..…………………………………………….. 49 Figura 3.2. Kudoa nova ……………..……………………………………………………………………….. 50 Figura 3.3. Encotyllabe sp.…………………………………………………………………………………….. 51 Figura 3.4. Chorycothyle chrysophii ………………………………………………………………………… 52 Figura 3.5. Atrispinum acarne ……………………………………………………………………………….. 53 Figura 3.6. Microcotyle erythrini ……………………………………………………………………………….. 54 Figura 3.7. Bivaginia alcedinis ……………………………………………………………………………….. 55 Figura 3.8. Stephanostomum sp.…………………………………………………………………………….. 56 Figura 3.9. Podocotyle sp. (Dibujo extraído de Yamaguti, 1971).………………….………………….. 56 Figura 3.10 Pseudopecoeloides sp.………………………………………………………………………….. 57 Figura 3.11. Plagioporus sp. (Dibujo extraído de Yamaguti, 1971)……………….……………………….. 58 Figura 3.12. Hemiurus sp. (Dibujo extraído de Yamaguti, 1971)…………………….……………........... 58 Figura 3.13. Dinurus sp. (Dibujo extraído de Yamaguti, 1971)………………..………………………….. 59 Figura 3.14. Aponurus sp. ((Dibujo extraído de Yamaguti, 1971).……………………………………….. 60 Figura 3.15. Lecithocladium excisum.………………….……………………………………..…………….. 60 Figura 3.16. Anisakis simpex. Parte anterior del cuerpo………………………………………….………... 61 Figura 3.17. Anisakis simpex. Botón caudal………………………………………………………..………... 61 Figura 3.18. Pilometra sp. enrollada en los ovarios de un individuo de Pagellus erythrinus……………. 62 Figura 3.19. Philometra sp ………………….……………………………………………………..…………... 63 Figura 3.20. Cucullanus sp.……………………………………………………………………...……………... 64 Figura 3.21. Hysterothylacium aduncum…………………………………………………….………………... 65 Figura 3.22 Procamallanus sp…………………………………………………………………….……………. 66 Figura 3.23. Pontobdella sp.( Extraída de Minelli, 1979)…………………………………………………... 66 Figura 3.24. Trachelobdella sp. (Dibujo extraido de Minelli, 1979)……………….……………………….. 67 Figura 3.25. Caligus diaphanus, A, Macho; B: Hembra. Figura extraída de la Tesis doctoral de Patricia González González (2005)……….……………............................................................................ 68 Figura 3.26. A: Lernaeolophus sultanus inserto en paladar de Pagellus acarne; B: Cono bucal, cuerpo sigmoidal y parte posterior en forma de cepillo de Lernaeolophus sultanus; C: Parte posterior del cuerpo y huevos uniseriados………………………………..…………………………………….………... 69 Figura 3.27. Clavellopsis pagri ………………………..……………………………………………..………... 70 vi Figura 3.28. Hatschekia mulli …………………………………………………………………….……………. 71 Figura 3.29. Alella pagelli con macho enano.………………………………………..…………..…………... 72 Figura 3.30. Hatschekia pagellibogueravei………………………….………………………...……………... 73 Figura 3.31. Naobranchia sp………………………………………………………………….………………... 73 Figura 3.32. Gnathia vorax..…………………………………………………………………….……………. 74 Figura 3.33. Anilocra capensis ……………………………………..………………………………………... 75 Figura 3.34. Nerocila armata ……………….…………………………………………….………………….. 76 Figura 3.35. Ceratothoa oestroides ……….…………….......................................................................... 78 Figura 3.36. Ceratothoa itálica ……………….…………………………………………….………………….. 79 Figura 3.37. Ceratothoa paralella ……….…………….............................................................................. 80 Figura 3.38. Ceratothoa steindachneri..................................................................................................... 81 Figura 3.39. Porcentajes de infección................................................................................................... 108 Figura 3.40. Variación mensual de Hysterothylacium aduncum……………………………………………. 148 Figura 3.41. Variación temporal para Encotyllabe sp…………………………………………………… 150 Figura 3.42. Variación temporal de Microcotyle erythrini…………………………………………………… 152 Figura 3.43. . Distribución mensual de Lecithocladium excisum en estómago de Scomber colias en aguas de Gran Canaria………………………………………………………………………………………….. 176 Figura 3.44. Variación temporal de la abundancia de Nerocila armata en Stephanolepis hispidus……. 184 Figura 3.45. Variación temporal de Naobranchia sp.en Stephanolepis hispidus en Gran Canaria……. 186 Figura 3.46. Variación temporal de Hysterothylacium aduncum en Stephanolepis hispidus en la isla de Gran Canaria……………………………………………………………………………………………… 188 Figura 3.47. Variación mensual de Hysterothylacium aduncum en Bothus podas maderensis a lo largo del periodo de muestreo en aguas de Gran Canaria………………………………………………….. 196 Figura 3.48. Variación mensual de la abundancia de Procamallanus sp. en Bothus podas maderensis a lo largo del año, en aguas de Gran Canaria………………………………………………………………… 198 vii Índice de Tablas Tabla 2.1. Número de individuos y rango de tallas obtenidos para Pagellus acarne, Pagellus erythrinus, Spondyliosoma cantharus, Mullus sumulletus, Bothus podas maderensis y Scomber colias capturados entre Enero de 1998 y Diciembre de 2003 en Gran Canaria.………...................... 32 Tabla 2.2. Número de individuos y rango de tallas obtenidos para las especies Serranus atricauda, Diplodus sargus cadenati y Trachurus picturatus capturados entre Enero de 2000 y Marzo de 2001, en aguas Gran Canaria y La Palma.………........................................................................................... 32 Tabla 2.3. Número de individuos y rango de tallas usados en el análisis interno para cada especie estudiada.………………………………………….………………………………………………………..…... 34 Tabla 3.1. Parásitos de Trachurus picturatus en aguas de Canarias y su clasificación taxonómica… 82 Tabla 3.2. Hábitat parasitario, frecuencia de parasitación e isla donde fueron capturados los individuos parasitados de Trachurus picturatus………………….………………………………………… 83 Tabla 3.3. . Índices ecológicos de las especies parásitas secundarias de Trachurus picturatus en la isla de La Palma………………………………………………………………………………………………… 84 Tabla 3.4. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Anisakis simplex en Trachurus picturatus, según sexo, para la isla de Gran Canaria…………………………..………….. ... 85 Tabla 3.5. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación de Trachurus picturatus por Anisakis simplex, según clases de talla en la isla de Gran Canaria.……………………………………... 86 Tabla 3.6. . Índices ecológicos de Anisakis simplex en Trachurus picturatus en aguas de Gran Canaria.…………………………………………………………………………………………………………. 86 Tabla 3.7. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por anisakis simplex en Trachurus picturatus, según sexo, para la isla de La Palma……………………………………………. .. 87 Tabla 3.8. . Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación de Trachurus picturatus por Anisakis simplex, según clases de talla en la isla de La Palma…………………….………………… 88 Tabla 3.9. . Índices ecológicos de Anisakis simplex en Trachurus picturatus en aguas de La Palma.………………………………………………………………………………………..…………………. 88 Tabla 3.10. Parásitos de Serranus atricauda en aguas de Canarias y su posición.………………….... 93 Tabla 3.11. Hábitat parasitario, frecuencia de parasitación y localización según islas para la especie Serranus atricauda.……………………………………………………………………….…..……………….. 94 Tabla 3.12. . Índices ecológicos de las especies parásitas secundarias de Serranus atricauda en la isla de Gran Canaria..……………………………………………………………………………….………... 95 Tabla 3.13. . Índices ecológicos de las especies parásitas secundarias de Serranus atricauda en la isla de La Palma………………………………………………………………………………………………. 96 Tabla 3.14. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Pentacapsula cutanea en Serranus atricauda capturadas en aguas de Gran Canaria.…………………………………………. 96 Tabla 3.15. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Pentacapsula cutanea según el estado de madurez de Serranus atricauda, en aguas de Gran Canaria.……………….….... 97 viii Tabla 3.16. Índices ecológicos mensuales de Pentacapsula cutanea en Serranus atricauda en aguas de Gran Canaria.……………………………………….………………………..…………………. ... 97 Tabla 3.17. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Ceratothoa steindachneri en la isla de La Palma.……………………………………………………………………… .. 98 Tabla 3.18. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Ceratothoa steindachneri según el estado de madurez de Serranus atricauda , en la isla de La Palma ……….. 99 Tabla 3.19. Índices ecológicos de Ceratothoa steindachneri en Serranus atricauda en aguas de La Palma………………………………………………………………...…………………….……………………. 99 Tabla 3.20. Parásitos de Mullus surmuletus en Gran Canaria y su posición taxonómica …………… 104 Tabla 3.21. Hábitat parasitario, frecuencia de parasitación y localización de parásitos en Mullus surmuletus……………………………………………………………………………………..………………… 105 Tabla 3.22. Índices ecológicos de las especies parásitas secundarias de Mullus surmuletus en Gran Canaria. ……………………………………………………………………………………………………….. 107 Tabla 3.23. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Hysterothylacium aduncum en Mullus surmuletus, según el sexo……………………………………………………………. 108 Tabla 3.24. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación de Mullus surmulletus por Hysterothylacium aduncum en Gran Canaria……………………………………………………………….. 109 Tabla 3.25. Índices ecológicos de Hysterothylacium aduncum en Mullus surmuletus en Gran Canaria………………………………………………………………………………………………………. 109 Tabla 3.26. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Hatschekia mulli en Mullus surmuletus según el sexo……………………………………………………………………………. 110 Tabla 3.27. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación de Mullus surmuletus por Hatschekia mulli en Gran Canaria……………………………………………………………………………. 111 Tabla 3.28. Indices ecológicos de Hatschekia mulli en Mullus surmuletus en Gran Canaria………………………………………………………………………………………………………… 111 Tabla 3.29. Parásitos de Diplodus sargus cadenati en aguas de Canarias y su posición taxonómica…………………………………………………………………………………………………….. 116 Tabla 3.30. Hábitat parasitario, frecuencia de parasitación y localización según islas para la especie Diplodus sargus cadenati…………………………………………………………………………………….. 117 Tabla 3.31. Índices ecológicos de la especies parásitas secundarias de Diplodus Sargus cadenati en La Palma…………………………………………………………………………………………………… 117 Tabla 3.32. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Ceratothoa oestroides en Diplodus sargus cadenati en la isla de Gran Canaria…………………………………………………. 119 Tabla 3.33. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación de Diplodus sargus cadenati por Ceratothoa oestroides según clases de talla en la isla de Gran Canaria……………… 119 Tabla 3.34. Indices ecológicos de Ceratothoa oestroides en Diplodus sargus cadenati de Gran Canaria…………………………………………………………………………………………………………… 120 ix Tabla 3.35. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Clavellopsis pagri en la isla de Gran Canaria…………………………………………………………………………………………… 121 Tabla 3.36. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación de Diplodus sargus cadenati por Clavellopsis pagri según clases de talla en la isla de Gran Canaria………………… 121 Tabla 3.37. Índices ecológicos de Clavellopsis pagri en Diplodus sargus cadenati de Gran Canaria………………………………………………………………………………………………………… 121 Tabla 3.38. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Ceratothoa oestroides en Diplodus sargus cadenati en la isla de La Palma………………………………………………………. 122 Tabla 3.39. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación de Diplodus sargus cadenati por Ceratothoa oestroides según clases de talla en la isla de La Palma……………………. 123 Tabla 3.40. Índices ecológicos de Clavellopsis pagri en Diplodus sargus cadenati de La Palma……. 123 Tabla 3.41. Parásitos de Pagellus acarne en aguas de Gran Canaria y su posición taxonómica….. 127 Tabla 3.42. Hábitat parasitario, frecuencia de parasitación y localización de las especies parásitas encontradas en Pagellus acarne……………………………………………………………………………. 129 Tabla 3.43. Índices ecológicos de las especies parásitas secundarias de Pagellus acarne en el Archipiélago Canario………………………………………………………………………………………… 129 Tabla 3.44. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Kudoa nova en Pagellus acarne, según el estado sexual………………………………………………………………… 132 Tabla 3.45. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Kudoa nova en Pagellus acarne, según la talla de los individuos…………………………………………………………… 132 Tabla 3.46. Índices ecológicos de Kudoa nova en Pagellus acarne para la isla de Gran Canaria…. 132 Tabla 3.47. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Hysterothylacium aduncum, según el estado sexual de Pagellus acarne………………………………………………… 133 Tabla 3.48. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Hysterothylacium aduncum, según la talla de los individuos de Pagellus acarne…………………………………………… 134 Tabla 3.49. Índices ecológicos de Hysterothycium aduncum en Pagellus acarne para la isla de Gran Canaria………………………………………………………………………………………………… 134 Tabla 3.50. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Atrispinum acarne, según el estado sexual de Pagellus acarne………………………………………………………………… 135 Tabla 3.51. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Atrispinum acarne, según la talla de los individuos de Pagellus acarne………………………………………………………. 135 Tabla 3.52. Índices ecológicos de Atrispinum acarne en Pagellus acarne para la isla de Gran Canaria…………………………………………………………………………………………………………… 136 Tabla 3.53. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Encothyllabe sp., según el estado sexual de Pagellus acarne……………………………………………………………….. 136 Tabla 3.54. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Encotyllabe sp., según la talla de los individuos de Pagellus acarne……………………………………………………………….. 137 x Tabla 3.55. Índices ecológicos de Encotyllabes sp. en Pagellus acarne para la isla de Gran Canaria………………………………………………………………………………………………………. 137 Tabla 3.56. Posición taxonómica de los parásitos asociados a Pagellus erythrinus en aguas de Canarias……………………………………………………………………………………………………..... 143 Tabla 3.57. Hábitat parasitario, frecuencia de parasitación y localización según islas para la especie Pegellus erythrinus……………………………………………………………………………………………… 144 Tabla 3.58. Índices ecológicos de las especies parásitas secundarias de Serranus atricauda en la isla de Gran Canaria………………………………………………………………………………………….. 145 Tabla 3.59. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Hysterothylacium aduncum en Pagellus erythrinus…………………………………………………………………………….. 146 Tabla 3.60. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación de Pagellus erythrinus por Hysterothylacium aduncum según clases de talla………………………………………………………… 147 Tabla 3.61. Índices ecológicos de Hysterothylacium aduncum en Pagellus erythrinus para la isla de Gran Canaria………………………………………………………………………………………………….. 147 Tabla 3.62. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Encotyllabe sp. en Pagellus erythrinus……………………………………………………………………………………………. 149 Tabla 3.63. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación de Pagellus erythrinus por Encotyllabe sp. según clases de talla………………………………………………………………………. 149 Tabla 3.64. Índices ecológicos de Encotyllabe sp. en Pagellus erythrinus para la isla de Gran Canaria……………………………………………………………………………………………………….. 150 Tabla 3.65. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Microcotyle erythrini en Pagellus erythrinus……………………………………………………………………………………………… 151 Tabla 3.66. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación de Pagellus erythrinus por Microcotyle erythrini según clases de talla………………………………………………………………….. 151 Tabla 3.67. Índices ecológicos de Encotyllabe sp. en Pagellus erythrinus para la isla de Gran Canaria………………………………………………………………………………………………………… 152 Tabla 3.68. Posición taxonómica de los parásitos de Spondyliosoma cantharus en aguas de Gran Canaria………………………………………………………………………………………………………….. 157 Tabla 3.69. Hábitat parasitario, frecuencia de parasitación y localización de parásitos sobre Spondyliosoma cantharus en aguas de Gran Canaria…………………………………………………….. 159 Tabla 3.70. Índices ecológicos de las especies parásitas secundarias de Spondyliosoma cantharus en aguas de Gran Canaria……………………………………………………………………………………. 160 Tabla 3.71. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Alella pagelli, según el estado sexual de Sponyliosoma cantharus en aguas de Gran Canaria………………………………… 162 Tabla 3.72. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación de Spondyliosoma cantharus por Alella pagelli en Gran Canaria…………………………………………………………….. 163 Tabla 3.73. Índices ecológicos de Alella pagelli en Spondyliosoma cantharus en Gran Canaria…………………………………………………………………………………………………..…… 163 xi Tabla 3.74. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Hatschekia pagellibogueravei, según el sexo de Spondyliosoma cantharus en aguas de Gran Canaria............. 164 Tabla 3.75. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación de Spondyliosoma cantharus por Hatschekia pagellibogueravei en Gran Canaria…………………………………………. 164 Tabla 3.76. Índices ecológicos de Hatschekia pagellibogueravei en Spondyliosoma cantharus en Gran Canaria…………………………………………………………………………………………………… 165 Tabla 3.77. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Bivaginia alcedinis, según el estado sexual de Spondyliosoma cantharus…………………………………………………….. 166 Tabla 3.78. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación de Spondyliosoma cantharus por Bivaginia alcedinis en Gran Canaria……………………………………………………… 166 Tabla 3.79. Índices ecológicos de Bivaginia alcedinis en Spondyliosoma cantharus en Gran Canaria……………………………………………………………………………………………………….. 166 Tabla 3.80. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Hysterothylacium aduncum, según el estado sexual de Spondyliosoma cantharus………………………………………. 167 Tabla 3.81. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación de Spondyliosoma cantharus por Hysterothylacium aduncum en Gran Canaria…………………………………………. 168 Tabla 3.82. Índices ecológicos de Hysterothylacium aduncum en Spondyliosoma cantharus en Gran Canaria………………………………………………………………………………………………………….. 168 Tabla 3.83. Posición taxonómica de Lecithocladium excisum…………………………………………… 173 Tabla 3.84. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Lecithocladium excisum, según el sexo de Scomber colias………………………………………………………………. 174 Tabla 3.85. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación de Scomber colias por Lecithocladium excisum, según clases de talla en la isla de Gran Canaria…………………………… 174 Tabla 3.86. Índices ecológicos de Lecithocladium excisum en Scomber colias en aguas de La Gran Canaria………………………………………………………………………………………………………….. 175 Tabla 3.87. Parásitos de Stephanolepis hispidus en aguas de Canarias y su clasificación taxonómica……………………………………………………………………………………………………. 180 Tabla 3.88. Hábitat parasitario y frecuencia de parasitación de los diferentes parásitos encontrados en Stephanolepis hispidus…………………………………………………………………………………… 181 Tabla 3.89. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Nerocila armata, según sexo de Stephanolepis hispidus en Gran Canaria………………………………………………………….. 183 Tabla 3.90. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación de Stephanolepis hispidus por Nerocila armata, según clases de talla en la isla de Gran Canaria…………………………………. 183 Tabla 3.91. Índices ecológicos de Nerocila armata en Stephanolepis hispidus en Gran Canaria… 183 Tabla 3.92. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Naobranchia sp., según sexo de Stephanolepis hispidus en Gran Canaria………………………………………………… 185 xii Tabla 3.93. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación de Stephanolepis hispidus por Naobranchia sp., según clases de talla en la isla de Gran Canaria……………………………. 185 Tabla 3.94. Índices ecológicos de Naobranchia sp.en Stephanolepis hispidus en Gran Canaria. 186 Tabla 3.95. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Hysterothylacium aduncum., según sexo de Stephanolepis hispidus en Gran Canaria…………………………………… 187 Tabla 3.96. Prevalencia (P), abundancia (A), intensidad (I) y rango de parasitación (R) de Stephanolepis hispidus por Hysterothylacium aduncum, según clases de talla en la isla de Gran Canaria…………………………………………………………………………………………………………. 