Demografía y estructura de las poblaciones de calderones comunes (Globicephala melas) en el Mediterráneo español

Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 11 Demografía y estructura de las poblaciones de calderones comunes (Globicephala melas) en el Mediterráneo español por PHILIPPE VERBORGH Tesis Doctoral Bajo la dirección de: Dr. Antonio J. Fernández Rodríguez Dr. Renaud de Stephanis Universidad de Las Palmas de Gran Canaria, Islas Canarias, España 2015 Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 3 ªAD DE LAS PALMAS DE GRAN CANARIA Anexo 1 "-1•W ... "-',.........- .... Mn 1J 11-d An 11 t1 •I \ ..q • -.t• At. - ••, .. Dª. MARÍA SORAYA DÉNIZ SUÁREZ, SECRETARIA DEL INSTITUTO UNIVERSITARIO DE SANIDAD ANIMAL Y SEGURIDAD ALIMENTARIA DE LA UNIVERSIDAD DE LAS PALMAS DE GRAN CANARIA. CERTIFICA Que el Consejo de Doctores del Instituto en su sesión de fecha 10 de noviembre de 2015 tomó el acuerdo de dar el consentimiento para su tramitación, a la tesis doctoral titulada: "Demografía y estructura de las poblaciones de calderones comunes (G/oblcephala melas) en el Mediterráneo español" presentada por el doctorando D. Philippe Verborgh y dirigida por los Ores. D. Antonio J. Fernández Rodríguez y D. Renaud de Stephanis. Y para que así conste, y a efectos de lo previsto en el Art° 73.2 del reglamento de Estudios de Doctorado de esta Universidad, firmo la presente en Las Palmas de Gran Canaria, a once de noviembre de dos mil quince. Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 5 a.D DE LAS PAIMAS DE GRAN CANARIA ... .A f • . - .... -., .. \•o l1t,Í·I A.n .m ... f ,... ., ....,. ., ._ ·~u Anexo 11 UNIVERSIDAD DE LAS PALMAS DE GRAN CANARIA Departamento: Instituto Universitario de Sanidad Animal y Seguridad Alimentaria Programa de Doctorado: "SANIDAD ANIMAL" Título de la Tesis Demografía y estructura de las poblaciones de calderones comunes (G/obicepha/a melas) en el Mediterráneo español. Tesis Doctoral presentada por D. Philippe Verborgh Dirigida por el Dr. Antonio Jesús Fernández Rodriguez y por el Dr. Renaud de Stephanis El Director, El Director, El Doctorando, Antótílo Jesús Femández Rodrlguez Renaud de Stephanls Phlllppe Verborgh Las Palmas de Gran Canaria, a 30 de octubre de 2015 Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 7 ANTONIO JESÚS FERNÁNDEZ RODRÍGUEZ, CATEDRÁTICO DE UNIVERSIDAD EN EL DEPARTAMENTO DE MORFOLOGÍA DE LA UNIVERSIDAD DE LAS PALMAS DE GRAN CANARIA. INFORMA: Que la presente tesis doctoral titulada "Demografía y estructura de las poblaciones de calderones comunes (G/obicepha/a melas) en el Mediterráneo español" realizada por D. Philippe Verborgh, con número de identificación X7308815J, Licenciado en Biología Marina para optar al título de Doctor por la Universidad de Las Palmas de Gran Canaria ha sido realizada bajo mi dirección y, considerando que reúne las condiciones y calidad científica para optar al grado de Doctor, autorizo su presentación para que pueda ser juzgada por el tribunal correspondiente Y para que conste a los efectos oportunos, firmo la presente en Arucas, a treinta de octubre de dos mil quince. AnUlnio J. Fernández Rodríguez Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 9 Dr. RENAUD DE STEPHANIS, DIRECTOR DEL DEPARTAMENTO DE INVESTIGACIÓN Y PRESIDENTE DE CIRCE (CONSERVACIÓN, INFORMACIÓN Y ESTUDIO SOBRE CETÁCEOS) INFORMA: Que la presente tesis doctoral titulada “Demografía y estructura de las poblaciones de calderones comunes (Globicephala melas) en el Mediterráneo español” realizada por D. Philippe Verborgh, con número de identificación X7308815J, Licenciado en Biología Marina para optar al título de Doctor por la Universidad de Las Palmas de Gran Canaria ha sido realizada bajo mi dirección y, considerando que reúne las condiciones y calidad científica para optar al grado de Doctor, autorizo su presentación para que pueda ser juzgada por el tribunal