187 Tabla 3.97. Índices ecológicos de Hysterothylacium adunacum en Stephanolepis hispidus en aguas de Gran Canaria………………………………………………………………………………………………. 188 Tabla 3.98. Parásitos de Bothus podas maderensis en Gran Canaria y su posición taxonómica…. 193 Tabla 3.99. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación de Hysterothylacium aduncum, según el estado sexual de Bothus podas maderensis, en aguas de Gran Canaria……….. 194 Tabla 3.100. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación de Bothus podas maderensis por Hysterothylacium aduncum en Gran Canaria………………………………………….. 195 Tabla 3.101. Índices ecológicos de Hysterothylacium aduncum en Bothus podas maderensis en Gran Canaria………………………………………………………………………………………………… 195 Tabla 3.102. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación de Procamallanus sp., según el estado sexual de Bothus podas maderensis en aguas de Gran Canaria ………………….. 197 Tabla 3.103. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación de Bothus podas maderensis por Procamallanus sp. en Gran Canaria……………………………………………………. 197 Tabla 3.104. Índices ecológicos de Procamallanus sp. en Bothus podas maderensis en Gran Canaria…………………………………………………………………………………………………………. 197 Tabla 3.105. Índices ecológicos de Ceratothoa steindachneri en Serranus atricauda……………….. 202 Tabla 3.106. Índices ecológicos de Pentacapsula cutánea en Serranus atricauda (según escala de 1-3)……………………………………………………………………………………………………………… 203 Tabla 3.107. Índices ecológicos obtenidos para Ceratothoa oestroides……………………………….. 204 Tabla 3.108. . Índices ecológicos para Clavellopsis pagri…………………………………………………. 204 Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 1 1. Introducción 1.1. Antecedentes Tal y como indica el origen semántico de la palabra parásito (del latín parasitus, comensal), estos invertebrados son organismos que viven a costa de otras especies llamadas hospedadores u anfitriones (Harford y Jones, 1994). Así, el parasitismo es la interacción biológica que se produce entre el parásito y su hospedador (Afonso-Dias et al., 2008). Dicha relación se trata de un proceso por el cual una especie amplía su capacidad de supervivencia, utilizando a otras especies para que cubran sus necesidades básicas y vitales, que no tienen por qué referirse necesariamente a cuestiones nutricionales (Quiroz, 2005). La mayoría de los peces, tanto en estado silvestre como en cautividad, se encuentran infestados de parásitos aunque las lesiones que estos producen pueden pasar inadvertidas (Rodríguez et al., 2001). Según el lugar dónde se encuentren localizados los parásitos, podemos clasificarlos en 3 tipos (Harford y Jones, 1994): (i) ectoparásitos, cuando habitan en la superficie del cuerpo del hospedador; (ii) endoparásitos, cuando se localizan en el interior del hospedador; y (iii) mesoparásitos, aquellos que una parte de sus cuerpos se encuentra anclada, y penetra en el interior de su hospedador, pero la otra parte queda expuesta al exterior del mismo. A su vez, podemos clasificar a los parásitos según requieran de uno o más hospedadores para completar su ciclo de vida, así pues, podemos clasificarlos en: (i) monoxenos, cuando completan su ciclo de vida en un único hospedador y (ii) heteroxenos si requieren al menos de 2 huéspedes para completar su ciclo de vida. Según su forma de vida, también los parásitos son clasificados como (i) facultativos, si pueden optar por el parasitismo o llevar una vida libre, u (ii) obligados, si únicamente sobreviven parasitando a otro organismo. No obstante, y a pesar de la imagen negativa que se desprende del parasitismo, estos animales cumplen funciones muy importantes en los ambientes Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 2 naturales, y colaboran a mantener saludables los ecosistemas. Éstos regulan directamente los tamaños poblacionales de las especies que infectan, a través de la movilidad de los individuos, por lo que son un mal necesario para mantener la vida en la tierra (Alarcón, 2012). 1.1.1. Objetivos El objetivo principal de esta tesis doctoral se centra en aportar información biológica y ecológica de diferentes especies de parásitos que parasitan 10 especies de peces teleósteos de interés comercial en la pesquería artesanal de las Islas Canarias (Serranus atricauda, Trachurus picturatus, Mullus surmulletus, Diplodus sargus cadenati, Pagellus acarne, P. erythrinus, Spondyliosoma cantharus, Scomber colias, Bothus podas maderensis y Stephanolepis hispidus). El trabajo aporta información sobre las relaciones huésped-hospedador que entendemos fundamental (y complementaria a otros métodos al uso) en la identificación y evaluación de los stocks objeto de explotación, así como en la adecuación de las estrategias de gestión de la pesquería artesanal que se desarrolla en el Archipiélago y en las líneas de comercialización y seguridad alimentaria que surgen de la captura de estas especies objetivo. Este trabajo ayudará a completar y complementar los ya realizados en aguas del Archipiélago, los cuales se nos antojan escasos para la relevancia que el conocimiento de la fauna parasitológica, y sus ciclos, tiene en la productividad económica de la pesquería y en la seguridad alimentaria. En este sentido, de los trabajos parasitológicos previos realizados en Canarias, podemos destacar el de GijónBotella y López-Román (1984), que describe los diferentes estados larvarios de Torticaecum en Serranus cabrilla y Synodus saurus principalmente. Estos autores también aportan datos de la presncia de Stephanostomum sp. en S. saurus y Gymmura alatavela; Metadena caballeroi en Sciaena umbra; Opecoeloides furactum en Mullus surmuletus; Nicolla elongata y Stephanostomum longisimum en Phycis physis. Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 9 En una especie con la misma zona de puesta, se pueden dar dos unidades de población ya que bastaría simplemente con que la época de reproducción de los dos grupos aconteciese en diferentes períodos del año. Sin embargo, la inexistencia de intercambio significativo de material genético es difícil de demostrar en la naturaleza (Leary y Booke, 1990; Guerra-Sierra y Sánchez-Lizaso, 1998). Las poblaciones desarrollan diferencias genéticas sólo si el intercambio de material genético entre ellas está restringido. Si ambas poblaciones se desarrollan bajo aislamiento reproductivo parcial una de la otra, sus frecuencias alélicas comienzan a diverger, debido a la deriva genética y a la presión local de adaptación que actúan sobre el polimorfismo y las nuevas mutaciones. La cantidad de divergencia aumenta con el tiempo de separación de ambas poblaciones. En ausencia de selección natural, poblaciones sin total aislamiento reproductivo raramente son completamente divergentes. Una tasa de migración media de sólo un individuo por generación entre las dos poblaciones previene que ambas poblaciones sean completamente divergentes para alelos selectivamente neutrales en cualquier loci (Leary y Booke, 1990). Esto puede deberse a que bajo determinadas circunstancias ambientales, cambio en la dirección de las corrientes reinantes, desplazamiento de un frente térmico, etc., exista intercambios esporádicos de material genético entre ambas poblaciones debido al desplazamiento de un reducido número de individuos, huevos o larvas (Rodríguez et al., 1999). Una especie suele dar lugar a varias unidades de población, algunas veces fácilmente reconocibles, como ocurre con el bacalao (Gadus morhua) ártico noruego y el bacalao de Islandia. En otras ocasiones, las unidades de población son muy difíciles de diferenciar. Así sucede con el arenque (Clupea harengus) que se explota en el Mar del Norte, que está constituido por tres unidades de población distintas, las cuales se mezclan en una misma área de alimentación, separándose claramente para el desove en las zonas de los bancos de Downs (Canal de la Mancha), Dogger (frente a las costas centro-orientales de Inglaterra) y Buchan (frente a Escocia). Los individuos de los stocks frezantes difieren entre sí en caracteres morfométricos y merísticos y en parámetros vitales. A efectos de ordenación pesquera estos tres stocks se consideran Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 10 como uno solo, porque los arenques se capturan cuando están mezclados y entonces la mortalidad por pesca es común (Guerra-Sierra y Sánchez-Lizaso, 1998). Según Guerra-Sierra y Sánchez-Lizaso (1998), para diferenciar unidades de población, además del criterio del área de puesta mencionado con anterioridad, se utilizan otros: 1. Diferencias en caracteres morfométricos o merísticos: para calcularlas se utilizan técnicas estadísticas tales como el análisis canónico, de discriminantes y funciones de distancias. Estas diferencias se producen por efecto de factores ambientales; son rasgos fenotípicos adaptativos que no obstante, a menudo tienen una base genética. 2. Diferencias bioquímicas: se evidencia mediante métodos de genética de poblaciones desarrollados principalmente para el estudio de variaciones geográficas y filogenia, como por ejemplo análisis electroforéticos isoenzimáticos e inmuno-electroforéticos alozímicos de proteínas de tejidos, sangre u otros líquidos humorales, pruebas serológicas y análisis de ADN. 3. Diferencias en las tasas de crecimiento, época de desove, fecundidad, etc. 4. Las técnicas de marcado y recaptura son muy útiles para establecer la importancia del intercambio de individuos entre distintas zonas de distribución de la especie. 5. Seguimiento de clases anuales excepcionales. 6. Distribución de frecuencias de tallas en diferentes áreas: en el centro de la unidad de población predominarán los peces jóvenes, mientras que en la periferia los de mayor edad y tamaño. 7. En las especies costeras, y sobre todo en aquellas que se pescan al día (por ejemplo los clupeidos), se pueden usar las abundancias relativas o capturas por unidad de esfuerzo (CPUE), calculadas en base a las descargas y al esfuerzo realizado por los barcos en sectores regulares de la costa. 8. Y, finalmente, diferencias en el tipo de parásitos específicos que presentan cada unidad poblacional. Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 11 i. Origen y características de los parásitos como etiquetas biológicas Los parásitos han sido usados a lo largo de la historia para proporcionar información sobre las relaciones taxonómicas, migraciones e inter-asociaciones de los animales terrestres, particularmente los pájaros. Ahora bien, el uso de los parásitos como etiquetas biológicas de los peces es relativamente reciente, siendo los trabajos más antiguos los realizados por Dogiel y Bykhovski (1939) y Herrington et al. (1939), quienes estudiaron los parásitos como indicadores de los movimientos de los peces. Es a partir de aquí, y especialmente después de 1950, cuando el uso de los parásitos como indicadores se expande enormemente y se convierte en una herramienta más de la Biología Pesquera para a la diferenciación de stocks. Según Kabata (1963), MacKenzie (1983) y Syndermann (1983), la dificultad que encierra el uso de los parásitos como etiquetas naturales se debe fundamentalmente a que presentan ciclos de vida complejos e incluso la mayoría de ellos desconocidos. En ocasiones estos ciclos de vida son heteroxenos, ya que para su desarrollo requieren más de un hospedador intermedio. Por ello, y según estos autores, para que un parásito pueda ser considerado como una etiqueta biológica este deben presentar las siguientes características: 1. Deben existir variaciones geográficas de prevalencia, de manera que el parásito sea común en una zona y no en la otra. 2. El parásito debe ser detectado fácilmente, preferiblemente a simple vista. 3. Su ciclo de vida deberá desarrollarse preferiblemente en un hospedador. 4. La identificación taxonómica del parásito debe ser relativamente fácil. 5. Debe provocar el mínimo daño a sus hospedadores. 6. Las prevalencias deben ser relativamente estables, de mes a mes y de año en año. 7. El parásito debe permanecer en su hospedador durante el periodo de estudio, con un mínimo de dos años y si es posible aún más tiempo. Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 12 Sin embargo, Lester (1990) discrepa con los autores anteriores en algunas de las características previamente expuestas, ya que no es necesario que los parásitos sean fácilmente detectables, argumentando que no es fundamental detectar todas las infecciones si éstas son constantes a lo largo de todas las muestras. En este sentido, Lester et al. (1985) realizaron un trabajo donde sólo contaba los parásitos extraídos de un lado de las branquias de Katsuwonus pelamis. En lo que se refiere a ciclos de vida simples o monoxenos, Lester (1990) dice que son muchos los trabajos que demuestran que los parásitos más efectivos para determinar los movimientos de los peces son los parásitos en estado juvenil, como los quistes de metacercarias y de cestodos y las larvas de nemátodos, todos ellos con ciclos de vida complejos, y que requieren para su desarrollo uno o varios hospedadores intermedios. Además, este hecho refuerza la permanencia del parásito sobre su hospedador ya que tienden a permanecer un periodo de tiempo largo en el pez. En esta misma línea, MacKenzie (1987 a) reconoce que el criterio referido al ciclo monoxeno no tiene que ser estricto. Lester (1990) también argumenta que no es necesario identificar la especie parásita, simplemente separarlas en grupos, y que a veces los parásitos patógenos pueden ser excelentes marcadores, siempre y cuando no causen una muerte rápida al hospedador y no produzcan cambios en el comportamiento de los peces. Además, señala que el hecho de que el parásito tenga que presentar una frecuencia constante en el tiempo no es necesario, ya que son muchos los autores que han realizado trabajos donde usaban un parásito como etiqueta de una determinada especie y que al cabo de un tiempo, esta especie había desaparecido del hospedador. Un ejemplo de esto último es el trabajo de Nagasawa et al (1988) quienes estudiaron la abundancia de un copépodo pennellido frecuente sobre Cololabis saira (paparda del Pacífico) en el Pacífico Nororiental, entre 1982 y 1983 y que desapareció en 1989. Por otro lado, Margolis (1998) añade que el ciclo de vida del parásito debe ser más largo que el de su hospedador, o al menos tan largo como el periodo de muestreo, lo que implica que el ciclo de vida del parásito no tiene que durar estrictamente 2 años como proponía Sindermann (1983). Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 13 Mackenzie y Abaunza (1998) hacen un trabajo de revisión, donde dan nuevamente los criterios de selección de los parásitos y refuerzan la idea de que los parásitos de ciclo de vida indirecto como los protozoos, myxoporas, larvas y adultos de nemátodos y crustáceos son buenos marcadores. Estos han sido usados en un gran número de casos para estudiar migraciones de peces de interés comercial, como Clupea harengus y Gadus morhua (Mackenzie, 1987b y Hemmingsen et al., 1991). Ya Sindermann (1983) era consciente de la dificultad de conseguir una etiqueta natural que reúna todas las características especificadas anteriormente y, por ello, aconseja usar varios parásitos simultáneamente. Actualmente el uso de métodos multimetodológicos está muy extendido, por lo que no es de extrañar que Beggand y Waldman (1999) recomienden el uso de un método genético junto con un método fenotípico, el marcado-recaptura y/o los parásitos como etiquetas biológicas. ii. Ventajas y desventajas del uso de los parásitos como etiquetas biológicas. Tal y como se especificó anteriormente, existen 3 tipos de técnicas para obtener información sobre la estructura de un stock: 1. Métodos naturales: análisis merísticos y morfométricos, estudios genéticos y el uso de los parásitos como etiquetas biológicas. 2. Métodos de marcado y recaptura a través de etiquetas artificiales. 3. Estudios de los parámetros biológicos relacionados con el ciclo de vida de los peces. Según Mackenzie (1998) las ventajas del uso de los parásitos como etiquetas biológicas respecto a los otros métodos se pueden resumir en: 1. Son apropiados para el estudio de peces de pequeña talla, como los clupéidos, especies de aguas profundas, crustáceos, etc., donde las técnicas de marcado tradicional no se pueden usar o se usan con mucha dificultad. Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 14 2. Se trata de un método barato, ya que las muestras se pueden obtener de muestreos rutinarios que no necesitan barcos destinados al marcado de los peces. 3. Elimina dudas en cuanto a los posibles comportamientos anormales en los peces que podrían derivarse de las etiquetas naturales. Sin embargo, los parásitos presentan algunos inconvenientes, los cuales son descritos por también por MacKenzie (1998): 1. La falta de información de la ecología y la biología completa de los parásitos puede limitar su uso como etiquetas biológicas. Sin embargo, su utilización se puede referir como información complementaria a la biología y la ecología del pez. 2. La determinación de las especies parásitas es difícil. Las técnicas biológicomoleculares aplicadas a los parásitos han dado lugar a la separación de especies que antes estaban comprendidas en una sola especie (Nascetti et al., 1986), al igual que especies que antes estaban separadas ahora son la misma (Raibaut et al., 1986). Por otro lado, Cappo (1992), tras realizar un estudio sobre el salmón Arripis truttaceus en el sur de Australia, aplicando etiquetas artificiales y etiquetas naturales, definió las ventajas y desventajas de las marcas naturales frente a marcas artificiales: • Ventajas de las marcas naturales frente a las marcas artificiales: 1. Las marcas artificiales requieren mayor esfuerzo pesquero, ya que tienen que capturar y recapturar a los peces. 2. Los movimientos son desconocidos. 3. El marcado puede afectar al comportamiento de los peces. Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 15 4. Las especies de pequeño tamaño o de aguas profundas no se pueden marcar fácilmente. 5. Si la recaptura aporta pocos peces no se pueden sacar muchos resultados. 6. Las etiquetas se pueden desprender y los pescadores no informan de todas las recapturadas. 7. El marcado artificial es caro. • Desventajas de las marcas naturales frente a las marcas artificiales: 1. La dificultad que encierran es fundamentalmente debida al conocimiento del ciclo de vida del parásito. 2. El parásito debe presentar distintos niveles de infección sobre el hospedador en las diferentes áreas de estudio. 3. No se deben usar parásitos externos, ya que pueden despegarse o bien, no dejar marcas sobre el hospedador. 4. El ciclo de vida del parásito debe ser tan largo como el periodo que dure la investigación. 5. El parásito no debe producir efectos patológicos graves sobre el hospedador. Cappo (1992) concluyó que el uso de los parásitos como marcas biológicas sirve tanto como cualquier otra técnica de marcado. Por otro lado, Lester (1990) argumenta que el análisis de la distribución geográfica de los parásitos es una excelente fuente de información sobre los movimientos de los peces hospederos, que en ocasiones nos permiten discriminar entre poblaciones aunque esto normalmente requiere métodos genéticos y añade que lo mejor es hacer una combinación de métodos para el estudio. Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 16 iii. Aplicación del uso de las etiquetas biológicas en Canarias Castro et al. (2002) plantean que la estructura geomorfológica del Archipiélago Canario, con profundidades de entre 1000 y 2000 entre los diferentes edificios insulares (excepto entre Lanzarote y Fuerteventura), da lugar a que las especies de peces bento-demersales se distribuyan en unidades poblacionales pequeñas (stocks o demos) asociadas a cada unidad insular. Esta estructuración geográfica de las poblaciones de peces está fundamentada en la existencia de indicios de que la mayoría de las poblaciones de las especies explotadas, especialmente aquellas que componen los recursos bento-demersales, presentan características morfológicas, merísticas y biológicas diferenciadas. No obstante, el flujo genético favorecido por la dinámica oceanográfica que permite el transporte de larvas y huevos entre el continente africano y las islas (Rodríguez et al., 1999), y entre estas últimas, e impide una clara diferenciación genética en dichas especies y lo que da lugar a la existencia de una única población panmíctica en la región, con diferentes demos insulares. En este sentido Brito et al. (1996) apunta que la composición de la fauna ictiológica insular presenta características diferentes a la observada en las áreas africanas próximas. De igual manera, estos autores reconocen la existencia de sensibles diferencias en la composición específica de la fauna ictiológica de las islas orientales, más influenciadas por el continente africano, respecto a la presente en las islas occidentales. Estas diferencias las achacan a la existencia de grandes profundidades entre las islas y entre las mismas y el Continente (superiores a los 1200 m entre Fuerteventura y la costa sahariana), y al paso de la Corriente de Canarias (rama descendente de la Corriente del Golfo). Por otra parte, son las características ambientales generales del medio marino en el entorno de las Islas Canarias, principalmente unas condiciones térmicas cálidotempladas de alta estabilidad a lo largo del año y la gran heterogeneidad existente a lo largo del Archipiélago y en cada isla según la orientación geográfica, las que han permitido el asentamiento de especies con requerimientos ambientales muy diferentes (Brito, 1984; Bacallado et al., 1989). En este sentido, Castro et al. (2002) apuntan que el Archipiélago está dividido en dos grandes regiones separadas por una clara barrera Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 17 térmica que se sitúa entre Gran Canaria y Tenerife, dando lugar a una “provincia oriental”, más fría y claramente bajo la influencia del afloramiento africano, y otra “provincia occidental”, más cálida y bajo la influencia de los frentes térmico procedentes del centro del Atlántico (Castro y Ramos, 2002). Esta diferencia climática puede influir de forma notoria en la biología de los peces, tal y como se ha demostrado con otras especies con una amplia distribución latitudinal (Hernández-García y Castro, 1998). 1.2. Características de los peces estudiados 1.2.1. Serranus atricauda (Günter, 1874) (Serranidae) - Cabrilla o serrano imperial. Suele ser individuos solitarios y territorialistas que se defienden de sus intrusos. Especie de ambiente marino de habitat bentónico (Pizarro, 1985; Lozano et al., 1990; Brito, 1991; González et al., 1993; Franquet y Brito, 1995), normalmente se encuentran sobre fondos duros rocosos; alcanzan una profundidad máxima de 150 metros de profundidad (Pizzaro, 1985; Brito, 1991; González et al, 1993; Franquet y Brito, 1995). Se localiza en el Atlántico Este a lo largo de las costas de Europa y África, incluyendo Vizcaya, Azores, Madeira y el sur de las islas Canarias, Argelia y Marruecos (Tortonese, 1986; Francour y Harmelin, 1988). 1.2.2. Trachurus picturatus (Bowdich, 1825) (Carangidae) - Jurel o chicharro. Especie de habitat pelagico-demersal, oceanódroma y marina (Riede, 2004), puede alcanzar profundidades de 305-370 metros (Mytilineou et al., 2005). Es una especie de clima subtropical, que se localiza entre los 45º N – 41º S y 32º W – 17º E (Smith-Vaniz, 1986). Fundamentalmente se alimentan de peces y de invertebrados, y a su vez, son predados por tiburones, rayas y atunes (Jurado-Ruzafa, 2013). Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 18 Se distribuye en el Atlántico Oriental desde el Golfo de Vizcaya hasta Marruecos, incluyendo Azores, Madeira, las islas Canarias, Tristan de Cunha y las islas Gough. También se encuentra en la parte occidental del Mar Mediterráneo (Smith-Vaniz, 1986). 1.2.3. Mullus surmulletus (Linnaeus, 1758). (Mullidae) - Salmonete, salmonete de roca. Especie de hábitat bentónico localizada normalmente entre la interfase rocaarena, entre los 5 y 60 metros de profundidad. Se alimentan principalmente de crustáceos (i.e.: camarones y anfípodos), poliquetos, moluscos y peces bentónicos, excepto durante su vida pelágica donde se alimentan de larvas de copépodos y de otros crustáceos. Suelen formar pequeños bancos. Se distribuye desde el canal de la Mancha (ocasionalmente se localiza en el mar del Norte) hasta Senegal. También presente en el Mar Mediterráneo, Mar Negro y en las islas Azores, Madeira y Canarias (González-Pajuelo y Lorenzo-Nespereira, 1993). En términos generales se distribuye desde los 55º N hasta los 14º N19º W hasta 42º E. 1.2.4. Diplodus sargus cadenati de la Paz, Bauchot and Daget, 1974 (Sparidae) - Sargo o sargo blanco. Esta especie habitan en aguas litorales sobre fondos rocosos y arenosos (Lenfant y Planes, 1996), y es más frecuente en aguas de menos de 50 m profundidad (Lenfant y Planes, 1996; Sala y Ballesteros, 1997). Los juveniles son eurihalinos, y suelen penetrar en aguas salobres y lagunas litorales (e.g. Charca de Maspalomas - Moreno y Castro, 1998) o en charcones intermareales. Muestran hábitos gregarios. Los juveniles (hasta 10 cm) son omnivoros y se alimentan principalmente de algas, pequeños moluscos e hydrozoos. Los adultos son carnívoros y se alimentan de moluscos, equinodermos y crustáceos (Maigret y Ly, 1986). Son hermafroditas proterándricos (Bauchot y Hureau, 1986). Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 25 1.3.3. Nematodos Los nematodos generalmente presentan formas cilindricas, pudiendo ser fusiformes o filiformes, que presentan diformismo sexual. Las hembras presentan de uno a dos ovarios, pudiendo existir monodelfas (1 ovario y un útero) y didelfas (2 ovarios y un útero). Los machos presentan un testículo filamentoso y dos espículas rígidas. El estudio de los nemátodos adquiere una importancia primordial después de descubrir las repercusiones de los mismos en el hombre tras el consumo de pescado infectado (Van Thiel, 1960; Hafsteinsson y Rizvi, 1987; Audicana et al., 1995). Los nematodos parásitos de los peces vienen representados por 17 familias diferentes, de las cuales 5 son parásitos exclusivos de los peces (Anderson, 1984). Se suelen encontrar en la musculatura, en el hígado, en la superficie vísceral, en la cavidad abdominal, en el intestino y raramente bajo el tegumento. También se pueden encontrar en los vasos sanguíneos, en el corazón, ojos y gónadas (Dick y Choudhury, 1995). Los estados larvarios de los nemátodos, que se encuentran en las vísceras y en la carne, son los causantes de enfermedades y consecuentemente de problemas económicos. De hecho, son los estados larvarios los que son infectivos para el hombre (Margolis, 1977), y los que tienen mayor impacto en la aceptación para el consumo de peces como recurso proteico. Ciclo de vida y desarrollo de los nematodos Las estrategias usadas por los nematodos para concluir su ciclo de vida son diversas, como el hecho de usar hospedadores paraténicos u intermedios antes de encontrar su hospedador definitivo (Anderson 1992-2000; McClelland et al., 1985). Sin embargo, son los anisákidos los que plantean problemas para la salud (Arizono et al., 2012), ya que son los responsables de este grupo los que producen anisakidosis en el hombre. El hombre al consumir productos de la pesca crudos o poco cocinados se convierten en un hospedador accidental para estas especies, cuyo hospedador Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 26 definitivo, en el caso de Anisakis simplex son los mamíferos marinos (Chai et al., 2005; Keiser y Utzinger, 2005; Torres et al., 2007). Los huevos o larvas, son producidos por las formas adultas en el intestino o en los tejidos del hospedador final, llegando al medio acuático a través de las heces del hospedador, donde en la mayoría de los casos son comidas por los hospedadores intermedios o bien por la sucesión de hospedadores intermedios necesarios, y eventualmente llegan al hospedador definitivo donde la madurez sexual tiene lugar (Anderson 1992-2000). Todos los nemátodos pasan por 5 estados larvarios (LI, LII, LIII, LIV y estado adulto) con 4 mudas. El tiempo de muda suele coincidir con el establecido por el hospedador. 1.3.4. Anélidos Son gusanos anélidos de cuerpo alargardo, aplanado, contráctil y segmentado, con una ventosa anterior para la succión y otra posterior como órgano de fijación. Carecen de quetas. Se alimentan de sangre o de fluidos corporales (Vera et al., 2005). Presentan reproducción sexual con ciclo biológico directo, son hermafroditas proterándricos (Minelli, 1979; Pereira y Ferre, 1997; Vera et al., 2005). La mayoría no presentan pene sino espermatóforos con esperma y dos cuernos eyaculadores. Los huevos no maduran a la misma vez, sino que puede transcurrir desde una semana hasta nueve meses. Estos son depuestos en capullos, pudiendo estar pegados al cuerpo de la madre o bien directamente sobre el hospedador. Una vez madura, permanecen como larvas con faringe (criptolarva). Viven entre varios meses y dos años (Minelli, 1979). Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 27 1.3.5. Crustáceos I. Copépodos Algunas especies parásitas son morfológicamente similares a los copépodos de vida libre o bien están muy modificadas por el parasitismo. De forma general, hay una regresión de los apéndices locomotores, de los órganos de los sentidos y de la segmentación, presentando mayor desarrollo de las estructuras de fijación. Las formas parásitas pueden serlo durante toda su vida o bien durante el periodo larvario o bien durante el periodo adulto. A partir de la eclosión del huevo, la larva nauplius da lugar a varias fases larvarias que incluyen de 1-5 estadios nadadores libres y un copepodito que es la fase infectante. Una vez que se fija a su hospedador, se aferra a éste a través del segundo par de antenas y maxilípedos. Si se trata del hospedador definitivo, evierte su filamento rostral que lo fija definitivamente al mismo (González, 2006). Seguidamente se producen cuatro estadios chalimus, aumentando su tamaño corporal y del filamento rostral, transformándose en adultos hembras y machos (González y Carvajal, 2003). II. Isópodos En base a las características morfológicas y biológicas, se pueden clasificar en dos categorías: 1. Flabellíferos que conservan la forma típica de los isópodos. Adultos parásitos. Los individuos salen de los huevos presentando forma de isópodos jóvenes, abandonan el marsopium en grupos y cada larva nada de forma activa en busca de un hospedador. Presentan ciclos holoxénicos y una vez instalados en un hospedador pierden su capacidad de natación. Al alcanzar al hospedador, si no existe un individuo hembra de su especie se transforman en hembras, y si hay una hembra continúa como macho fecundando a la hembra y comenzando nuevamente el ciclo. Son hermafroditas proterándricos (Trilles, 1968). Normalmente las hembras presentan mayor tamaño que los machos, y Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 28 no es raro encontrar en un hospedador una isópodo hembra y un macho enano (Brusca, 1981). 2. Gnathideos morfológicamente muy diferentes a los isópodos de vida libre, parecidos a los insectos, y sólo son parásitos en sus estadíos juveniles. Los gnathideos eclosionan y no se alimentan durante 7 días, hasta que mudan y se convierten en la primera larva praniza. Estas son de vida libre y poseen una natación rápida, sobreviviendo fuera del hospedador hasta 3 semanas. Una vez se fijan al hospedador comienza la alimentación sanguínea y se transforman en Praniza larva II. Cuando se ha alimentado varias veces, abandona al hospedador y desciende hasta el bentos, convirtiéndose en adultos hembras o machos (éstos no se alimentan, viven a expensas de las reservas sanguíneas). Como adultos presentan vida libre y forman colonias de hembras y un solo macho por colonia. Una vez fecundadas las hembras, incuban sus huevos durante un año. Las larvas alcanzan la madurez sexual tras 4-5 años de vida (Monod, 1926). Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 29 2. Material y métodos 2.1. Toma de muestras El estudio parasitológico de las diversas especies de peces osteíctios objeto de este trabajo ha estado basado en la obtención de muestras procedentes de la pesquería artesanal comercial de diferentes islas del Archipiélago Canario. La periodicidad del muestreo ha sido de carácter mensual, aunque en algunas de las especies la continuidad cronológica no fue siempre posible por diversos motivos. Entre otros, la no accesibilidad por razones relativas al ciclo biológico de las especies o por motivos de índole meramente comercial de la pesquería. El período de estudio recogido en este trabajo varía según las especies, pero en líneas generales comprende desde enero de 1998 hasta diciembre de 2003. La mayoría de las capturas de peces fueron realizadas con trampas para peces (nasas), excepto en el caso de la caballa (Scomber colias) y el chicharro (Trachurus picturatus) que lo fueron con artes de cerco (traiñas). Ambos sistemas de pesca son comúnmente utilizados por la flota artesanal canaria (Bas et al., 1995).En el caso de las especies bento-demersales, su pesca fue generalmente realizada desde embarcaciones de pequeño porte, no superando los 12 metros de eslora. La mayoría de estas capturas fueron realizadas por barcos con base en el puerto de Arguineguín (Gran Canaria), aunque también se obtuvieron muestras de barcos que faenan en la costa sureste de la esta isla (ArinagaCastillo del Romeral). Es necesario hacer una mención especial al caso de la cabrilla (Serranus atricauda) y al sargo blanco (Diplodus sargus cadenati), ya que de estas especies se dispuso de muestras procedentes tanto de la isla de Gran Canaria como de La Palma, principalmente del puerto de Santa Cruz de La Palma. Esto último también ocurrió para el chicharro y la caballa, pescadas con traiñas manejadas desde embarcaciones medianas, de 9 a 18 m de eslora con base en los puertos de Arguineguín (suroeste de Gran Canaria) y en Tazacorte (oeste de La Palma). Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 30 En el caso del las muestras de peces procedentes de Gran Canaria, la mayor parte de las mismas fueron obtenidas en el entorno de los arrecifes artificiales de la Bahía de Santa Águeda (27º 43’’ 00’’ N y 15º 39, 00’’ W) y de un arrecife natural conocido como Baja de Pasito Blanco (27º 42’ 43.7’’ N y 15º 38’ 03.5’’ W), ambas ubicada en 20 m de profundidad, dentro del marco de los proyectos de seguimiento del sistema de arrecife artificiales financiado por el Gobierno de Canarias. Por otro lado, también se obtuvieron otras muestras de peces procedentes de la pesquería comercial con el objeto de asegurar un número mínimo de ejemplares en la muestra de cada especie. En todos estos casos las embarcaciones de pesca faenaron en aguas del suroeste de la isla de Gran Canaria, y aunque se desconoce con exactitud el punto donde se realizaron concretamente las capturas, éstas siempre fueron a profundidades inferiores a los 60 metros. El estudio de los ectoparásitos se realizó entre el año 2002 y 2003 (excepto para la cabrilla, el sargo, el chicharro y la caballa). Las especies bento-demersales estudiadas para estas aguas fueron el salmonete (Mullus surmulletus), besugo (Pagellus acarne), breca (Pagellus erithrinus), chopa (Spondyliosoma cantharus), tapaculo (Bothus podas), gallo verde (Stephanolepis hispidus), sargo blanco (Diplodus sargus cadenati) y cabrilla (Serranus cabrilla). Serranus atricauda, Diplodus sargus cadenati, y Trachurus picturatus fueron recogidas mensualmente entre 2000 y 2001. Tal como se mencionó anteriormente, estas tres especies fueron capturadas tanto en Arguineguín (Gran Canaria) como en Tazacorte (La Palma). El hecho de que fueran capturadas en dos islas diferentes del Archipiélago Canario tenía por objeto el estudiar la existencia de posibles diferencias morfológicas, merísticas, biológicas (reproducción y crecimiento), genéticas y de la fauna parasitológica asociada, en los individuos procedentes de ambas localidades, que permitir verificar la presencia, o no, de stocks (o demos) de circunscripción insular en las poblaciones de estas especies (Castro et al., 2002). La selección de estas especies ícticas fue realizada en función de sus diferentes hábitats, representando cada una de ellas un “ecosistema” diferente: bentónico, demersal y pelágico-costero, respectivamente. Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 31 Por otro lado, las muestras de la fauna parasitológica asociada a la caballa (Scombrus colias) fueron obtenidas mensualmente entre enero de 1988 y diciembre de 1990, como parte del material destinado al estudio de la ecología de esta especie en aguas de Gran Canaria. Todos los individuos fueron pescados con traiñas en el sur y suroeste de la isla por parte de la flota artesanal con base en Arguineguín. En resumen, en el presente trabajo se describe la fauna parasitológica asociada a 10 especies de peces pertenecientes a 7 familias diferentes (Serranidae, Carangidae, Mullidae, Saparidae, Scombridae, Monacanthidae, y Bothidae), todas ellas abundantes en las aguas del Archipiélago Canario (Fig. 2.1). Figura 2.1. Batimetría del Archipiélago Canario 2. 2. Análisis de laboratorio En el laboratorio todos los peces fueron pesados (peso total, eviscerado y gonadal) con una precisión de 0,01 g, medidos al milímetro más próximo (longitud total y estándar) y sexados (Tablas 2.1 y 2.2). Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 32 Tabla 2.1. Número de individuos y rango de tallas obtenidos para Pagellus acarne, Pagellus erythrinus, Spondyliosoma cantharus, Mullus sumulletus, Bothus podas maderensis y Scomber colias capturados entre Enero de 1998 y Diciembre de 2003 en Gran Canaria. Especie Numero individuos Rango Tallas (cm) Pagellus acarne 330 12,0-24,3 Pagellus erythrinus 127 16,0-27,9 Spondyliosoma cantharus 167 12,9-29,8 Stephanolepis hispidus 756 10,0-27,1 Mullus surmulletus 244 16,0-26,0 Bothus podas maderensis 152 8,2-22,1 Scomber colias 733 3,5-42,1 Tabla 2.2. Número de individuos y rango de tallas obtenidos para las especies Serranus atricauda, Diplodus sargus cadenati y Trachurus picturatus capturados entre Enero de 2000 y Marzo de 2001, en aguas Gran Canaria y La Palma. Especie Numero Individuos Rango de Tallas (cm) Gran Canaria La Palma Gran Canaria La Palma Serranus atricauda 512 813 12,0-32,3 9,6-35,1 Diplodus sargus cadenati 675 377 14,2-37,7 12,6-33,6 Trachurus picturatus 532 467 11,8-40,5 13,1-37,0 El estudio en vivo no fue posible, debido a que los peces eran capturados todos juntos el mismo día del mes y a considerable distancia del laboratorio, impidiendo el examen parasitológico de los mismos de forma inmediata. Por ello, se etiquetaron y se procedió a la congelación para su posterior análisis en el laboratorio Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 33 de disección del Departamento de Biología (Facultad de Ciencias del Mar) de La Universidad de Las Palmas de Gran Canaria. Una vez los peces fueron descongelados, se procedió al examen de cada uno de ellos y a la extracción de los parásitos, siguiéndose el mismo procedimiento con todos ellos. El estudio parasitológico comprendió dos partes bien definidas: 1. Examen externo: se realizó en primer lugar con el objetivo de encontrar ectoparásitos, así como cualquier lesión o alteración de la piel que puediese haber sido ocasionada por los mismos. Para ello se examinó minuciosamente la piel, la línea lateral, las aletas (caudal, dorsal, ventral y pélvica), los ojos, la cavidad ocular, la cloaca y sus inmediaciones, y la cavidad bucal. Posteriormente se extrajeron las branquias, separando los cuatro arcos branquiales de cada lado, y se examinaron cuidadosamente con ayuda de una microscopio estereocópico. El análisis externo se realizó para el número de muestras, para cada especie, que se relacionan en las tablas 1 y 2. 2. Examen interno: concluida la exploración externa se procedió al análisis interno con el propósito de buscar endoparásitos. Para ello, se realizó la necropsia de cada uno de los peces, la cual se inició con un corte longitudinal a lo largo del vientre del pez, desde el ano hasta la altura del opérculo. La pared así delimitada se levantó, dejando visibles los órganos internos (estómago, intestino, hígado, gónadas, vejiga natatoria, y otro órganos anexos) que se extrajeron y separaron con cuidado. Una vez retirados estos órganos, se examinó la cavidad abdominal. El análisis detallado de las vísceras se realizó igualmente con la ayuda de un microscopio estereoscópico, tras depositar las mismas de forma individualizada en una placa de petri con solución salina al 0.9 %. Para cada pez, se anotó el número de orden, la fecha y el lugar de captura del mismo, así como sus medidas corporales, las alteraciones encontradas y el número y localización de los endoparásitos y ectoparásitos encontrados. Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 34 En cuanto al análisis interno, no fue posible realizar el examen de todos los peces inicialmente seleccionados para su examen externo, reduciendo el mismo al número de ejemplares, por especie, que se relacionan en la Tabla 3, según el rango de tallas disponible. Tabla 2.3. Número de individuos y rango de tallas usados en el análisis interno para cada especie estudiada. Especie Nº Peces Rango tallas (cm) Pagellus acarne 153 12,0-24,3 Pagellus erythrinus 127 16,0-27,9 Spondyliosoma cantharus 167 12,9-29,8 Stephanolepis hispidus 229 10,0-27,1 Mullus surmulletus 144 16,0-26,0 Bothus podas maderensis 152 8,2-22,1 Scomber colias 733 3,5-42,1 Serranus atricauda 1325 9,6-35,1 Diplodus sargus cadenati 1052 12,6-37,7 Trachurus picturatus 995 11,8-40,5 2.3. Fijación, tinción, montaje y conservación de los parásitos 2.3.1. Fijación y conservación Una vez concluido el examen de los peces, se procedió al análisis de los parásitos recolectados y para ello se siguieron fundamentalmente dos pasos, que varían según el grupo taxonómico al que pertenecen. Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 41 -Conducto hermafrodita largo y vesícula seminal con paredes musculares gruesas…………..………………………………………….........Lecithocladium sp. 7 Cuerpo claviforme, sub-cilíndrico, sin cola; ventosa oral subterminal, seguida directamente por una faringe muscular, esófago muy corto, prácticamente ausente; intestino ancho; conducto hermafrodita cerrado en un saco; poro genital bifurcado; ovario medio posterior a los testículos; vitelarias postováricas…………..……………………………………..................Aponurus sp. 8 Espinas circumorales en 2 líneas alternas; ventosa oral terminal; prefaringe larga; faringe mas larga que ancha; acetábulo prominente; bolsa cirro alargada; conducto hermafrodita reducido; ovario pretesticular; receptáculo seminal ausente;vitelarias circumintestinales………………………Sthephanostomum sp. 2.4.3. Nematodos Las claves usadas para determinar las diferentes especies de Nemátodos fueron las desarrolladas por Anderson et al. (1974) y Skryabin et al, (1991). Estos parásitos en los peces vienen representados por 17 familias diferentes, de las cuales 5 son parásitos exclusivos de los peces (Anderson, 1984). 1. Ventosa pre-anal ausente; esófago simple y cilíndrico o acaba en una protuberancia sin valvas; boca rodeada por tres grandes labios; no cápsula bucal; esófago sin bulbo posterior pronunciado; ventrículos post-esofágicos con ciegos intestinales que se unen al ventrículo y se extiende por la región posterior del esófago. Machos con 2 espículas...…................Familia Anisakidae 1.1.Ventrículo simple en la región esofágico-intestinal; no ciego intestinal ni apéndice ventricular; abertura poro excretor a la altura del anillo nerviosos; presenta ventrículo; interlabios ausentes……………….. …………………………………………………………………...Anisakis simplex Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 42 1.2. Ventrículo post-esofágico prolongado a lo largo de la parte inicial del intestino y con el ciego paraesofágico presente; apéndice ventricular presente; interlabios presentes…………………..Hysterothylacium aduncum 2. Esófago corto, simple y cilíndrico o corto y dividido en dos partes; parte faríngea del esófago presente o ausente; labios ausentes o marcados reducidamente y variables; intestino presente…………………...…..Seuratoidea 2.1. Boca con dos labios. Dilatación del esófago anterior. Macho con ventosa precloacal. Espículas iguales. Intestino simple, sin divertículos…………………………………….………………..…Cucullanus sp. 3. Cavidad bucal bien desarrollada. Parásitos intestinales…………………………………………….....Familia Camallanoidea 3.1. Boca sin labios pero con una cápsula bucal quitinosa sin valvas pero con un engrosamiento en espiral……………………………….Procamallanus sp. 4. Cavidad bucal ampliamente desarrollada; Papila labial interna prominente. Suelen ser parásitos abdominales, de serosas y de órganos, como el ovario…………………………………………….………....Familia Dracunculoidea 4.1. Parte anterior del esófago en forma de bulba; Papilas en la región cefálica; extremo posterior atenuado......……………………...Philometra sp. 2.4.4. Anélidos Se caracterizan por ser anélidos sin quetas y con ventosas. Su cuerpo presenta simetría bilateral, son cilíndricos y segmentados. Algunos son organismos de vida libre y otros son parásitos de peces. Las especies fueron determinadas en base al trabajo realizado por Minelli (1979). 1. Cuerpo alargado en forma de clavo; no hay una distinción muy marcada entre traquelosoma y urosoma; ventosa anterior amplia, bien distinguida del cuello; Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 43 superficie dorsal con papila y cuerpo cubierto de tubérculos vistosos; ojos ausentes; no presenta vesículas laterales al cuerpo…………..…Pontobdella sp. 2. Cuerpo estirado con forma ligeramente elíptica; Traquelosoma corto y urosoma más largo y más o menos aplanado, conectados por un cuello intermedio. Superficie dorsal sin papila o sin tubérculo. La ventosa posterior tiene un diámetro posterior inferior al máximo diámetro del cuerpo; metámero de 3 a 6 anillos; de 0-1 par de ojos y 5 pares de testículos………....…Trachelobdella sp. 2.4.5. Crustáceos I. Copépodos Al no presentar los copépodos especificidad parasitaria estricta, hace que los hospedadores puedan variar en las diferentes regiones y, por ello, la identificación de las especies resulta difícil. Las claves empleadas para la identificación de las especies parásitas de este grupo fueron las establecidas por Kabata (1979): 1. - Cuerpo dividido en dos o más regiones bien diferenciadas…………………..(2) - Cuerpo no dividido en regiones bien diferenciadas……................................ (6) 2. Cuerpo dividido en dos partes distinguibles, cefalotórax pequeño y tronco alargado, subcilíndrico, sin procesos o con un pequeño par de prolongaciones posterolaterales. Primero y segundo par de patas birrámeas y tercero y cuarto par rudimentarias o ausentes………………......……….Familia Hatschekiidae (4) 3. - Cuerpo dividido en tres regiones: cefalotórax, tronco y segundas maxilas modificadas en brazos, fusionadas en su extremo y con bulla presente. Muchas veces, segunda maxila completamente fusionada y reducida……………………………………...……........Familia Lernaeopodidae (5) Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 44 - Cuerpo dividido en tres regiones, cuerpo aplanado dorsoventralmente. Entre los apéndices y las estructuras bucales se encuentra un cono oralen forma de sifón, lúnulas presentes…………………………………….….Familia Caligidae (6) 4. - Cefalotórax con procesos porterodorsales….….Hatschekia pagellibogneravei - Cefalotórax sin procesos posterolaterales……………………..Hatschekia mulli 5. - Segundas maxilas o brazos fusionados con engrosamientos laterales en la base.………………………….………………..…………………....…Alella pagellus. - Brazos cortos pero distinguibles………………...…..………..Clavellopsis pagri - Sacos ovígeros postero-laterales al tronco; maxilas acintadas, formando un anillo de sujeción a las lamelas……………………………...…….Naobranchia sp. 6. Cefalotórax orbicular. Cuarta seda del primer exopodito más larga que la segunda y la tercera………………………………………....…...Caligus diaphanus 7. - Cuerpo recto con o sin cepillo abdominal o bien con flexura sigmoidal; cuatro pares de patas presentes; el órgano fijador consiste en un simple par de procesos, en 3 procesos simples, en un proceso ramal o en pares de lóbulos con procesos secundarios.………………………..…………...Familia Pennellidae - Cuerpo con cepillo abdominal y proceso ramal…....…Lernaeolophus sultanus. II. Isópodos Los isópodos pueden presentar especificidad parasitaria de 3 tipos: Especificidad estricta, especificidad estrecha y especificidad ancha. Sin embargo, existe el problema de que una especie presente en una región geográfica determinada una especificidad estricta, pero que esta varíe siendo estrecha o ancha en otra región, por lo que, al igual que los copépodos, la determinación de las especies de isópodos resulta complicada. El estudio morfológico ha permitido distinguir entre las diferentes especies, especialmente en base a características concernientes a la simetría del cuerpo, al Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 45 aspecto de la región media de los pleonitos, efímeros, urópodos y a la coloración. Las claves para la identificación taxonómica de las especies de isópodos anteriormente citados se exponen a continuación, las cuales están basadas en los trabajos de Trilles (1968) y Bruce, 1989 para los isópodos y Richardson, 1905, para los gnathideos: 1. - Larva praniza con una enorme dilatación del pereión. Los límites segmentarios entre el 5º y el 7º pereión han desaparecido, formándose una bolsa repleta de líquido segmentario…………...……..……Familia Gnathiade (2) - Larvas con 7 segmentos torácicos bien definidos, no existiendo fusión entre los segmentos torácicos 5, 6 y 7…………………………Familia Cymothoidae (3) 2. Cono bucal terminado en punta; flagelo antenal compuesto por 7 artejos. Telson triangular acuminado; exopoditos y endopoditos con 6 y 4 sedas plumosas respectivamente………………………………………...….Gnathia vorax 3. - Cefalón con borde distal trisinuoso, con un seno medio más acentuado que los otros dos…………………………………….………………………..………….(4) - Cefalón no presenta tres lóbulos o senos en el borde distal………………....(5) 4. - Segmentos torácicos con procesos post-laterales terminados en punta, siendo más pronunciados las prolongaciones para los cuatro últimos pereionitos; región media de los dos primeros pereionitos convexa…..……………………………………………………...……Nerocila armata - Cuerpo más o menos elipsoidal. Los segmentos torácicos no presentan procesos post-laterales en punta. Cuerpo rechoncho, algo robusto y compacto………………..………………………………….……...Anilocra capensis 5. - Cuerpo ligeramente alargado………………………………..……………..…….(6) - Cuerpo globuloso, más o menos elíptico………….…………………...……….(7) 6. - Cuerpo rectilíneo con bordes laterales sensiblemente paralelos; región media de los 5 primeros pereionitos progresivamente concavos; epímeros situados Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 46 por delante de los pereionitos correspondientes y más largos que los que le siguen………………………….………………………….……..Ceratothoa parallela - Cuerpo oblicuo y ligeramente alargado, región media de los 5 primeros pereionitos convexa; epímeros bi-articulados situados por delante de los pereionitos correspondientes y más cortos que los que le siguen………………………………………………...………..Ceratothoa oestroides 7. - Cuerpo elíptico. Dorso arqueado en sentido de la anchura y de la longitud; ancho máximo comprendido entre 2 y 3 veces en la longitud total; borde anterior del primer segmento torácico trisinuoso…………...….Ceratothoa itálica - Cuerpo globuloso, casi perfectamente oval; dorso arqueado en el sentido de la longitud; ancho máximo del cuerpo comprendido entre 1,5 a 2 veces en la longitud total; borde anterior del primer segmento torácico sensiblemente rectilíneo. …………………………………………...……Ceratothoa steindachneri 2.5. Diferenciación de Stock Para el estudio de la posible existencia de diferentes stocks de circunscripción insular, dentro de las poblaciones de las distintas especies, utilizando los componentes de la fauna parasitológica como marcadores biológicos, se muestrearon 2 especies de peces (Diplodus sargus cadenati y Serranus atricauda) en dos islas geográficamente distantes (Gran Canaria y Las Palma). Ambas islas están separadas unos 200 Km en línea recta, pero entre ellas, además de otras islas, se encuentran profundidades de más de 2000 m. Entre Enero de 2000 y Marzo de 2001, se estudiaron un total de 1052 ejemplares de Diplodus sargus cadenati (675 individuos de 14.2 -37.7 cm de longitud total fueron capturados en la isla de Gran Canaria y otros 377 sargos de 12.6 y 33.6 cm de longitud total en la isla de La Palma) y 1325 ejemplares de Serranus atricauda (512 cabrillas procedieron de la isla de Gran Canaria, con longitudes totales que oscilaron entre 12,0 y 32,3 cm., y 813 individuos de la misma especie capturados en La Palma, con tallas que variaron entre 9,6 y 35,1 cm.) (Tabla 2). Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 47 2.6. Terminología empleada Se empleó la nomenclatura de Margolis et al (1984) y Bush et al. (1997), para calcular los siguientes índices ecológicos: • Prevalencia: número de peces infectados con uno o más individuos de la misma especie dividido por el número total de hospedadores muestreados. • Intensidad: número total de individuos de una especie de parásito dividido por el número de hospedadores infectados por estaespecie de parásito en la muestra. • Abundancia: número total de individuos de una especie de parásito dividido entre el número total de hospedadores muestreados. Con objeto de evaluar las posibles diferencias existentes entre los anteriores índices, y las tallas, sexos y meses de muestreo, se usó el test de Kruskal-Wallis y entre los índices ecológicos y las muestras de peces procedentes de ambas islas en el caso de la diferenciación de stocks, se analizaron los datos utilizando el paquete estadístico STATISTICA 5.0 (StatSoft, 1996). Todas las especies ícticas fueron divididas en grupos de tallas, según la amplitud del rango obtenido del muestreo, se dividieron en 3, 4 ó 5 grupos de tallas. Para el cálculo de los índices ecológicos de Kudoa nova, se consideró una escala de 1 – 3 para evaluar el grado de infección, ya que resultó imposible realizar un contaje exacto de estos quistes, por ello, se determinó que los individuos con un grado de infección inferior al 35 % se clasificaron dentro del nivel 1, entre 35 % - 70 %, nivel 2 y superiores al 70 % en el nivel 3 de infección. En el caso de Pentacapsula cutánea se hizo lo mismo, pero en lugar de hacer un rango de 1-3, se consideró que el rango uno, equivalía a 50 quistes, el dos a 100 quistes y el tres a 150 quistes. Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 49 3. Resultados 3.1. Descripción de las especies de parásitos identificadas 3.1.1. Myxozoos - Pentacapsula cutanea Hospedador: Serranus atricauda Éste mixozoo se caracterizan por presentar 5 valvas, cada una de ellas con una cápsula polar, de formas pentagonales apicalmente y cónicas frontalmente (Fig. 3.1). Figura 3.1. Pentacapsula cutanea - Kudoa nova Hospedador: Pagellus acarne Estos quistes están compuestos por esporas de 5 a 6 μm x 9 μm, de modo que cada espora contiene 4 valvas y 4 cápsulas polares piriformes. Se caracterizan por Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 50 presentar una forma cuadrangular característica de la especie (Fig. 3.2). La presencia de estos quistes fue elevada, obteniéndose un porcentaje de prevalencia anual de 69%. Figura 3.2. Kudoa nova 3.1.2. Platelmintos (i) Monogeneas -Encotyllabe sp. Hospedadores: Mullus surmulletus Pagellus acarne Pagellus erythrinus Se caracteriza por presentar un cuerpo oval, con márgenes laterales plegados ventralmente, prohaptor en forma de un par de volantes lobulados con ventosa muscular, cada uno de ellos al lado del lóbulo cefálico (Fig. 3.3). Tiene un opistohaptor en forma de campana, con dos ganchos grandes, dos pequeños y 14 pinzas Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 57 - Pseudopecoeloides sp. Hospedador: Mullus surmulletus Este platelminto se caracteriza presentar un cuerpo alargado, con una ventosa oral ventor-terminal, prefaringe distinguible, faringe bien desarrollada, esófago corto (Fig. 3.10). El acetabulum es distintivamente pedunculado, cerca de la extremidad anterior y sin apéndices tentaculares. Los testículos son medianos y juntos, con la vesícula seminal tubular que se extiende más allá de la base del pedúnculo acetabular. Los cirros están ausente. El ovario es mediano y pre-testicular. El útero serpentinoso se encuentra entre las glándulas preováricas y la bifurcación intestinal. Las vitelarias están alrededor del intestino, entre la vesícula seminal y la extremidad posterior. Figura 3.10. Pseudopecoeloides sp. -Plagioporus sp. Hospedador: Spondyliosoma cantharus Se caracterizaron por presentar un cuerpo oval con una ventosa oral, faringe y acetabulum bien desarrollados (Fig. 3.11). Testículos conjuntos situados en la mitad Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 58 del cuerpo, cirro claviforme, ovario pretesticular y poro genital a la altura de la bifurcación intestinal. El receptáculo seminal y canal de Laurer’s y vitelarias presentes desde la bifurcación intestinal hasta la extremidad posterior. Figura 3.11. Plagioporus sp. (Dibujo extraído de Yamaguti, 1971) -Hemiurus sp. Hopedador: Spondyliosoma cantharus Esta especie se caracteriza por presentar un cuerpo alargado con faringe y ventosa oral bien desarrolladas; el intestino alcanza la parte posterior del cuerpo. Acetabulum en la parte anterior del cuerpo, testículos diagonales posteriores al acetabulum, ovario post-testicular. Las vitelarias aparecen justo por detrás del ovario. La vesícula seminal es pretesticular. Los huevos son pequeños, numerosos y sin filamentos polares (Fig. 3.12). Figura 3.12. Hemiurus sp. (Dibujo extraído de Yamaguti, 1971) Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 59 -Dinurus sp. Hospedador: Spondyliosoma cantharus Presentan un cuerpo sub-cilíndrico con una larga cola; ventora oral subterminal; faringe globular y esófago corto; presentan un intestino largo que alcanza la extremidad posterior; un testículo a cada lado del acetabulum y ovario posttesticular. Vesícula seminal prestesticular; conducto hermafrodita abierto al atrio genital. Vitelógenas presentes (Fig 3.13). Figura 3.13. Dinurus sp. (Dibujo extraído de Yamaguti, 1971) -Aponurus sp Hospedador: Spondyliosoma cantharus Son vermes que presentan un cuerpo claviforme sin cola, ventosa oral subterminal, faringe globular y esófago corto. El acetabulum es mayor que la ventosa oral. Los testículos son diagonales, la vesícula seminal es globular, el conducto hermafrodita tubular, el ovario es post-testicular y vitelógenas son post-ováricas (Fig. 3.14). Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 60 Figura 3.14. Aponurus sp. ((Dibujo extraído de Yamaguti, 1971) -Lecithocladium excisum. Hospedador: Scomber colias Se caracteriza por presentar un cuerpo alargado con una pequeña cola; ventosa oral en forma de copa y faringe cilíndrica; esófago corto. Acetabulum prominente cerca de la región anterior. Testículos diagonales localizados en la mitad anterior del cuerpo. Conducto hermafrodita largo que se extiende desde la parte dorsal del acetabulum hasta el poro genital. Ovario cerca de la mitad del cuerpo. Vitelarias presentes y útero localizado en la cola (Fig. 3.15). Figura 3.15. Lecithocladium excisum Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 61 3.1.3. Nematodos -Anisakis simplex. Hospedadores: Trachurus picturatus Spondyliosoma cantharus Se trata de un verme blanquecino que se encuentra enrollado en quistes transparentes. La larva III de Anisakis simplex se caracteriza por presentar un anillo de crecimiento en la parte anterior (Fig. 3.16), un ventrículo unido oblicuamente al intestino y el llamado botón caudal en la parte posterior (Fig. 3.17). Figura 3.16. Anisakis simpex. Parte anterior del cuerpo. Figura 3.17. Anisakis simplex. Botón caudal. Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 62 -Philometra sp. Hospedadores: Serranus atricauda Pagellus erythrinus Este nematodo mostró un cuerpo alargado y fusiforme, con una región cefálica redondeada y con una especie de caparazón cuticular que se pliega hacia la línea medio ventral, a modo de solapas. La boca es sencilla, sin labios pero con papilas peribucales. El esófago es cilíndrico, corto pero más ancho en la porción anterior. El ano y la vulva están atrofiados, mientras que los ovarios y los úteros están ausentes (Fig. 3.18 y 3.19). Figura 3.18. Pilometra sp. enrollada en los ovarios de un individuo de Pagellus erythrinus. Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 63 Figura 3.19. Philometra sp. -Cucullanus sp. Hospedadores: Pagellus acarne Spondyliosoma cantharus Se caracterizaron por presentar una cápsula bucal desarrollada, con un esófago muscular ensanchado en la parte anterior que se extiende a ambos lados de la cápsula bucal y se comunica directamente con el intestino (Fig. 3.20). Se encontraron 9 individuos en estado sexual femenino y 3 en estado sexual masculino. Las hembras y los machos se diferencian porque poseen vagina, dos ovarios y dos úteros, mientras que los machos presentan una ventosa pre-cloacal, espículas iguales, un gobernáculo y carecen de alas caudales. Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 64 Figura 3.20. Cucullanus sp. -Hysterothylacium aduncum Hospedadores: Mullus surmulletus Pagellus acarne Pagellus erythrinus Spondyliosoma cantharus Stephanolepis hispidus Bothus podas maderensis Se trata de una especie de nematodo cosmopolita, de distribución mundial, que se localiza parasitando a peces teleósteos marinos, aunque también se ha encontrado en peces de aguas salobres y dulces (Fargerholm, 1982; Moravec y Nasaza, 1986). Es un nematodo blanquecino, cilíndrico, que recibe el nombre vulgar de lombriz gástrica de peces marinos, y cuyas hembras alcanzan una longitud máxima de 40-45 mm mientras que los machos oscilan entre 30 y 35 mm (Fig. 3.21). Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 65 Figura 3.21. Hysterothylacium aduncum -Procamallanus sp. (Spirocamallanus) Hospedadores: Spondyliosoma cantharus Bothus podas maderensis Esta especie se caracteriza por presentar un cuerpo filiforme y cutícula anillada; boca alargada dorsoventralmente sin labios ni papilas, bordeada por 6 protuberancias rudimentarias; cápsula bucal bien desarrollada de forma ovalada, quitinosa y sin valvas laterales, de color amarillento (Fig. 3.22). Las paredes de la cápsula bucal presentan unos engrosamientos pericapsulares en disposición espiral. El esófago está dividido en una región anterior muscular y otra posterior glandular. El extremo caudal es redondeado y terminado en un apéndice digitiforme. Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 66 Figura 3.22. Procamallanus sp. 3.1.4. Anélidos -Pontobdella sp. Hospedador: Serranus atricauda Se caracteriza por presentar un cuerpo alargado, con una ventosa anterior amplia, bien distinguida del cuello, y una ventosa posterior, sin apéndices branquiales, con segmentos normales formados por 4 anillos que presentan verrugas características en la superficie dorsal y ventral (Fig. 3.23). Figura 3.23. Pontobdella sp.( Extraída de Minelli, 1979) Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 73 Figura 3.30. Hatschekia pagellibogueravei - Naobranchia sp. Hospedador: Stephanolepis hispidus Se caracterizaron por presentar un cefalotórax sub-cilíndrico, cefalotórax separado dorsoventralmente del tronco por una constricción, más largo que ancho, abdomen sub-triángular, sacos ovígeros transparentes con huevos. En esta especie, los machos enanos, con cuerpo sub-oval, se encontraron enganchados a las hembras en su cara dorsal (Fig. 3.31). Figura 3.31. Naobranchia sp. Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 74 (ii) Isópodos -Gnathia vorax Hospedadores: Serranus atricauda Diplodus sargus cadenati Pagellus erythrinus Se caracterizan por presentar una enorme dilatación del pereion sin límites segmentarios entre el 5º y el 7º somito. El cefalosoma es triangular, con 2 grandes ojos compuestos, al que se encuentran incorporados el primer y segundo segmento torácico. El pereión está conformado por 2 regiones, una constituida por el 3º y 4º segmento torácico y otra por el 5º, 6º y 7º, dando lugar a un gran reservorio donde se acumula la sangre. El pleon presenta 6 segmentos con pleonitos birrámeos y abundantes sedas en forma de abanico. El telson es triangular y dos urópodos birrámeos provistos de sedas, originando el llamado abanico caudal (Fig. 3.32). Figura 3.32. Gnathia vorax Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 75 -Anilocra capensis Hospedadores: Spondyliosoma cantharus Stephanolepis hispidus Las hembras de esta especie se caracterizan por presentar un cuerpo más o menos elipsoidal, con un cefalón trapezoidal cubierto por un escudo cefálico que se pliega sobre sí mismo en la cara ventral; el primer pereión es más largo que los dos siguientes; el cuarto, quinto y sexto pereión son más largos que el primero; el pleon presenta cinco segmentos de igual anchura, que van disminuyendo en convexidad, con bordes laterales escotados; pleopodos birrámeos unidos por un artejo basal; Telson con forma de escudo acabado en punta y urópodos birrámeos que sobrepasan la longitud del telson. Los machos presentan un cuerpo menos globuloso que las hembras, con el apéndice masculino en el segundo par de pleópodos (Fig. 3.33). Figura 3.33. Anilocra capensis Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 76 - Nerocila armata. Hospedadores: Trachurus picturatus Stephanolepis hispidus Se caracteriza por presentar un cuerpo aplanado ventralmente, con el borde posterior de la cabeza trisinuoso, los ojos poco desarrollados, los segmentos torácicos con ángulos posterolaterales prolongados en punta, el pleon libre con pleópodos foliáceos que sobresalían del pleotelson y un telson en forma de escudo con urópodos más largos que el mismo. La coloración era marrón oscura, con dos bandas blancoamarillentas longitudinales en el dorso del animal (Fig. 3.34). Figura 3.34. Nerocila armata Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 77 -Ceratothoa oestroides Hospedadores: Diplodus sargus cadenati Spondyliosoma cantharus Las hembras de la especie parásita Ceratothoa oestroides se caracterizan por presentar un cuerpo globuloso, más o menos elíptico, ligeramente alargado, con ojos poco desarrollados y borde posterior del quinto pleonito trisinuoso. Presentan un cefalón más o menos insertado en el primer segmento torácico, éste más ancho que los dos siguientes segmentos de longitud relativamente parecida. El resto de los segmentos torácicos van decreciendo en anchura hasta el último segmento torácico, que es el más pequeño. Además, se caracterizan por presentar un abdomen prácticamente libre, con el primer pleonito ligeramente insertado en el último pereionito. Los segmentos abdominales presentan más o menos la misma anchura, salvo el último que es un poco más ancho y muestra un borde posterior trisinuoso. Los pleópodos son semicirculares y los urópodos no pasan el borde distal que presenta una forma semicircular. Las anténulas y antenas tiene 7 y 8 articulaciones, respectivamente. Los machos son morfológicamente similares a las hembras, con cefalón y ojos bien desarrollados. Los urópodos sobrepasan ligeramente el borde posterior del pleotelson y el segundo par de pleopoditos carece de apéndices masculinos. Tanto las hembras como los machos, presentaron una coloración blanquecina con cromatóforos repartidos a lo largo de todo el cuerpo, más abundantes en los tres primeros segmentos del pereión (Fig. 3.35). Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 78 Figura 3.35. Ceratothoa oestroides - Ceratothoa itálica Hospedador: Diplodus sargus cadenati Esta especie isópoda es morfológicamente muy parecida a Ceratothoa. oestroides. Se caracteriza básicamente por presentar un cuerpo más o menos elíptico, bastante alargado, con el dorso arqueado en el sentido de la anchura y la longitud, siendo su longitud total del cuerpo de 2 a 3 veces la anchura total del cuerpo (Fig. 3.36). Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 79 Figura 3.36. Ceratothoa itálica - Ceratothoa paralella Hospedador: Trachurus picturatus Tanto las hembras como los machos se caracterizan por presentar sus bordes laterales paralelos, así como una anchura del cuerpo prácticamente uniforme desde el primer al último segmento toráxico. Las hembras se caracterizan por presentar el cefalón encajado en el primer pereión, ojos redondos y aparentes, observables dorsalmente, las anténulas más robustas que las antenas, con un primer pereionito más largo y prolongado hacia delante, encajando la cabeza, el segundo y el tercero iguales entre ellos y más cortos que el primero, el cuarto, quinto y sexto iguales entre ellos y de igual longitud que el primero, y el séptimo es convexo y más corto en longitud que el resto. Los pleonitos son progresivamente más anchos y menos convexos, presentando el último el borde posterior trilobulado. El quinto pleonito presenta la misma anchura que el séptimo pereionito. El telson es bilobulado y redondeado con urópodos muy finos que sobrepasan ligeramente la longitud del telson. En ambos casos, la coloración que presentaron fue blanquecina, con pequeños cromatóforos a nivel de los primeros segmentos torácicos. El macho presentó una cabeza bien desarrollada con ojos grandes, un primer pereionito más largo que los Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 80 cinco siguientes, siendo el séptimo el más corto. Los endopoditos de los pleópodos del segundo par presentaron el apéndice masculino bien desarrollado. Este individuo mostró una coloración blanquecina con cromatóforos aparentes (Fig. 3.37). Figura 3.37. Ceratothoa paralella -Ceratothoa steindachneri. Hospedador: Serranus atricauda. Esta especie presentó un cuerpo oval muy rechoncho, donde la parte más aparente es un pereión muy ancho y largo. Además, en el pleotelson mostró dos manchas rosadas que se extienden desde los lados del primer pleonito hasta dos puntos centrados en el último. El cefalón, con forma elipsoidal, está muy encajado en el primer pereionito. Los ojos son pequeños y compuestos, y las anténulas y antenas son observables dorsalmente. El pereion es rechoncho, con el primer pereionito más largo y con bordes cóncavos. El segundo pereionito es la mitad de largo que el primero, mientras que e 3º y 4º son de una longitud intermedia entre el primero y el segundo, y del 5º al 7º disminuyen progresivamente en anchura y aumentan en Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 81 convexidad, siendo muy aparentes los epímeros del 2º al 7º. El Pleon está formado por 5 segmentos que van disminuyendo en convexidad, construyendo en el último 3 senos, y con cinco pares de pleópodos finos que no sobrepasan la longitud del pleotelson. El telson es rectangular, con la parte proximal más ancha que la distal y urópodos gruesos y agudos que sobrepasan levemente la longitud del telson (Fig. 3.38). Figura 3.38. Ceratothoa steindachneri 3.2. Análisis parasitológico por especie de pez estudiado. 3.2.1. Trachurus picturatus 3.2.1.1. Distribución de tallas y sexos en las muestras de peces por islas En ambas islas, la proporción de sexos fue favorable a los machos, siendo de 1:43 para Gran Canaria y 1:0,7 para La Palma. Sin embargo, el poco desarrollo gonadal ha impedido sexar a la mayor parte de los individuos muestreados, por lo que la fracción de ejemplares indeterminados ha sido muy elevado en ambas áreas de muestreo (81,2% en Gran Canaria y un 91,9% en La Palma). Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 82 3.2.1.2. Fauna parasitológica El examen de los peces de Gran Canaria, con una longitud estándar comprendida entre los 118 y 405 mm, ha permitido identificar sólo al nematodo Anisakis simplex, con una frecuencia de parasitación elevada. Sin embargo, el análisis de los chicharros capturados en La Palma, con una longitud estándar comprendida entre 131 y 370 mm, permitió identificar un copépodo, dos isópodos y un nematodo (Lernaeolophus sultanus, Nerocila armata, Ceratothoa parallela y Anisakis simplex, respectivamente) En la Tabla 3.1, se describe la clasificación taxonómica de los parásitos encontrados en ambas islas, mientras que en la tabla 2 se relaciona la parte del hospedador donde estos fueron localizados, la isla de procedencia y la frecuencia de parasitación. No obstante, ha sido también A. simplex la que ha mostrado una frecuencia de parasitación más elevada en La Palma, mientras que la presencia de Lernaeolophus sultanus, Nerocila armata y Ceratothoa parallela ha sido ocasional, con índices ecológicos relativamente bajos (Tablas 3.2, 3.3). Estos últimos son considerados parásitos secundarios de Trachurus picturatus en La Palma. Por otra parte, y debido al bajo número de los otros parásitos, los análisis estadísticos por sexo, clase de talla y meses, sólo se han realizado para A. simplex. Tabla 3.1. Parásitos de Trachurus picturatus en aguas de Canarias y su clasificación taxonómica. Taxón Especie Ph. Arthropoda SPh. Crustacea Pennat, 1777. Cl. Copepoda H. Milne Edwards, 1840. O. Siphonostomatoida Kabata, 1979. F. Penellidae Género: Lernaeolophus Lernaeolophus sultanus (continúa) Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 89 3.2.1.5. Discusión Los estudios realizados sobre la comunidad de parásitos revelan que los ascáridos son parásitos frecuentes de la familia Carangidae. En este sentido, en el Atlántico Norte, Petter y Maillard (1988) destacaron que Anisakis simplex y Thynnascaris aduncum fueron parásitos frecuentes de los peces de esta familia. Además, también se han citado las formas larvarias LIII y LIV de Hysterothylacium aduncum y larvas LV de Hysterothylacium fabri para estos peces en el Mediterráneo (Osanz, 2001). Así mismo Costa et al. (2013), en un estudio orientado a diferenciar las poblaciones de Trachurus picturatus de Madeira y las islas Canarias, encontraron unos índices de prevalencia para Anisakis simplex del 12 y 5%, respectivamente. Además estos autores, revelaron la presencia de un coccidio (Goussia cruciata) que no hemos detectado en nuestras muestras. Anisakis simplex es el parásito más abundante de los encontrados en Trachurus picturatus en el Archipiélago Canario, con prevalencias que variaron según la isla de procedencia de los peces (8,32% en Gran Canaria y de 4,49% en La Palma). Esta importante parasitación de A. simplex sobre el chicharro confirma los datos expuestos por otros autores para especies del mismo género. Así, Samartín et al. (1994) encontraron en T. trachurus, 813 larvas de Anisakis simplex en 103 peces, y 5657 larvas LIV de Thynnascaris aduncum en 163 hospedadores. También Torres et al. (1993), en musculatura de T. murphyi, calcularon una prevalencia de 10% de A. simplex y 31,3% de Pseudoterranova decipiens. En Canarias, la mayor parte de estos parásitos fueron encontrados enquistados en la cavidad abdominal y sobre las vísceras (sobre todo en la musculatura del estómago), aunque curiosamente no se observó en la musculatura corporal de ninguno de los peces muestreados para ambas islas. No obstante, Samartín et al., (1994) indican que la presencia de estas larvas fue muy elevada en la musculatura corporal de Trachurus picturatus, superando el 20%. Curiosamente, en otras especies de peces como Lophius piscatorius, Conger conger y Pollachius pollachius, es frecuente encontrar Anisakis simplex en la pared muscular del estómago. El hecho, de que en unos hospedadores este parásito se encuentre Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 90 localizado en una zona u otra, aún no está muy claro y parece tener que ver con la migración post-mortem. Cuando los peces son almacenados durante mucho tiempo y sin eviscerar, es posible que las larvas migren hacia la musculatura del pez, fenómeno que parece ser común en algunas especies de peces como Scomber japonicus (Vik, 1966). Por otro lado, Androher et al. (1996) citan los lugares preferidos por A. simplex en T. trachurus, donde el 61,2 % de estos parásitos se encontraron en la cavidad peritoneal, el 37% en los órganos y un 2,8% en la musculatura. Resultados similares han sido descritos por Osanz (2001), quien tan sólo encontró una larva de A. simplex en la musculatura de setenta individuos de T. trachurus examinados. Se han observado diferencias significativas en los niveles de parasitación según el estado de desarrollo, siendo los individuos adultos los que presentaron las prevalencias más elevadas. Sin embargo, y aunque no se observaron diferencias significativas entre ambos sexos, los machos presentaron los mayores índices de prevalencia. Esto implica que las tallas de interés comercial son las que se ven más afectadas por la presencia de estos nematodos, lo cual corrobora las observaciones realizadas por Oliva (1994), quién determinó que en Trachurus symetricus murphyi la prevalencia de Anisakis sp. varió entre el 16,6% y el 63,6%, dependiendo de la edad de los peces (a mayor edad, los índices ecológicos eran más elevados y viceversa). Se han observado diferencias significativas en el nivel de parasitación de Anisakis simplex a lo largo del año. Durante los meses invernales, entre enero y marzo, este parásito presentó los mayores índices de prevalencia. No obstante, no hay que olvidar que éste es un nematodo de amplia distribución mundial y de aguas principalmente frías, lo que explica que su mayor abundancia sea en los meses en los que la temperatura del agua es más baja en Canarias. La distribución de este parásito parece estar relacionada con la presencia o ausencia de eufausiáceos, que actúan como principales hospedadores intermedios (Nagasawa, 1990). La parasitación de estos crustáceos por larvas de A. simplex desciende con la latitud y a medida que aumenta la temperatura del agua (Kagei, 1974). En este sentido, los porcentajes de parasitación obtenidos para Trachurus picturatus, por A. simplex, no fueron tan elevados como los que se han descrito en otras partes del mundo para especies de la Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 91 familia Carangidae, con índices de parasitación que alcanzar hasta un 54,3% (Pereira et al, 1997, Costa et al, 2013). Por otro lado, en la literatura científica disponible se recogen diversos tipos de isópodos parásitos de peces de la familia Carangidae, como Ceratothoa trigonocephala (Leach, 1818) en el Indo-Pacífico, C. oestroides (Risso, 1826) en el Océano Atlántico y mar Mediterráneo (Trilles, 1968; Charfi-Cheikhrouha et al., 2000), Cymothoa brasiliensis Schioedte y Meinert, 1884, en Río de Janeiro, Cymothoa selari en el Mar Rojo (Avdeev, 1978), y Nerocila cephalotes (Schioedte y Meinert, 1881) en el Océano Atlántico (Trilles, 1979; 1986). Sin embargo, en ninguno de los trabajos anteriores se cita la presencia de C. parallela ni de N. armata en Trachurus picturatus, por lo que se trata de las primeras citas en este hospedador. Bartoli et al, (2005) citan diversos digenidos como parásitos de la familia Carangidae en el Mediterráneo Occidental (Lasiotocus typicus; Aphanurus stossichi, Hemiurus communis, Prodistomum polonia, Pseudopecoeloides chloroscombri, Tergestia laticollis, Ectenurus lepidus y Monascus filiformis), ninguno de los cuales ha sido encontrado en los ejemplares de Trachurus picturatus capturados en Canarias. Los resultados obtenidos para ambas islas mostraron los mismos patrones de infectación, observándose en ambos casos diferencias significativas entre machos, hembras e individuos inmaduros, así como entre clases de talla y períodos del año (meses). Sin embargo, resultó que los individuos procedente de la islas de La Palma estuvieron también parasitados por un copépodo (Lernaeolophus sultanus) y 2 tipos de isópodos (Nerocila armata y Ceratothoa parallela), pero cuya presencia fue casi anecdótica y con muy bajas prevalencias (L. sultanus con 0,21%, y N. armata y C. parallela ambas con 0,64%). Por ello, no se puede hablar de multiparasitísmo en Trachurus picturatus, debido a que la única especie que ha presentado índices elevados fue Anisakis simplex. Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 92 3.2.2. Serranus atricauda 3.2.2.1. Distribución de tallas y sexos en las muestras de peces por islas Se observó que, en Gran Canaria, el número de individuos de sexo indeterminado fue muy elevado (69,0%), no apreciándose macroscópicamente la presencia de individuos hermafroditas. La proporción de sexos fue dominada por las hembras (24,6 y 6,40% de hembras y machos, respectivamente), con una relación 1:3,8. En La Palma, tampoco se observó macroscópicamente la presencia de individuos hermafroditas, siendo igualmente el número de individuos indeterminados muy elevado (81,1%). De igual forma, las hembras también predominaron en las capturas (17,9 y 1% de hembras y machos, respectivamente) en esta última isla, con una relación de proporcionalidad entre sexos de 1:17,9. Para el estudio parasitológico los individuos se dividieron en tres categorías, agrupando a los peces inmaduros en la clase 1, los individuos que han alcanzado la talla de primera madurez y hasta el 95% de madurez en la clase 2, y a los peces maduros (más del 95% de madurez) en la clase 3. La talla de madurez fue obtenida por Santana-Ortega y Castro-Hernández. 2007. 3.2.2.2. Fauna parasitológica La fauna parasitológica encontrada en las cabrillas capturadas en ambas islas viene recogida en la Tabla 3.10, y estuvo básicamente constituida por Gnathia vorax (Gnathideo), Ceratothoa steindachenri (Isopoda), Philometra sp. (Nematodo), Pontobdella sp. (Hirudinea) y Pentacapsula cutanea (Myxozoa). En Gran Canaria fue P. cutanea la especie que presentó una frecuencia de parasitación más elevada, mientras que Philometra sp., G. vorax y C. steindachneri resultaron ser especies relativamente escasas como parásitos de la cabrilla. Por el contrario, para la isla de La Palma, la especie que presentó una frecuencia de parasitación elevada fue C. steindachneri, mientras que P. cutanea y Pontobdela sp. fueron especies secundarias (Tabla 3.11). Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 93 Tabla 3.10. Parásitos de Serranus atricauda en aguas de Canarias y su posición. Taxón Especie Ph. Arthropoda SPh. Crustacea Pennat, 1777. Cl. Malacostracea Latreille, 1906. SCl. Peracarida ccalman, 1904. O. Isopoda Latreille, 1817. SO. Gnathiidea Leach, 1813. F. Gnathiidae Género. Gnathia Leach, 1813 Cl. Malacostracea Latreille, 1906. SCl. Peracarida Calmn, 1904. O. Isopoda Latreille, 1817. SO. Flabellifera. F. Cymothoidae Schioedte y Meinert, 1881 SubF. Cymothoinae. Género: Ceratothoa Ph. Platyhelmintes. Cl. Nematoda Rudolphi, 1808. SF. Dracunculoidea. F. Dracumculidae, Leiper, 1912. SpF. Philometrinae Yamaguti, 1935. Género. Philometra, Costa, 1845. Ph. Myxozoa. Cl. Myxosporea Buetschli, 1881. F. Pentacapsulidae Naidanova y Zaika, 1970. Género. Pentacapsula Naidenova y Zaica, 1970. Ph. Annelida. O. Rynchobdelliforme Caballero, 1952. F. Piscicolidae Johnston, 1865. Género. Pontobdella Leach, 1815. Gnatia vorax (Lucas) Monod, 1926 (larvae) Ceratothoa steindachneri Philometra sp. Pentacapsula cutanea Kovaleva y Gaevskaya, 1984. Pontobdella sp. Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 94 Tabla 3.11. Hábitat parasitario, frecuencia de parasitación y localización según islas para la especie Serranus atricauda. Parásito Lugar Frecuencia Isla Gnathia vorax Ceratothoa steindachneri Philometra sp. Pentacapsula cutanea Pontobdella Branquias. Cavidad bucal y branquias. Intestino Subcutánea. Branquias Ocasional Alta Ocasional Ocasional Alta Ocasional Ocasional Gran Canaria La Palma Gran Canaria Gran canaria Gran Canaria La Palma La Palma 3.2.2.3. Descripción de los parásitos encontrados en Serranus atricauda. Pentacapsula cutanea fue localizado en la subepidermis de las cabrillas de Gran Canaria, en forma de quistes ovales voluminosos de 1-1.3 mm de longitud. Las esporas midieron entre 8-10 μm de diámetro. Las hembras del isópodo Ceratothoa steindachneri mostraron una longitud media de 21,94 mm (oscilando entre 16,00 y 30,75 mm.), mientras que en los machos esta fue de 11,82 mm (entre 6,70 y 14,92 mm.). Las hembras fueron localizadas en la cavidad bucal, aunque en ocasiones aparecieron en la epidermis. Sin embargo, los machos fueron localizados siempre en las branquias. Por otro lado, también se encontró el isopodo branquial Gnathia vorax, de 3 mm de longitud. Esta especie se caracteriza en que se presentó en forma de larvas praniza, y al contrario que Ceratothoa steindachneri, su fase parasitaria ocurre durante los estadíos larvarios y nunca de adultos. Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 95 Philometra sp. fue localizada en el intestino de dos cabrillas hembras con 42 y 50 mm, respectivamente, de longitud total y en estado de gravidez. El hirudíneo branquial Pontobdella sp. es una sanguijuela marina de 2 cm de longitud total, que normalmente ectoparasita a los peces elasmobranquios. 3.2.2.4. Niveles de parasitación Los índices ecológicos obtenidos para Gnathia vorax, Philometra sp. y Pontobdella sp. fueron bajos (Tabla 3.12), ya que siempre aparecieron por separado y parasitando a un solo individuo de Serranus atricauda. Así, únicamente se encontraron tres individuos de G. vorax en dos cabrillas y un individuo de Philometra sp. en otra, todas capturadas en Gran Canaria. Además, se localizó una sanguijuela Pontobdella sp. en un individuo capturado en La Palma. Debido a esto, todas estas especies han sido consideradas como secundarias para S. atricauda en aguas de Canarias. A su vez, tan sólo se encontró un individuo de Ceratothoa steindachneri en un ejemplar procedente de Gran Canaria y quistes de Pentacapsula cutanea en una cabrilla de La Palma, por lo que estas especies fueron consideradas como secundarias según la isla. Sin embargo, C. steindachneri fue el parásito más frecuente en los ejemplares capturados a isla de La Palma, mientras que P. cutanea lo fue en Gran Canaria (Tablas 3.12 y 3.13). Por ello, los análisis estadísticos se limitaron a estas dos últimas especies, tanto para Gran Canaria como para La Palma. Tabla 3.12. Índices ecológicos de las especies parásitas secundarias de Serranus atricauda en la isla de Gran Canaria. Especie Prevalencia % Abundancia Intensidad Gnathia vorax 0.19 0.006 3 Philometra sp. 0.19 0.004 1 Ceratothoa steindachneri 0.19 0.002 1 Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 96 Tabla 3.13. Índices ecológicos de las especies parásitas secundarias de Serranus atricauda en la isla de La Palma. Especie Prevalencia % Abundancia Intensidad Pontobdella sp. 0.12 0.001 1 Pentacapsula cutanea 0.12 0.001 1 • Gran Canaria En esta isla sólo se analizaron los índices ecológicos pertenecientes a Pentacapsula cutanea debido a que fue la única especies que mostró una abundancia suficiente para soportar un estudio temporal amplio. Estos índices ecológicos, según el sexo de Serranus atricauda, no mostraron diferencias entre machos, hembras e individuos sexualmente indeterminados (Kruskal-Wallis test: H=0,65; N=512; P= 0,72). (Tabla 3.14). Tabla 3.14. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Pentacapsula cutanea en Serranus atricauda capturadas en aguas de Gran Canaria. Sexo Nº Peces Prevalencia % Abundancia Intensidad Rango Hembra 126 7,14 0,18 2,56 1-3 Macho 33 12,12 0,18 1,5 1-2 Indeterminado 353 0,84 0,01 1,33 1-2 Total 512 3,12 0,06 2,03 1-3 Por otra parte, no se observaron diferencias significativas en los niveles de prevalencia y abundancia (Kruskal-Wallis test: H= 0,84; N=512; P= 0,66) según las tres categorías de madurez sexual en las que fueron agrupadas las cabrillas (Tabla 3.15) Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 97 Tabla 3.15. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Pentacapsula cutanea según el estado de madurez de Serranus atricauda, en aguas de Gran Canaria. Grupo de madurez sexual Nº Peces Rango de Tallas Prevalencia % Abundancia Intensidad Rango Juvenil 23 < 17,2 8,33 0,17 2 1 Inmaduro 332 17,2-21,8 3,83 0,08 2,1 1-3 Maduro 157 > 21,8 3,18 0,06 2 1-3 Total 512 12,0-35,8 3,12 0,06 2,3 1-3 En cuanto a la distribución anual de Pentacapsula cutanea, se observan diferencias significativas en los valores de los índices ecológicos a lo largo del año (Kruskal-Wallis test: H=31,21; N = 512; P = 0,0005), los cuales fueron superiores para los meses de enero, febrero y junio (Tabla 3.16). Tabla 3.16. Índices ecológicos mensuales de Pentacapsula cutanea en Serranus atricauda en aguas de Gran Canaria. (continúa) Mes Prevalencia % Abundancia Intensidad Rango Enero 2000 11,76 0,21 1,83 1-2 Febrero 2000 29,17 0,75 2,57 1-3 Marzo 2000 0 0 0 0 Abril 2000 0 0 0 0 Mayo 2000 0 0 0 0 Junio 2000 6,52 0,08 1,33 1-2 Julio 2000 0 0 0 0 Agosto 2000 0 0 0 0 Septiembre 2000 0 0 0 0 Octubre 2000 0 0 0 0 Noviembre 2000 0 0 0 0 Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 98 • La Palma En esta isla, y por las mismas razones que en el caso de Gran Canaria, solo se estudió la variación de Ceratothoa steindachneri. No se observaron diferencias significativas en el número de parásitos en función del sexo de los peces (MannWhitney U test, Z=0,65; P = 0,52), aunque el nivel de parasitación fue siempre relativamente bajo (Tabla 3.17). Tabla 3.17. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Ceratothoa steindachneri en la isla de La Palma. Tampoco se observaron diferencias significativas en el valor de estos índices ecológico según el estado de madurez de los hospedadores (Kruskal Wallis test: H (2, N = 813) = 0.9372; P = 0.6315) (Tabla 3.18). Mes Prevalencia % Abundancia Intensidad Rango Diciembre 2000 0 0 0 0 Enero 2001 0 0 0 0 Febrero 2001 0 0 0 0 Marzo 2001 0 0 0 0 Total 3,16±7,93 0,07±0,20 0,38±0,83 1-3 Sexo Nº Peces Prevalencia % Abundancia Intensidad Rango Hembra 145 5,04 0,06 1,14 1-2 Macho 8 0 0 0 0 Indeterminado 660 4,35 0,06 1,34 1-2 Total 813 4,43 0,05 1,17 1-2 Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 105 Taxón Especie SubF.Plagioporinae Manter, 1947. Género. Podocotyle Dujardin, 1845. O. Plagiorchiata. SF. Allocreadioidea Nicoll, 1934. F. Acanthocolpinae Lühe, 1909. SubF.Stephanostominae Yamaguti, 1958. Género. Stephanostomum Looss, 1900. Cl. Nematoda Rudolphi, 1808 SCl. Phasmidia Chitwood & Chitwood, 1933 O. Ascaridida Skrjabin & Schulz, 1938 SpF. Anisakoidea Mosgovoy, 1950 F. Anisakidae Skrjabin & Karokhin, 1945 Género Hysterothylacium Podocotyle sp. Stephanostomum sp. (metacercariae) Hysterothylacium aduncum Tabla 3.21. Hábitat parasitario, frecuencia de parasitación y localización de parásitos en Mullus surmuletus. Parásito Lugar Frecuencia Lernaeolophus sultanus Hatschekia mulli Encotyllabe sp. Pseudopecoeloides sp. Podocotyle sp. Stephanostomum sp. Hysterothylacium aduncum Cavidad bucal Arcos branquiales Dientes faringeos Estómago Estómago Branquias Serosas abdominales, estómago e intestino Ocasional Alta Ocasional Ocasional Ocasional Ocasional Alta Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 106 3.2.3.3. Descripción de los parásitos de Mullus surmuletus Hysterothylacium aduncum fue encontrado en diferentes formas larvarias (LIII, LIV) y no se obtuvo en ningún caso hembras o machos adultos. Estas larvas se encontraron en las serosa abdominales, estómago e intestino de Mullus surmuletus. El copépodo branquial Hastchekia mulli, es la segunda especie parásita más abundante en Mullus surmuletus. Las hembras de esta especie encontradas en el salmonete alcanzaron los 2,0-2,9 mm de longitud total, pero no se observaron individuo en la fase masculina. Encotyllabe sp. es un platelminto monogénido que se localizó en la garganta de Mullus surmuletus. Tan sólo apareció un individuo de 2 mm de longitud total, en 144 peces muestreados, por lo que su presencia resulta casi anecdótica, siendo el índice de prevalencia de 0,7%. El platelminto digénido Podocotyle sp., de 4 mm de longitud total fue localizado en las branquias de Mullus surmuletus, con una prevalencia de 4,2%. De los 7 individuos que aparecieron, tan sólo dos fueron encontrados infestando al mismo pez, por lo que la intensidad fue de 1,17. Pseudopecoeloides sp. fue otro platelminto digénido branquial encontrado parasitando a Mullus surmuletus. Tan sólo se encontraron 3 individuos de esta especie (de 1 mm de longitud total), infectando a 3 peces (el índice de prevalencia fue 2,1%). Por último, el plateminto Stephanostomum sp. que observó en forma de quiste esférico en fase de metacercaria, de 1.15 mm de diámetro, localizado en el tejido branquial de un individuo de Mullus surmuletus, con una prevalencia de 0,7%. Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 107 3.2.3.4. Niveles de Parasitación De los 144 individuos analizados internamente, 136 individuos mostraron algún tipo de infectación (94,44%), siendo los índices ecológicos correspondientes a la especie Hysterothylacium aduncum, los más elevados. Este parásito se encontró en 132 de los individuos analizados (91,7%), seguido por la especie Hatschekia mulli, presente en 53 individuos (36,8%). El resto de las especies parásitas observadas mostraron frecuencias bajas (Tabla 3.22), considerándose especies secundarias para Mullus surmuletus (Fig. 3.39). Debido a esto, los análisis estadísticos mensuales, trimestrales y por sexo y rango de talla, sólo se realizaron para las Hysterothylacium aduncum y Hatschekia mulli. Tabla 3.22. Índices ecológicos de las especies parásitas secundarias de Mullus surmuletus en Gran Canaria. (i) Los peces parasitados por Hysterothylacium aduncum fueron tanto hembras como machos e individuos indeterminados, no observándose diferencias significativas en los patrones de infectación para los mismos (Kruskal-Wallis test H= 3,04; N= 144; P = 0,22) (Tabla 3.23). Especie Prevalencia % Abundancia Intensidad Rango Lernaeolophus sultanus 1,64 0,016 1 1 Encotyllabe sp. 0,7 0,007 1 1 Pseudopecoeloides sp. 2,1 0,021 1 1 Podocotyle sp. 4,2 0,049 1,167 1-2 Stephanostomum sp. 0,7 0,07 1 1 Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 108 Figura 3.39. Porcentajes de infección. Tabla 3.23. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Hysterothylacium aduncum en Mullus surmuletus, según el sexo. Sexo Nº Peces Prevalencia Abundancia Intensidad Rango Hembras 82 91,25 8,125 8,90 1-39 Machos 10 90 16,6 18,44 3-65 Indeterminados 52 92,45 7,94 8,59 1-24 Total 144 91,7 8,59 9,37 1-65 No se encontraron diferencias significativas en cuanto a el número de parásitos y las tallas de los peces (Kruskal-Wallis test, H= 6,89; N= 144; P = 0,14). Los individuos de tallas comprendidas entre 18 y 22 cm de longitud total fueron los que mostraron mayor porcentaje de prevalencia. Sin embargo los salmonetes de menor tamaño mostraron los valores más elevados en abundancia e intensidad (Tabla 3.24). Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 109 Tabla 3.24. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación de Mullus surmulletus por Hysterothylacium aduncum en Gran Canaria. Salmonetes infectados por Hysterothylacium aduncum fueron capturados en todos los meses del año, aunque en los meses de verano e invierno los valores de abundancia e intensidad fueron significativamente más elevados (Kruskal-Wallis test H = 39,07; N = 144; P = 0,0001; Tabla 3.25). Tabla 3.25. Índices ecológicos de Hysterothylacium aduncum en Mullus surmuletus en Gran Canaria. Clase de talla Nº Peces Talla (mm) Prevalencia % Abundancia Intensidad Rango 1 32 160-179 89,66 10,34 11,53 1-65 2 47 180-199 97,87 9,25 9,46 1-39 3 38 200-219 91,67 8,56 9,33 1-28 4 13 220-239 84,61 4,54 5,39 1-24 5 14 240-259 78,57 7,86 10,0 1-23 Total 144 160-259 91,7 8,59 9,37 1-65 Mes % Prevalencia Abundancia Intensidad Rango Enero 100 13.80 13.8 6-24 Febrero 100 12.67 12.67 3-27 Marzo 100 16.13 16.13 1-65 Abril 100 8.33 8.33 1-16 Mayo 71.43 5.64 7.90 1-21 Junio 62.50 2.25 3.60 1-7 Julio 100 15.20 15.20 2.39 Agosto 93.75 10.44 11.30 2-28 Septiembre 78.57 3.71 4.73 1-17 Octubre 85.71 4.50 5.25 1-15 Noviembre 85.71 4.64 5.42 1-12 Diciembre 100 7.06 7.06 1-21 Total 89,81±13,08 8,70± 9,28±4,37 1-65 Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 110 Las larvas LIV de Hysterothylacium aduncum aparecieron en el 86% de los casos, con longitudes totales comprendida entre 7 y 15 mm. Se caracterizó por presentar una región cefálica compuesta por 3 labios, uno dorsal provisto de 2 papilas dobles laterales y dos subventrales con una papila doble subventral. Entre la base de los labios existen tres interlabios de aspecto triangular. Su esófago ocupa el 1-5% de la longitud total. El extremo posterior está provisto de un mucrón multiespinoso, conocido como cactus-tail. Todas las formas larvarias LIV, se encontraron con la vaina del estado LIII. El 14% restante de H. aduncum se correspondió con la forma larvaria LIII, de 4 -7 mm de longitud total, caracterizadas por presentar en su extremo anterior un pequeño diente ventral, un poro excretor situado a nivel del anillo nervioso y una cola provista de un proceso a modo de espina. (i.i.) En cuanto a la especie parasita Hatschekia mulli, los índices de infestación entre hembras, machos e individuos de sexo indeterminados, no mostraron diferencias significativas (Kruskal-Wallis H = 2,61; N=144; P =0,27; Tabla 3.26). Tabla 3.26. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Hatschekia mulli en Mullus surmuletus según el sexo. Los índices ecológicos de Hatschekia mulli no mostraron diferencias significativas en relación a la talla de los salmonentes (Kruskal-Wallis test H = 3,83; N=144; P = 0,43; Tabla 3.27). Sexo Nº Peces Prevalencia Abundancia Intensidad Rango Hembras 82 37.5 0.78 2.07 1-11 Machos 10 20.0 0.20 1 1 Indeterminados 52 33.96 0.58 1.72 1-6 Total 144 36.8 0.70 1.91 1-11 Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 111 Tabla 3.27. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación de Mullus surmuletus por Hatschekia mulli en Gran Canaria. Este copépodo parásito fue observado en el salmonente a lo largo del año, excepto en los meses de enero y marzo, encontrándose diferencias significativas en el patrón temporal de infectación (Kruskal-Wallis test H= 26,16; N=144; P = 0,0061; Tabla 3.28). Tabla 3.28. Indices ecológicos de Hatschekia mulli en Mullus surmuletus en Gran Canaria. Clase de talla Nº Peces Talla (mm) Prevalencia % Abundancia Intensidad Rango 1 32 160-179 37.93 0.62 1.63 1-5 2 47 180-199 31.91 0.57 1.8 1-5 3 38 200-219 33.33 0.72 2.17 1-6 4 13 220-239 46.15 0.61 1.33 1-2 5 14 240-259 57.14 1.5 2.62 1-11 Total 144 160-259 36.8 0.70 1.91 1-11 Mes % Prevalencia Abundancia Intensidad Rango Enero 0 0 0 0 Febrero 16,67 0,17 1 Marzo 0 0 0 Abril 16,67 0,17 1 Mayo 35,71 1 2,8 1-5 Junio 12,50 0,13 1 Julio 26,67 0,4 1,5 1-2 Agosto 56,25 1,75 3,11 1-11 Septiembre 28,57 0,43 1,5 1-2 Octubre 50,00 0,71 1,43 1-2 Noviembre 42,86 0,86 2 1-6 Diciembre 43,75 0,63 1,43 1-2 Total 27,47±18,77 0,52±0,51 1,40±0,94 1-11 Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 112 3.2.3.5. Discusión Mullus surmuletus presenta una fauna parasitológica amplia y variada, compuesta por 2 copépodos (Lernaeolophus sultanus, Hatschekia mulli), 4 tremátodos (Encotyllabe sp., Pseudopecoeloides sp., Podocotyle sp. y Stephanostomum sp.) y 1 nemátodo (Hysterothylacium aduncum). Así, el 94,44% de los peces analizados se encontró infectado por algún tipo de parásito, siendo Hysterothylacium aduncum la especie que presentó los valores de infección más elevados (91,7%), seguida de Hatschekia mulli (36,8%), Podocotyle sp. (4,9%), Pseudopecoeloides sp. (2,1%), Lernaeolophus sultanus (1,6%) y Encotyllabe sp. y Stephanostomum (0,7%). Hysterothylacium aduncum es una especie cosmopolita, de amplia distribución mundial, que ha sido ya citada anteriormente sobre Mullus surmuletus en el Océano Atlántico y en mares del norte de Europa (Yamaguti, 1961; Petter y Cabaret, 1995). Así, Arcuelo et al. (1997) encuentróaron Hysterothylacium y Hysterothylacium fabri en Mullus surmuletus en el Golfo de Palermo, con una prevalencia de 0,5 y 58,3 respectivamente. Estos autores señalan la existencia de una fuerte correlación entre la dieta del salmonete y la elevada frecuencia de los nemátodos del género Hysterothylacium. Por otra parte, Valero et al. (2004), en litoral Mediterráneo andalús, encuentran Anisakis simplex y Hysterothylacium fabri, parasitando a Mullus surmuletus. También Klimpel et al. (2008), observaron Hysterothylacium aduncum en diferentes regiones del mar del Norte y Mediterráneo. Sin embargo, en Canarias hemos encontrado únicamente una especie de este género (H. aduncum), pero con índices de infectación muy elevados (91,7%) y medidas que se encuentran dentro de los rangos establecidos por Petter y Maillard (1988). La presencia de Hysterothylacium aduncum no parece guardar relación ni con la talla ni el sexo del hospedador, afectando por igual a hembras y machos. No obstante, se observó que los individuos de menor talla (160-179 cm) presentaron valores de abundancia e intensidad más elevados, mientras que los de tallas intermedias (18.0 y 21.9 cm) mostraron los porcentajes de prevalencia más altos. Los índices ecológicos más bajos se obtuvieron para los individuos de tallas mayores. Este hecho guarda relación con los hábitos alimenticios, el hábitat del hospedador y su Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 113 comportamiento. Puede ser, que los individuos de menor talla estén más expuestos a los hospedadores intermedios y sean más sensibles a ellos que los individuos de tallas superiores. En cuanto a la variación temporal, se observaron los valores más elevados de infestación en invierno y en verano, posiblemente relacionado con los ciclos biológicos de los hospedadores intermedios. El que exista o no una especie parásita, guarda una relación estrecha con la presencia o no de los hospedadores intermedios, ya que si estos no existen no hay posibilidad de transmisión (Saad-Fares y Combes, 1992; Poulin, 2000; Oliva y Luque, 2002). Hatschekia mulli, por el contrario, es un copépodo parásito específico de peces de la familia Mullidae. Fue descrito por primera vez por Beneden (1851), quien lo extrajo de las branquias de Mullus surmuletus en las costas Belgas. Posteriormente, su presencia se ha citado en numerosas localidades del Sureste de Europa, en el Mar Mediterráneo y en el Mar Adriático parasitando a Mullus barbatus. Nunes-Ruivo (1954) la citó sobre otro múllido en las costas africanas. Kimpel et al. (2008) describen la presencia de H. mulli en el Mar del Norte y en el Mediterráneo, con prevalencias elevadas (15,4% en el Mar del Norte y 4,2% en el Mar Adriático). En cuanto a su aparición en Canarias, parece ser la primera cita para esta especie. La longitud total de H. mulli (2.0-2.9 mm) presentó un rango de variación algo superior al dado por Kabata (1979) - 2.5-2.7 mm. El patrón de infección de Hatschekia mulli no mostró estar condicionado por el sexo del hospedador o por la talla de éste, No obstante, en relación a esto último se observó que los índices ecológicos fueron superiores en los salmonetes de mayor talla. En este sentido, Cezar y Luque (1999) señalaron que los cambios en los niveles de parasitismo con la talla del pez hospedador son previsibles, ya que aumenta la superficie branquial, pudiendo acomodarse mayor número de individuos. También Kabata (1979) encontró, en las costas Británicas, individuos de Mullus surmuletus infectados por H. mulli con una intensidad de 1 a 6 que, aun siendo niveles altos, son muy inferiores a los 11 copépodos hayados en un sólo salmonete en aguas de Gran Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 114 Canaria en agosto. No obstante, en Gran Canaria, los índices de infectación fueron elevados en los meses más cálidos, pero desparece en los meses fríos. Por otra parte, la presencia de Lernaeolophus sultanus en el salmonete es una nueva cita, al no existir referencia que relacionen este copépodo con Mullus murmuletus., L sultanus mostró índices ecológicos bajos y su presencia no guardó relación ni con el sexo, ni con la talla del hospedador, y tampoco mostró ningún patrón temporal claro. Otro parásito ocasional en Mullus surmuletus fue el tremátodo Encotyllabe sp., del que sólo se encontró un individuo en los dientes faringeos del pez (0,69% de prevalencia) De forma muy similar, Luque et al. (2002) encontraron Encotyllabe sp. en las branquias de Mullas argentinae, con una prevalencia de 1%, además de varios digénidos como parásitos frecuentes de esta especie (Aponurus laguncula -10%-, Prosorhynchus ozakii -47%- y Opecoeloides adsphaericus -55%). También Arcuelo et al. (1997) citan Lecithaster gibbosus (20,8 %) en M. barbatus y Opecoeloides furcatus (0.3 %) en M .surmuletus. Además, Bartoli et al. (2005) hacen un estudio comparativo entre las especies digénidas encontradas en el diferentes zonas del Mar Mediterráneo y el Adriático, citando para M. surmuletus a Aponurus laguncula (1,5%), Derogenes latus (6,2%), Holorchis legendrei (13,8%), Lasiotocus mulli (27,7%), Lecithochirium musculus (0,7%), Opecoeloides furcatus (44,6%), Poracanthium furcatum (50%), Proctotrema bacilliovatum (33,1%) y Timonia mediterranea (10,8%). En este contexto, para aguas de Gran Canaria, hemos obtenido 3 digénidos diferentes, dos de ellos pertenecientes a la familia Opecoelidae (Pseudopecoeloides sp. y Podocotyle sp.) y otro de la familia Acanthocolpinae (Stephanostomum sp.), ninguno citado anteriormente. Aunque las tres especies muestran índices ecológicos relativamente bajos y se consideren especies secundarias para M. surmuletus, su identificación representa una valiosa contribución a la biología y ecología del salmonete en Canarias y en el Atlántico Centro Oriental. Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 121 Tabla 3.35. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Clavellopsis pagri en la isla de Gran Canaria. Sexo Nº Peces Prevalencia % Abundancia Intensidad Rango Macho 238 3,4 0,06 1,8 1-4 Hembra 276 3,6 0,07 1,9 1-5 Hermafrodita 23 13,6 0,14 1,0 - Indeterminado 92 5,4 0,05 1,3 1-2 Total 675 3,9 1,58 0,1 1-5 Tabla 3.36. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación de Diplodus sargus cadenati por Clavellopsis pagri según clases de talla en la isla de Gran Canaria. Clase de talla Nº Peces Talla Prevalencia % Abundancia Intensidad Rango 1 128 14,2-18,6 8,3 0,1 1,1 1-2 2 215 18,7-25,2 5,8 0,1 1,9 1-5 3 332 25,3-37,7 0,0 0,0 0,0 0 Total 675 14,2 – 37,7 3,9 1,6 0,1 1-5 Tabla 3.37. Índices ecológicos de Clavellopsis pagri en Diplodus sargus cadenati de Gran Canaria. Mes Prevalencia % Abundancia Intensidad Rango Febrero 2000 0,0 0,0 0,0 0 Marzo 2000 0,0 0,0 0,0 0 Abril 2000 0,0 0,0 0,0 0 Mayo 2000 7,0 0,1 1,67 1-2 Junio 2000 5,4 0,2 4,0 3-5 Julio 2000 9,1 0,06 1,0 - Agosto 2000 1,2 0,02 2,0 - Septiembre 2000 14,3 0,4 2,5 2-3 Octubre 2000 2,1 0,02 1,0 - (continúa) Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 122 Mes Prevalencia % Abundancia Intensidad Rango Noviembre 2000 0,0 0,0 0,0 0 Diciembre 2000 6,3 0,06 1,0 - Enero 2001 12,0 0,1 1,0 - Febrero 2001 0,0 0,0 0,0 0 Marzo 2001 10,0 0,2 1,6 1-4 Total 4,8 ± 5,04 0,08 ± 0,11 1,12 ± 1,17 1-5 • La Palma (i) Para la isla de La Palma se clasificó únicamente al isópodo Ceratothoa oestroides como parásito principal. En este sentido, no se encontraron diferencias significativas en el patrón de infestación en función del sexo del hospedador (KruskalWallis ANOVA, H= 5,913; P=0,05), aunque nuevamente son los individuos hermafroditas los que presentaron los valores ecológicos más elevados (Tabla 3.38). Tampoco se observó una influencia clara de la talla de los peces en el nivel de infestación registrado (Kruskal-Wallis ANOVA; H =5,93; P = 0,05; Tabla 3.39). Sin embargo, fue posible apreciar diferencias significativas en el patrón de infestación mensual (Kruskal-Wallis ANOVA; H= 52,45; P < 0,001), con picos más elevados de prevalencia, abundancia e intensidad en el primer cuarto del año (Tabla 3.40). Tabla 3.38. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación por Ceratothoa oestroides en Diplodus sargus cadenati en la isla de La Palma. Sexo Nº Peces Prevalencia % Abundancia Intensidad Rango Macho 50 12,0 0,2 1,3 1-2 Hembra 201 4,5 0,1 1,8 1-3 Hermafrodita 15 20,0 0,3 1,5 1-2 Indeterminado 111 9,9 0,2 1,7 1-2 Total 377 7,7 0,1 1,7 1-3 Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 123 Tabla 3.39. Prevalencia, abundancia, intensidad y rango de parasitación de Diplodus sargus cadenati por Ceratothoa oestroides según clases de talla en la isla de La Palma. Clase de talla Nº Peces Talla Prevalencia % Abundancia Intensidad Rango 1 173 < 18,6 10,9 0,2 1,7 1-3 2 126 18,7-21,6 4,0 0,05 1,3 1-2 3 78 > 33,6 3,2 0,05 1,7 1-2 Total 377 12,6-33,6 7,7 0,1 1,7 1-3 Tabla 3.40. Índices ecológicos de Clavellopsis pagri en Diplodus sargus cadenati de La Palma. Mes Prevalencia % Abundancia Intensidad Rango Febrero 2000 0,0 0,0 0,0 0 Marzo 2000 0,0 0,0 0,0 0 Abril 2000 0,0 0,0 0,0 0 Mayo 2000 30,44 0,57 1,86 1 Junio 2000 0,0 0,0 0,0 0 Julio 2000 1,96 0,02 1,0 1 Agosto 2000 2,77 0,03 1,0 1 Septiembre 2000 2,86 0,06 2,0 1 Octubre 2000 2,33 0,02 1,0 1 Noviembre 2000 3,33 0,07 2,0 1 Diciembre 2000 8,33 0,14 1,67 1-2 Enero 2001 19,05 0,24 1,25 1-2 Febrero 2001 50,0 0,83 1,67 1-3 Marzo 2001 17,86 0,32 1,80 1-2 Total 9,92±14,77 0,16±0,25 1.09±0,80 1-3 Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 124 3.2.4.5. Discusión La fauna parasitológica asociada a Diplodus sargus cadenati en Gran Canaria viene representada principalmente por Ceratothoa oestroides y Clavellopsis pagri. Sin embargo, la fauna parasitológica asociada al sargo resultó más variada en La Palma, compuesta por C. oestroides, C. italica, Clavellopsis pagri, Gnathia vorax y Trachelobdella sp.. No obstante, sólo C. oestroides fue determinante a lo largo del año. Trilles (1979; 1986) y Radujkovic et al (1985) describen Ceratothoa oestroides y C. italica como especie parásita frecuente de la familia Sparidae y Manidae, particularmente en Diplodus bellotti, D. annularis, D. vulgaris y D. sargus como hospedadores de la misma. Además, estos autores también señalan como parásitos de estos peces a Ceratothoa steindachneri y C. parallela, Estos isópodos bucales no son los únicos que han sido encontrados como parásitos de los sargos, ya que según sentido Trilles (1965), Trilles et al. (1989) e Innal et al. (2007) en posible observar en la piel de estos peces a Anilocra physodes y de A. frontalis. Asimismo, Thorsen y Trilles (2002) señalan la presencia de A. capensis sobre Sarpa salpa y Spondyliodoma cantharus en el Archipiélago Canario. Ceratothoa oestroides mostró índices ecológicos muy elevados en los sargos capturados en isla de La Palma (7,69%), no siendo así en los peces procedentes de Gran Canaria (1,78%). No obstante, en ambas islas mostraron un mismo patrón de infestación sobre este hospedador, que es independiente del sexo de los peces aunque con una mayor incidencia sobre los individuos hermafroditas, posiblemente por un efecto del tamaño de la muestra. Sin embargo, en ambas islas las clases de talla más infectadas fue diferentes, de modo que mientras en Gran Canaria lo fueron los peces de tallas entre 18,7 y 25,2 cm (4,05 %), en La Palma lo fueron los peces más pequeños (10,87%). Pero, a pesar de ello, no se encontraron diferencias estadísticamente significativas en los distintos grupos de talla establecidos. Este patrón de infestación coincide con el observado por Trilles (1969), quien afirma que no existen diferencias significativas entre los índices de infección de los Cymothoideos según el sexo y la talla del hospedador. Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 125 En ambas islas, el sargo mostró variaciones mensuales en los índices de infección por Ceratothoa oestroides, aunque en Gran Canaria el máximo de infestación por este isópodo se observó en los meses más fríos, pero en La Palma la presencia de este parásito fue casi ininterrumpida a partir de mayo. No obstante, no se puede descartar que estas diferencias entre islas estén condicionadas por la estrategia de muestreo y el bajo número de ejemplares obtenidos en los meses iniciales del estudio. Por otra parte, Ceratothoa oestroides en Canarias mostró dimensiones corporales muy superiores a las dadas por Trilles (1968). Mientras Trille da rangos de tallas para las hembras de entre 12 y 13 mm y entre 3,5 y 9 mm para los machos, en Canarias hemos obtenido rangos de 11,8 a 33,1 mm y ,de 3,95 a 14,18 mm para hembras y machos, respectivamente. Sin embargo, no cabe duda en la clasificación de la especie, puesto que las características se corresponden perfectamente con las descritas por Trilles (1968). Es posibles que la temperatura media más fría de las aguas que rodean a las Islas Canarias, en relación a las de la costa mediterránea francesa, condiciones el ciclo de vida de esta especie y su longevidad, permitiendo que alcance tallas mayores. Ceratothoa italica, parásito secundario de Diplodus sargus cadenati, sólo fue observada en peces procedentes de la isla de La Palma. Su menor presencia puede estar condicionada por la competencia interespecífica mantenida con C. oestroides, al localizarse ambas especies en la cavidad bucal de los hospedadores. No hay que olvidar que en esta competencia también entran otros isópodos como las larvas praniza de Gnathia vorax, parásitos habituales de las branquias de diversos hospedadores del género Diplodus como D. vulgaris, D. annularis y D. sargus (Monod, 1926; Chirivella, 1994). Esta última especie sólo fueron recolectadas en mayo en la isla de La Palma, aunque con índices ecológicos elevados (prevalencia de 4,25%). El copépodo branquial Clavellopsis pagri es también un parásito principal del sargo en la isla de Gran Canaria, pero su presencia en los peces de esta especie procedentes de La Palma es muy escaso. Éste copépodo, al igual que Gnathia vorax ha sido descrito como frecuente en especies del género Diplodus, como Diplodus sargus, D. annularis y D. vulgaris (Ben Hassine et al., 1978; Cabral, 1983; Radujkovic Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 126 et al., 1989), con frecuencia de parasitación que oscilan entre el 1 y 9%, del mismo orden a la obtenida en aguas de Gran Canaria (3.85 %). Además, al igual que otras especies de parásito descrita (e.g. Ceratothoa oestroides) no presenta un patrón de parasitación dependiente del sexo del hospedador. Sin embargo, su presencia es menos notable con el aumento de la talla de los peces, posiblemente relacionado con cambios inherentes al desarrollo del hospedador. Aunque Cezar y Luque (1999) comentan que los cambios en los niveles de parasitismo con la talla del pez hospedador son previsibles, al aumentar la superficie branquial y poderse acomodarse mayor número de individuos. No obstante, nos inclinamos a pensar que el hecho de que la prevalencia sea superior en tallas más pequeñas y que no existan parásitos en los individuos del grupo de talla mayor, esté relacionado con cambios en los hábitos alimenticios y/o desplazamientos hacia aguas más profundas por parte de los peces de mayor tamaño (Fazeres-Malheiro, 2007). Por otro lado, sólo se encontró un individuo de Trachelobdella sp. en las branquias de un sargo, actuando consecuentemente como un parásito secundario para este hospedador, lo cual le puede dar a esta especie un carácter de etiqueta biológica. Anteriormente ha sido citada como parásito de peces de la familia Serranidae, pero también en Acanthopagrus bifasciatus y Diplodus annularis (Minelli, 1979). No obstante, está es la primera cita de esta especie en aguas de Canarias. 3.2.5. Pagellus acarne 3.2.5.1. Distribución de tallas y sexos en las muestras de peces El estudio de la fauna parasitológica del besugo se basó en ejemplares, seleccionados al azar, de un rango de tallas comprendido entre 12,1 y 24 cm de longitud total, procedentes de capturas comerciales de la pesquería artesanal de Gran Canaria. La proporción sexos en la muestra de peces fue 1:8,2, siendo los machos el 8,19% de la muestra obtenida y las hembras el 67,27 %. El resto de los individuos Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 127 estuvieron sexualmente indiferenciados. El estudio macroscópico de los mismos no permitió la identificación de individuos hermafroditas. 3.2.5.2. Fauna parasitológica El estudio parasitológico de los individuos capturados permitió la identificación externa de un myxozoo muscular (Kudoa nova) y un copépodo bucal (Lernaeolophus sultanus). En las regiones abdominal y branquial se recolectaron dos clases diferentes de parásitos (Tabla 3.41): tres especies de platelmintos monogénidos (Atrispinum acarne, Chorycothyle chrysophii y Encothyllabe sp.) y dos especies de nematodos (Hysterothilacium aduncum y Cucullanus sp.). De estos, Chorycothyle chrysophii y Cucullanus sp. fueron ocasionales (Tabla 3.42), con índices ecológicos anuales bajos (Tabla 3.43). Sólo se encontraron 3 individuos de C. chrysophii en un besugo y 12 Cucullanus sp. en un grupo de 7 peces. Tabla 3.41. Parásitos de Pagellus acarne en aguas de Gran Canaria y su posición taxonómica. (continúa) Taxón Especie Ph. Arthropoda. SPh. Crustacea Pennat, 1777. Cl. Copepoda H. Milne Edwards, 1840. O. Siphonostomatoida Kabata, 1979. F. Penellidae. Género: Lernaeolophus. Ph. Myxozoa. Cl. Myxosporea Buetschli, 1881. O. Multivalvulida Schulman, 1959. F. Kudoa Meglitsch, 1960. Género. Kudoa Meglitsch, 1974. Lernaeolophus sultanus Kudoa nova Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 128 Taxón Especie Ph. Platelminthes. Cl. Monogenea (Carus, 1863) Bychowsky, 1937. SubCl. Monopisthocotylea. F. Capsalidae Baird, 1853. SubF. Encotyllabinae Monticelli, 1892. Género. Encotyllabe Diesing, 1850. SubCl. Poliopisthocotylea Odre, 1912. O. Microcotyloidea Untan, 1975. F. Microcotylidae Taschenberg, 1879. SubF. Atriasterinae Maillard et Noisy, 1981. Género. Atrispinum Maillard et Noisy, 1981. O. Diclidophoroidea Price, 1936. F. Diclidophoridae Cerfontaine, 1865. SubF. Chorycotylinae Sproston, 1946. Género. Chorycotyle Van Beneden et Hesse, 1863. Cl. Nematoda Rudolphi, 1808. SCl. Phasmidia Chitwood & Chitwood, 1933. O. Ascaridida Skrjabin & Schulz, 1938. SF. Anisakoidea Mosgovoy, 1950. F. Anisakidae Skrjabin & Karokhin, 1945. Género Hysterothylacium. O. Spirurida Chitwood, 1933. SF. Seuratoidea. F. Cucullanidae Cobbold, 1864. SubF. Cucullaninae Cobbold, 1864. Género. Cucullanus Mueller, 1777. Encotyllabe sp. Atrispinum acarne Choricothyle chrysophrii Hysterothylacium aduncum Cucullanus sp. Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 129 Tabla 3.42. Hábitat parasitario, frecuencia de parasitación y localización de las especies parásitas encontradas en Pagellus acarne. Parasito Lugar Frecuencia Lernaeolophus sultanus Kudoa nova Encothyllabe sp. Atrispinum acarne Chorycothyle chrysophrii Hysterothylacium aduncum Cucullanus sp. Cavidad bucal. Musculatura Dientes faríngeos y cavidad bucal Branquias. Branquias Serosas abdominales, estómago e intestino. Intestino. Ocasional Alta Alta Alta Ocasional Alta Ocasional Tabla 3.43. Índices ecológicos de las especies parásitas secundarias de Pagellus acarne en el Archipiélago Canario. Especie Prevalencia % Abundancia Intensidad Lernaeolophus sultanus 2,24 0,02 1 Chorycothyle chrysophrii 0,67 0,02 3 Cucullanus sp. 4,67 0,08 1,71 3.2.5.3. Descripción de las especies parásitas Los individuos de la especie Lernaeolophus sultanus presentaron una longitud media de 17,9 mm (5,42-23,8 mm) y se encontraron insertados en el paladar. Sin embargo, su presencia fue escasa (2,24%), apareciendo tan sólo 7 individuos de esta especie infectado a 7 hospedadores diferentes, sin un patrón temporal definido. De igual forma, los peces infectados fueron tanto hembras, como machos o individuos indiferenciados, lo que lleva a considerar a esta especie como parásito secundario de Pagellus acarne (Tablas 3.42 y 3.43). Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 130 Chorycothyle chrysophii es un verme monogénido branquial que se caracteriza por presentar un cuerpo alargado y fusiforme, de entre 3,5 - 4,6 mm de longitud total. Otra especie secundaria fue el nemátodo Cucullanus sp., de color blanquecino, y que se localizó en la superficie del intestino. Los ejemplares hallados midieron entre 2,8 y 7 mm de longitud total, con una prevalencia del 4,67%. No obstante, su presencia se consideró ocasional, ya que no se observó ninguna relación entre estos individuos y el sexo y la talla de los hospedadores, así como no guardaron ningún patrón temporal. Kudoa nova apareció en la musculatura de los besugos de Gran Canaria como pseudoquistes macroscópicos de 7,2 mm (6,2-7,9 mm) de longitud total. La especie parásita más abundante fue Hysterothylacium aduncum, aunque el 13,3% de los individuos se encontraron en estado larvario III, con longitudes totales oscilando entre 3,7 y 6,0 mm, mientras que el 85,4% presentó tallas entre 8,0 y 10,9 mm, en estado larvario IV, El 1,3% restante de los individuos se presentaron en estado larvario V, con tallas entre 12,1 y 13,7 mm. H. aduncum fue observado únicamente en peces capturados en el mes de marzo, con las fundas de las larvas III y IV presentando numerosas asas genitales. Atrispinum acarne también fue considerada como especie parásita branquial frecuente del besugo, presentando tallas que oscilaron entre 3,2 y 4,1 mm de longitud total. 3.2.5.4. Nivel de Parasitación Kudoa nova, Hysterothylacium aduncum, Atrispinum acarne y Encothyllabe sp. presentaron índices ecológicos anuales elevados (69%, 88%, 20% y 13,3%, respectivamente), por lo que se consideraron como especies parásitas principales de Pagellus acarne. Estudio parasitológico de osteíctios de interés pesquero en Canarias 2015 233 Kent, M.L., L. Margolis, J.O. Corliss. 1994. The demise of a class protists: taxonomic and nomenclatural revisions proposed for the protists phylum Myxozoa Grassè, 1970. Can. J. Zool., 72: 932-937. Kleinertz, S. y H.W. Palm. 2015. Parasites of the grouper fish Epinephelus coicoides (Serranidae) as environmental indicators in Indonesian coastal ecosystem. J. Helminthol., 89:86-99. Klimpel, S., S. Kleinertz, H.W. Palm. 2008. 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This species is mainly caught with traps and handline, according to traditional smallscale fishery techniques (Bas et al., 1995). Due a significant decrease in the catches since the second half of the 1980s, the Canarian Government established a minimum length of capture (15 cm total length) for the Archipelago (Laws 154 and 155; 9 October 1986). In this general regulation, it is SCI. MAR., 68 (1): 159-163 SCIENTIA MARINA 2004 Insular stock identification of Serranus atricauda (Pisces: Serranidae) through the presence of Ceratothoa steindachneri (Isopoda: Cymothoidae) and Pentacapsula cutanea (Myxozoa: Pentacapsulidae) in the Canary Islands* CONCEPCIÓN CUYÁS1, JOSÉ JUAN CASTRO1, ANA TERESA SANTANA-ORTEGA1 and ENRIQUE CARBONELL2 1Fishery Resources, Dept. Biología, Univ. of Las Palmas de Gran Canaria, Edf. Ciencias Básicas (B-203), Campus de Tafira, 35017 Las Palmas de Gran Canaria, Spain. 2Facultad de Biología, Univ. of Valencia, C/. Dr. Moliner 50, 46100 Burjassot, Valencia, Spain. SUMMARY: Ceratothoa steindachneri (Isopoda: Cymothoidae) and Pentacapsula cutanea (Myxozoa: Pentacapsulidae) parasites infecting the blacktail-comber (Serranus atricauda) were considered suitable as biological tags for stock identification around the islands of La Palma and Gran Canaria, in the Western and Eastern areas of the Canarian archipelago, respectively.The ecological parameters of both species differed significantly between the islands. While individuals caught off La Palma showed a high degree of infection by the isopod, a single infected fish was found off Gran Canaria. Also, the myxozoans showed a high level of infection on fish from Gran Canaria but it was reported on only a single specimen from La Palma. Key words: Canary Islands, Serranus atricauda, parasites, Ceratothoa steindachneri, Pentacapsula cutanea. RESUMEN: – Ceratothoa steindachneri (Isopoda, Cymothoidae) y Pentacapsula cutanea (Myxozoa, Pentacapsulidae) se consideran marcadores biológicos adecuados para la identificación de stocks de la cabrilla (Serranus atricauda) en las islas de La Palma y Gran Canaria, en las áreas occidental y oriental del Archipiélago Canario, respectivamente.Los parámetros ecológicos para ambas especies difieren significativamente entre islas. Mientras que los peces capturados en La Palma muestran un alto grado de infestación por el isópodo, sólo se encontró un único individuo afectado por este parásito en Gran Canaria. También, el myxozoo mostró un alto nivel de infestación sobre los peces procedentes de Gran Canaria, aunque únicamente se encontró en un pez muestreado en La Palma. Palabras clave: Islas Canarias, Serranus atricauda, parasitos, Ceratothoa steindachneri, Pentacapsula cutanea. *Received May 14, 2003. Accepted July 21, 2003. assumed that the blacktail consists of a single exploited stock with population parameters common for all the islands. However, recent investigations (Castro et al., 2002) suggested that there is sufficient evidence to assume the existence of different stocks located around each of the islands. Brito et al. (1996) noted the existence of perceptible differences in the specific fauna composition, particularly between the Eastern and Western islands due to the great depths between islands (2000-3000 m depth) and the Canary Current. These observations led us to examine whether there are any different stocks associated with each insular shelf (Lanzarote and Fuerteventura are considered as a single unit with a continuous shelf between the two islands). Different techniques are used for stock differentiation (including morphometric and meristic differences, genetic analysis, and differences in the growth rate, fecundity, spawning period and parasitological fauna composition) (Guerra-Sierra and Sánchez-Lizaso, 1998). The application of these methods depends on simplicity, number of samples and, in a general context, the cost-effectiveness of the results obtained. Parasites are thus considered as biological tags (Kennedy, 1979; Chenoweth et al., 1986; Leaman and Kabata, 1987; Lester, 1990; Dalton, 1991; MacKenzie and Longshaw, 1995; Grutter, 1998) and the analysis of their geographical distributions is an excellent source of information on the movements of the host fish species (Campbell et al., 1980; Wichowski, 1990; Carbonell et al., 1999). Although such an analysis may allow us to discriminate between distinct fish populations or stocks, the unequivocal discrimination usually requires methods based on genetics. In assessing movements in fish species, parasites may have two advantages over conventional tags: they can indicate mass migration more readily, and data are less expensive to obtain because no recaptures are necessary. The most important criterion for selecting a parasite species as a tag is its longevity on the host species: while short-lived parasites may give short-term information on the movements of the host species, long-lived parasites may be more appropriate to reveal longer term tendencies in the migrations of the hosts (Sindermann, 1983; Lester, 1990; MacKenzie and Abaunza, 1998; Margolis, 1998). METHODS Fish specimens (N = 1325) were collected by means of traps and handline at a monthly rate of 50 individuals off Gran Canaria (N = 512) and La Palma (N = 813), from January 2000 to March 2002 (Fig. 1). In the laboratory, the individuals were measured to the nearest centimetre, weighed and sexed. Integument, fins, natural openings and gills on each individual were examined both to locate and sample the parasites. Any pathological alterations on the hosts were recorded and cysts and tumours were fixed and preserved in buffered formalin (6%) for histological analysis. Parasites were collected and their number, size (measured with a micrometer) and shape were recorded. Subsequently, they were preserved in ethanol (70%) and classified to the species level. For taxonomic classification, the parasites were observed under either stereoscopic or 160 C. CUYÁS et al. 30°N 28° AFRICA 4000 3000 2000 1000 Fuerteventura Lanzarote Tenerife Hierro La Palma Gran Canaria La Gomera 0100km 18°W 16° 14° ATLANTIC OCEAN FIG. 1. – Bathimetric chart of the Canary Islands (Central-East Atlantic). optic microscopes and were identified following the different dichotomy keys that are in use (Trilles, 1968; Bruce and Bowman, 1989, for Cymothoidae; Richardson, 1905, for Gnathiidae; Lom and Dyková, 1992, for Myxozoa; Skryabin et al., 1991 for Nematoda). Prevalence, intensity, abundance and range of infection were determined according to Bush et al. (1997). RESULTS Four species of parasitic taxa were identified: (i) a myxozoan parasite, the Pentacapsulidae Pentacapsula cutanea Naidenova and Zaika, 1970, appearing as a skin cyst; (ii) a parasitic hirudinean, the leech Pontobdella (Pontobdella sp.) and two isopods crustacean; (iii) the cymothoid Ceratothoa steindachneri Koelbel, 1878 (not previously reported from Canary Islands), found in the oral cavity around the mouth and on the fins; and (iv) the gnathiidae Gnathia sp., found on gills and operculum. Due to abundance and frequency, we considered C. steindachneri and P. cutanea only as tags. From the total number (N = 36) of collected Ceratothoa steindachneri, 21 were females and 15 males. They were mainly found in the oral cavity of the host, although some were located on both pectoral and caudal fins (a position that is not habitual and is probably caused by the death of the fish). The mean length was 21.94 mm and 11.82 mm for females and males respectively. Otherwise, Pentacapsula cutanea, which appears as round white-yellowish cysts (1-1.5 mm in size), were located in the musculature, along the body. Cysts are characterised by thousands of spores up to 13-14 μm in diameter with the presence of five polar capsules. The ecological parameters of the parasites which infect Serranus atricauda for both islands are shown in Table 1. The frequency of fish infected by Ceratothoa steindachneri was higher in the sample from La Palma than that from Gran Canaria, where a single isopod was found. The infection rates (prevalence, intensity and abundance) were significantly higher in the sample from La Palma than in that from Gran Canaria (Fisher’s exact probability test, chi-square= 17.27; p< 0.001). Also, the infection pattern was significantly different between the islands (Friedman ANOVA, p< 0.005). Similar but inverse results were obtained for Pentacapsula cutanea. The infection rate by the myxozoans was significantly higher for fish caught off Gran Canaria (Fisher’s exact probability test, chisquare= 24.70; p< 0.001) because a single individual in the sample from La Palma showed this parasite. On the blacktail-combers sampled off Gran Canaria, cysts were observed during the months of January, February and June while the single infected individual from La Palma was caught in July. DISCUSSION Differences in the infection rates by Ceratothoa steindachneri and Pentacapsula cutanea on Serranus atricauda may suggest the existence of local stocks associated with the waters that surround each of the islands (Gran Canaria and La Palma are, in a straight line, 250 km. apart; Fig. 1). Our results are in agreement with those reported by Castro et al. (2002), who suggested that the population of blacktail comber at the Canary Islands consists of several local stocks, with phenotypic and populational dynamic features that differ between the islands. These local variations may be possible due to the physical barrier imposed by depths of over 3000 m, which may prevent the migration of adults between the islands but not the drift of eggs and larvae. This partial geographic isolation and the local climatic differences between the islands certainly has an influence on the abundance of parasites. This is also reflected in the fish fauna composition between the eastern and western Islands (Brito, 1984; Brito et al., 1996).While the eastern islands (from east to STOCK IDENTIFICATION OF SERRANUS ATRICAUDA 161 TABLE 1. – Ecological parameters of Ceratothoa steindachneri and Pentacapsula cutanea, parasites associated with Serranus atricauda caught off Gran Canaria and La Palma islands from January 2000 to March 2001. Infected fishes No. parasites Prevalence Abundance Intensity Range Ceratothoa steindachneri Gran Canaria 1 1 0.22 0.0022 1 La Palma 36 47 4.43 5.79 1.31 1-2 Pentacapsula cutanea Gran Canaria 16 33 3.54 0.073 2.063 1-3 La Palma 1 1 0.12 0.0012 1 west, Lanzarote, Fuerteventura and Gran Canaria) are under the influence of the north-west African upwelling (Bas et al., 1995; Rodríguez et al., 1999), the western ones (Tenerife, Gomera, La Palma and Hierro) are more oceanic, and influenced by thermal fronts approaching from the Central Atlantic (Castro and Ramos, 2002). For instance, the sea surface temperature difference can reach 5ºC between La Palma and Fuerteventura (A.G. Ramos, Univ. Las Palmas G.C.; pers. comm.). Otherwise, it is well known that parasites are potentially useful as biological tags and their environmental specificity allows host movements to be determined (Sindermann, 1983; Lester, 1990; Wichowski, 1990; Carbonell et al. 1998, 1999; Grutter, 1998), because fish can acquire parasites during their movement between areas. Also, due to their high specificity, parasites may indicate local, bioecological features between both individuals and populations or stocks from areas with different conditions (Margolis, 1998). Royce (1984) pointed out that since larval or juvenile fish acquire parasites and carry them (or the scars) during their lifetime, they are considered as good markers for the geographic origin, allowing them to be identified to a specific stock. Both Ceratothoa steindachneri and Pentacapsula cutanea may be suitable as biological tags and marks for the spatial origin of Serranus atricauda. The parasites leave a well-defined scar after the death of the host (Trilles, 1986; CharfiCheikhrouha et al., 2000; Moran et al., 1999) and their time span is sufficiently long for an investigation (Trilles, 1964; 1991). Infections of cymothoid or myxozoan parasites are produced by contact between healthy and infected individuals (Moran et al., 1999; Horton and Okamura, 2001; Papapanagiotou et al., 1999; Papapanagiotou and Trilles, 2001). Therefore, the fact that a single fish infected by C. steindachneri and P. cutanea was found in Gran Canaria and La Palma respectively may indicate that under certain climatic conditions an oceanic east-west or vice versa transport of larvae and/or juveniles between the islands may be possible. The east-west larval transport was confirmed by Rodríguez et al. (1999), who found sardine and anchovy larvae off Gran Canaria drifting into filament structures from the north-west African upwelling. These upwelling filaments have been observed to reach as far as the west of El Hierro island, the westernmost island of the Canary archipelago (A.G. Ramos, Univ. of Las Palmas G.C.; personal communication). Moreover, the stagnation point and the lee areas of retention for neritic fish eggs and larvae up and downstream of the islands respectively (Rodríguez et al., 2001) can work to disperse larvae between the closest islands. Otherwise, west-east surface larval transport can occasionally be due to the south-westerly winds from September to March (P. Sangrá, Univ. of Las Palmas G.C.; personal communication). Hence, the parasites could infect fish larvae and/or juveniles at the level of an island and drift with their host towards another island. Under the environmental regime to which both host and parasite drifted, some conditions may allow the parasites to survive but not colonise. This could be due to three main factors: (i) The newly approached local environment may not be appropriate for the intermediate hosts, which are necessary to complete the reproductive cycle of the parasite. However, it seems that this is not the case here, because both parasites have a monoxene cycle and, once fixed to their host, they complete their life cycle and do not require intermediate hosts (Trilles, 1991); (ii) The new environmental conditions may have negative effects on the parasite metabolism, allowing them to survive but preventing their reproductive process. It is known that the reproductive processes are very sensitive to temperature, photoperiod and quality of food. (Calderon, 1989; Reynolds and Casterlin, 1980); (iii) For Ceratothoa steindachneri, the probability of finding an individual of the opposite sex in the new area could be uncertain or very low. ACKNOWLEDGEMENTS We are grateful to Prof. J.P. Trilles (Univ. of Montpellier II, Sci. Tech. Languedoc, France), Prof. Ken MacKenzie (Univ. of Aberdeen, Scotland, U.K.) and Dr. Antonio G. Ramos (Univ. Las Palmas de Gran Canaria, Spain) for their suggestions concerning this paper. Thanks are also given to Mrs. A. Malheiro (Univ. of Las Palmas de Gran Canaria). Concepción Cuyás was granted by the Fundación Unversitaria of Las Palmas, Nogal Metal S.L. and the City Council of Las Palmas de Gran Canaria. This research was partially funded by the Fishery Council of The Canary Islands Government. 162 C. CUYÁS et al. REFERENCES Bas, C., J.J. Castro, V. Hernandez-García, J.M. Lorenzo, T. Moreno, J.G. Pajuelo and A.G. Ramos. – 1995. La pesca en Canarias y áreas de influencia. Ediciones del Cabildo Insular de Gran Canaria. Madrid: 331. Brito, A. 1984. Zoogeografía marina de las Islas Canarias. In: Fauna marina y terrestre del Archipiélago Canario. pp. 66-75. Ed. Edirca. Las Palmas de Gran Canaria. Brito, A. – 1991. Catálogo de los peces de las Islas Canarias. Francisco Lemus (Ed.). 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