correspondiente. Y para que conste a los efectos oportunos, firmo la presente en Tarifa, a treinta de octubre de dos mil quince. Renaud de Stephanis Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 10 Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 13 ResumenI. Los calderones comunes (Globicephala melas) se encuentran en la parte superior de la red trófica marina. Por lo tanto, su estado de conservación en el Catálogo Español de Especies Amenazadas (CEEA) puede ser considerado como un indicador del buen estado ambiental del medio marino, requerido por el instrumento de planificación europeo de las Estrategias Marinas. Entre Irlanda e Italia, se identificaron cuatro poblaciones de calderones comunes. En el Atlántico, las dos poblaciones simpátricas del golfo de Vizcaya tienen una variabilidad genética alta, mientras que la del estrecho de Gibraltar y la del Mediterráneo son bajas. En el sur de la Península Ibérica se identificaron dos unidades de gestión (UG) genéticamente diferenciadas, entre las cuales no se observaron intercambios de individuos, ni por foto-identificación ni por marcas satélites, y que presentaron trayectorias demográficas diferentes. Entre 19992005, la UG del Estrecho tenía tasas de supervivencia de crías bajas, mientras las de juveniles y adultos fueron similares a otros estudios. En 2006-07 la epizootia de morbillivirus causó una disminución de 21,2% de la supervivencia adulta, y ésta mantuvo una tendencia negativa hasta 2011. En paralelo, la abundancia aumentó hasta su máximo en 2006, disminuyendo posteriormente hasta 2011 un 26,2%. Estos resultados indican que es necesario revisar la categoría de conservación de dos de las actuales UG de calderones comunes del Mediterráneo español incluidas en el CEEA. Se recomienda cambiar la categoría de la UG estrecho de Gibraltar a “En Peligro de Extinción” y mantener la categoría “Vulnerable” para la UG del mar de Alborán y golfo de Vera. Además, se recomienda adoptar y poner en práctica la propuesta de plan de conservación del calderón común en el Mediterráneo español a la mayor brevedad para asegurar el futuro de las poblaciones de esta especie. Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 14 Abstract II. Long-finned pilot whales (Globicephala melas) are at the top of the marine food web, thus their conservation status in the Spanish Catalogue of Endangered Species (SCES) can be used as a proxy of the good environmental status required by the European Marine Framework Strategies. Between Ireland and Italy, long-finned pilot whales belong to four populations, in the Atlantic two sympatric populations have high genetic diversity, while in the Strait of Gibraltar and in the Mediterranean Sea, both have low genetic diversity. In the southern Iberian Peninsula, two genetically different management units (MU) presented no observed individual interchange, by photoidentification or satellite tracking, and different demographic trajectories. In 19992005, the MU of the Strait had a low calf survival rate, while juvenile and adult survival was similar to other studies. In winter 2006-07, a morbillivirus epizootic cause a decrease of 21.2% in survival, followed by a negative trend until 2011. Simultaneously, the abundance increased until 2006 and then decreased by 26.2% until 2011. These results showed that the current category of the Spanish Mediterranean long-finned pilot whales in the SCES should be revised for two MUs: the MU of the Strait of Gibraltar should be updated to “Endangered” and the Alboran Sea and Gulf of Vera MU should stay “Vulnerable”. The draft conservation plan for long-finned pilot whales in the Spanish Mediterranean needs to be adopted and implemented as soon as possible to ensure the future conservation these populations. Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 15 Financiadores III. La realización de esta tesis doctoral ha sido posible gracias a los siguientes financiadores, que han permitido adquirir los datos utilizados a través de diferentes proyectos llevados a cabo en su mayoría por la entidad CIRCE (Conservación, Información y Estudio sobre Cetáceos), son: Fundación Biodiversidad, MIMAM/MAGRAMA, CEPSA, Fundación Loro Parque, proyecto LIFE “Conservación de cetáceos y tortugas en Murcia y Andalucía”, proyecto LIFE+ INDEMARES, Alnitak, Alnilam, WHOI, EBD-CSIC, Caja Mediterráneo, La Caixa Catalunya, Instituto de Zoología de Londres, Consejería de Comercio Turismo y Cultura de la Junta de Andalucía, Capital Energy/Gamesa, Ciudad de Ceuta, IECB-INSERM, IBGC-CNRS. Presentaciones de resultados IV. Una parte de los resultados de esta tesis doctoral se han presentado en conferencias nacionales e internacionales:  Philippe Verborgh, Renaud de Stephanis, Pauline Gauffier, Susana García Tiscar, Ruth Esteban, Lionel Minvielle-Sebastia, Vincent Ridoux, Willy Dabin, Ángela Llavona, Enara Marcos Ipiña, Silvia Monteiro, Marisa Ferreira, Nigel T. Monaghan, Simon Berrow, Maria Cristina Fossi, Letizia Marsili Sophie Laran, Emilie Praca, Ana Cañadas, Ricardo Sagarminaga, Jose Luis Murcia and Pedro García. (2010). POPULATION STRUCTURE OF LONG-FINNED PILOT WHALES IN EUROPE. 24th Annual Meeting European Cetacean Society, Stralsund, Germany 22-24 March 2010.  Philippe Verborgh, Renaud de Stephanis, Pedro García, Jose Luis Murcia, Russ Andrews, Ana Cañadas, Pauline Gauffier, Joan Giménez, Ruth Esteban. (2012). THE TERRITORIAL LONG-FINNED PILOT WHALES OF THE ALBORAN SEA. 26th Annual Conference of the European Cetacean Society, Galway, Ireland, March 2012.  Philippe Verborgh; Gauffier, Pauline; Esteban, Ruth; Brévart, Clémentine; Carbou, Morgane; Debons, Élodie; de Stephanis, Renaud. (2013). ESTIMATING THE CONSEQUENCES OF THE 2006-07 MORBILLIVIRUS EPIZOOTIC ON THE LONG-FINNED PILOT WHALES IN THE STRAIT OF GIBRALTAR. 20th Biennal Conference on Marine Mammals, Dunedin, New Zealand, 9-13 December 2013.  Philippe Verborgh, Aixa Morata, Pauline Gauffier, Ruth Esteban, Jose Luis Murcia, Pedro García, Ana Cañadas, Elodie Debons, Clémentine Brévart, Morgane Carbou, Rossa Meade, Kaja Wierucka, Leyla Colmant, Renaud de Stephanis. (2013). EFECTO DE UNA EPIDEMIA DE MORBILLIVIRUS SOBRE LA SUPERVIVENCIA DE DIFERENTES GRUPOS DE CALDERONES COMUNES (GLOBICEPHALA MELAS) EN EL MEDITERRÁNEO OCCIDENTAL. VI congreso de la Sociedad Española de Cetáceos, Tarifa, Spain October 2013. Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 22 CAPÍTULO 1 – INTRODUCCIÓN GENERAL Capítulo 1Introducción general Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 24 Capítulo 1Introducción general Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 25 Justificación I. El reconocimiento de la importancia de la conservación de la biodiversidad a nivel mundial es reciente, con la firma del Convenio sobre la Diversidad Biológica por 168 países durante la Conferencia de las Naciones Unidas sobre el Medio Ambiente y el Desarrollo celebrado en Rio de Janeiro en 1992. La diversidad biológica o biodiversidad es "la variabilidad de organismos vivos de todas las clases, incluida la diversidad intraespecífica, interespecífica y de los ecosistemas" (Naciones Unidas, 1992). Esta biodiversidad está demostrando cada vez más su importancia para el desarrollo económico, sociológico y médico (Gascon et al., 2015). A nivel mundial, la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN) está encargada de evaluar el riesgo de extinción de las especies tanto animales como vegetales. Las plantas, hongos y animales evaluados en la Lista Roja de la UICN son los portadores de la diversidad genética y los componentes básicos de los ecosistemas. La información sobre su estado de conservación y distribución proporciona una base sólida para la toma de decisiones sobre la conservación de la biodiversidad tanto a nivel local como mundial. La evaluación de los datos disponibles de una especie permite clasificarla en una categoría de riesgo de extinción que va desde “Preocupación Menor” hasta “Extinto” (figura 1.1). Figura 1.1. Esquema de los diferentes estados de conservación de la UICN. Se evalúan los datos disponibles de todas las especies, subespecies o poblaciones para atribuirles una categoría de conservación: EX=Extinto, EW=Extinto en estado Silvestre, CR=en Peligro Crítico de Extinción, EN=en Peligro de Extinción, VU=Vulnerable, NT=Casi Amenazado, LC=Preocupación Menor, DD=Datos insuficientes, NE=Sin Evaluar. Capítulo 1Introducción general Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 26 La categoría de riesgo de extinción de una especie incita a los países a priorizar los esfuerzos requeridos para su conservación. El primer paso es definir su estatus de conservación en el Catálogo Español de Especies Amenazadas (CEEA). El Ministerio de Medio Ambiente español ha definido unos criterios orientadores que permiten incluir a un taxón dentro del CEEA (D.G. para la Biodiversidad, 2004). Las especies, subespecies o poblaciones cuya protección efectiva exija medidas específicas por parte de las Administraciones Públicas deberían incluirse en el CEEA. Dentro del CEEA existen dos categorías, “En peligro de extinción” (E) cuando su supervivencia a corto plazo es poco probable si los factores causales de su actual situación siguen actuando y “Vulnerable” (V) cuando corre el riesgo de pasar a la categoría anterior en un futuro inmediato si los factores adversos que actúan sobre ella no son corregidos o cuando por su rareza se enfrenta a un riesgo de desaparición en la naturaleza. Los criterios de inclusión en una de las dos categorías están basados en:  Un declive de la población;  Una reducción del área de distribución, incluyendo, entre otros, fragmentación y aislamiento del área de presencia, descenso en la calidad de hábitat o número de individuos maduros;  Un tamaño de población pequeño;  Unas características biológicas limitantes del taxón, por ejemplo baja dispersión poblacional, dinámica poblacional fluctuante, alta especialización ecológica y singularidad geográfica;  La dependencia de un programa de conservación cuyo cese implicaría un riesgo de regresión geográfica o poblacional;  Criterios de expertos, cuando la información disponible para aplicar los criterios anteriores es insuficiente y hay una coincidencia entre técnicos en conservación y expertos en biología de la especie para incluirla en una categoría. El primer paso es definir si se requiere conservar una especie en su conjunto, una subespecie o una población. Para eso, será necesario conocer la distribución espacial a nivel mundial, incluyendo la amplitud geográfica de distribución de la especie, la información taxonómica a gran escala de la especie con la existencia o ausencia de Capítulo 1Introducción general Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 27 subespecies, y finalmente la estructura poblacional con los límites geográficos que podría tener cada población. Una vez identificadas las subespecies o poblaciones, se usarán los criterios definidos anteriormente para intentar asignarles una categoría, o estatus, de conservación. Los cetáceos se encuentran en la parte superior del red trófica marina y se han usado a la vez como especies “paraguas” y como indicadores de la salud de los océanos y su biodiversidad (e.g. Azzellino et al., 2014). Por ejemplo, se consideran que son un buen indicador de la contaminación del medio marino (e.g. Fossi et al., 2014), ya que son animales longevos y suelen acumular los contaminantes durante toda su vida (Barón et al., 2015). Asimismo, sus parámetros demográficos pueden ser indicadores de los cambios ambientales, ya que se verán afectados por los mismos directa o indirectamente. De esta manera, el estado de conservación de las poblaciones de cetáceos se puede usar como un indicador del buen estado ambiental requerido por la Unión Europea en las Estrategias Marinas (Diario Oficial de la Unión Europea, 2.9.2010, L 232/14). El orden de los cetáceos es un grupo difícil de estudiar en parte porque algunas especies pueden pasar hasta un 77% de su tiempo submergidos (por ejemplo los zifios de Cuvier (Ziphius cavirostris), Barlow et al., 2006) o por sus movimientos a gran escala (por ejemplo las ballenas grises que son capaces de migrar más de 10.000 km o los cachalotes y rorcuales comunes del Mediterráneo que migran más de 1.600 km y 4.200 km respectivamente, Bentaleb et al., 2011; Carpinelli et al., 2014; Mate et al., 2015). Sin embargo, para proponer un estado de conservación de una especie, se debe disponer de información sobre los aspectos más relevantes de su biología y ecología, como su rango de distribución, hábitat, abundancia y futura evolución. El calderón común (Globicephala melas, Traill, 1809) es una especie que se ha estudiado desde los 1990s en el sur de España y que vive principalmente en las aguas profundas del estrecho de Gibraltar y mar de Alborán (Cañadas y Sagarminaga, 2000; Cañadas et al., 2005; de Stephanis et al., 2008a; Verborgh et al., 2009). Gracias a su estudio y a la determinación de su categoría de conservación se podrá obtener Capítulo 1Introducción general Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 28 información sobre la salud de su hábitat pelágico, que es más difícil de estudiar que las zonas costeras. En el caso de especies, subespecies o poblaciones catalogadas como Vulnerable en el CEEA, el Real Decreto 139/2011, de 4 de febrero, para el desarrollo del Listado de Especies Silvestres en Régimen de Protección Especial y del Catálogo Español de Especies Amenazadas prevé que la evaluación de su estado de conservación se lleve a cabo como mínimo cada 6 años y que se elabore un plan de conservación. En el caso de especies, subespecies o poblaciones catalogadas como En Peligro de Extinción, la evaluación se llevará a cabo cada 3 años como mínimo y se elaborará un plan de recuperación. Conocimientos sobre el calderón común II. (Globicephala melas) 2.1 Morfología Los calderones comunes muestran un dimorfismo sexual importante con un tamaño medio de 4,3 m para las hembras (máximo 5,2 m) y de 5,5 m para los machos (máximo 6,2 m en el Atlántico norte y 6,9 m en el hemisferio sur) (Bloch et al., 1993a; Fontaine et al., 2015). El peso medio es de 1.700 Kg para los machos (máximo 2.320 Kg) y de unos 900 Kg para las hembras (máximo 1.320 Kg) en el Atlántico norte (Bloch et al., 1993a). Tienen una coloración característica y cambia con la edad. Los individuos más jóvenes son de color marrón o gris claro, mientras que los adultos son de color negro azabache o gris oscuro (figura 1.2.C). La parte ventral muestra una mancha en forma de ancla de color gris claro que empieza en la garganta y acaba detrás del ano (figura 1.2.B). Detrás de la aleta dorsal se extiende un patrón de coloración clara en forma de silla de montar (figura 1.2.A). Muchos individuos presentan además una banda o línea de color gris a cada lado de la cabeza, detrás del ojo (figura 1.2.A). Capítulo 1Introducción general Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 29 A B C Figura 1.2. A. En segundo plano, cabeza globulosa con pigmentación blanca detrás del ojo y en primer plano, patrón de coloración clara en la silla de montar detrás de la aleta dorsal. B. Aletas pectorales largas y pigmentación ventral clara en forma de ancla. C. madre con cría de color gris claro con marcas fetales aparentes (en primer plano). Además de las diferencias en el tamaño, cierto dimorfismo sexual se muestra en otros rasgos morfológicos tales como la cabeza, que aunque es globosa en todos los individuos, se acusa más en los machos (Bloch et al. 1993a). La cavidad bucal alberga de 8 a 13 pares de dientes cónicos y afilados, situados en la parte anterior de ambas mandíbulas (Bloch et al. 1993a). La aleta dorsal, de base alargada, está situada por delante de la mitad del cuerpo, y es característica de esta especie. Según Sergeant (1962a), su forma y tamaño dependen también de la edad y el sexo del animal. Así, la aleta dorsal de los machos adultos, es más bulbosa, presenta una base más larga, y su borde posterior es fuertemente cóncavo; el borde anterior es más grueso y ancho en los machos. La aleta dorsal de las hembras es más recta, y por tanto no tan arqueada. Sin embargo, Augusto et al. (2013) no encontraron diferencias en la forma de la dorsal, densidad de la silla de montar o números de marcas en la dorsal entre machos y hembras. Las aletas pectorales son largas (del 18 al 27% de la longitud corporal total, figura 1.2.B), terminadas en punta y con un borde curvo a modo de "codo" que se Capítulo 1Introducción general Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 30 acentúa con la edad. El pedúnculo caudal es grueso, especialmente en los machos, y da paso a una ancha aleta caudal con una muesca marcada separando ambos lóbulos, con bordes cóncavos y terminados en unos extremos muy apuntados (Bloch et al., 1993a). 2.2 Dieta La dieta de los calderones comunes se caracteriza por la presencia mayoritaria de presas mesopelágicas, que viven en aguas oceánicas como cefalópodos y en alguna ocasión peces pelágicos, y de presas que viven cerca del fondo, en aguas neríticas (Relini y Garibaldi, 1992; Olson y Reilly 2002; Spitz et al., 2011). Varios estudios realizados en el Mediterráneo, Noruega y las Islas Feroe han demostrado que realizan inmersiones profundas entre 500 y 600 m, y que pueden llegar hasta 828 m, para encontrar sus presas (Baird et al., 2002; Heide-Jørgensen et al., 2002; Visser et al., 2014). Existe una problemática con respecto a los conocimientos sobre su alimentación, porque la mayoría de la información que se tiene proviene de estudios de contenidos estomacales (ver tabla 1.1). Por un lado, los animales que varan en las costas lo suelen hacer con el estómago vacío, y suelen estar enfermos, lo que no les permitirá cazar sus presas habituales de forma eficiente. Por tanto podría darnos una idea equivocada de su tipo de alimentación, pudiendo no ser fiel reflejo de su dieta, ya que no están en un estado de salud apropiado. Sin embargo, muchos datos provienen de individuos cazados en las Islas Feroe, donde cazan a los individuos y por lo tanto se estarían alimentando normalmente antes de la caza (Desportes y Mouritsen, 1993) y estudios de otras zonas que encuentran resultados similares (e.g. Spitz et al., 2011). La tabla 1.1 detalla todas las presas encontradas en la dieta de los calderones comunes a nivel mundial. Aunque se han encontrado un número similar de especies de cefalópodos y de peces, los cefalópodos representan una parte mucho más importante de su dieta que los peces, tanto en frecuencia como en cantidad (Spitz et al., 2011; Santos et al., 2014). Capítulo 1Introducción general Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 31 Tabla 1.1. Lista de especies encontradas en contenidos estomacales de calderones comunes, el área donde se han descrito y las referencias. Tipo Especie Área* Referencia** Cefalópodos Ancistrocheirus lesueuri GdV, Bra 4, 8 Ancistroteuthis lichtensteini Med 6 Brachioteuthis sp Is Fer, GdV 1, 5, 8 Brachioteuthis riisei Esc, Gal 9 Chiroteuthidae spp Gal, Por, Med 6, 9 Chiroteuthis imperator Is Fer 1 Chiroteuthis veranii Atl NO, Gal, Por, Bra 4, 2, 9 Cranchiidae Bra 4 Eledone cirrhosa Esc, Gal, Por 9 Galiteuthis armata GdV 8 Gonatus fabricii Arc, Atl N 3 Gonatus sp. Is Fer, Esc, Gal, Por 1, 9 Gonatus steenstrupi GdV 8 Haliphron atlanticus Gal 9 Heteroteuthis dispar Med 6 Histioteuthis spp. Bra 4 Histioteuthis bonnellii Is Fer, GdV, Med 1, 5, 6, 8 Histioteuthis elongata Med 6 Histioteuthis reversa Atl NO, Is Fer, Esc, GdV, Por, Med 1, 2, 5, 6, 8, 9 Illex argentinus Bra 4 Lepidoteuthis rimaldii Gal 9 Loligo pealei Atl NO 2 Loligo sp. Is Fer, GdV 1, 5, 8 Lycoteuthis lorigera Bra 4 Mastigoteuthis sp. Is Fer, GdV 1, 8, 9 Megalocranchia sp. Is Fer 1 Nototodarus spp. Bra 7 Octopodidae GdV 8 Octopoteuthidae Med, Bra 4, 6 Octopus vulgaris Gal, Por 9 Ommastrephidae spp Atl NO, Gal, Por, Med 2, 5, 6 9 Pinnoctopus cordiformis Bra 7 Rossia macrosoma Is Fer 1, 5 Rossia sp Gal 9 Selenoteuthis scintillans Atl NO 2 Sepia spp GdV, Por 8, 9 Sepiola atlantica Is Fer, Gal 1, 5, 9 Taonius pavo Gal 9 Teuthowenia megalops Is Fer, Esc, GdV, Por 1, 8, 9 Todarodes sagittatus Is Fer, Esc, GdV, Por, Med 1, 5, 6, 8, 9 Peces Ammodytes sp. Is Fer 1 Argentina silus Is Fer 1 Brosme brosme Is Fer 1 Ceratoscopelus maderensis Atl NO 2 Clupea harengus Atl NO 2 Conger conger GdV 8 Coryphaenoides sp. Is Fer 1 Diaphus dumerilii Atl NO 2 Capítulo 1Introducción general Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 38 melas melas en el Atlántico norte y G. m. edwardii en el hemisferio sur. Esta separación podría haber sucedido hace 10 a 15.000 años durante la última glaciación del Pleistoceno cuando las aguas ecuatoriales eran más frías (Davies, 1960). Después de un estudio de la filogeografía de los calderones a nivel mundial a partir del ADN mitocondrial (ADNmt), Oremus et al. (2009) confirmaron su nivel de diferenciación como subespecies aunque hayan encontrado haplotipos similares entre los dos hemisferios. Los calderones comunes están ausentes en el Pacífico norte, pero existen pruebas de una antigua población, con fósiles encontrados en Alaska, Estados Unidos, con una datación estimada de hace 3.500 a 2.500 años (Crockford y Frederick, 2007) y en Japón en varios sitios arqueológicos de los siglos VIII a XII (Kasuya, 1975). Estos descubrimientos sugieren la extinción de las poblaciones del Pacífico norte, hace relativamente poco tiempo. 2.5 Estructura poblacional de calderones comunes Oremus et al. (2009) investigaron la distribución mundial del ADNmt y la filogeografía de los calderones comunes del Atlántico norte (G. m. melas) y el hemisferio sur (G. m. edwardii). Los resultados indicaron varias restricciones en el flujo de genes entre las dos subespecies, aunque ambas comparten varios haplotipos que sugieren algunos contactos recientes. Las cortas distancias genéticas entre haplotipos y el comienzo contemporáneo de la filogenia sugieren una expansión mundial reciente de la población de las subespecies de G. melas spp. Sobre todo, los resultados del estudio confirman que la diversidad a nivel mundial del ADNmt es baja, debido probablemente a la reciente expansión mundial y potencialmente, a una estructura matrilineal. El primer estudio de estructura poblacional en calderones comunes en el Atlántico norte fue llevado a cabo por Siemann (1994) a partir de muestras de varamientos en Cabo Cod (Estados Unidos), Terranova y Nueva Escocia en Canadá así como Escocia e Inglaterra en Reino Unido. Los resultados obtenidos a partir del análisis del ADNmt sugieren que no hay aislamiento entre individuos muestreados en el este y oeste del Atlántico norte. El segundo y último estudio es el de Fullard et al. (2000) quienes utilizaron ocho loci de microsatélites altamente polimórficos para analizar las muestras de cuatro lugares diferentes: la costa este de Estados Unidos (Cabo Cod), el oeste de Capítulo 1Introducción general Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 39 Groenlandia, las Islas Feroe y Reino Unido. Sus resultados indican que existe una subestructura, y ésta es particularmente pronunciada entre el oeste de Groenlandia y el resto de zonas. En el Atlántico noreste, todavía no existe ninguna información sobre la estructura de las poblaciones de calderones al sur del Reino Unido y en el Mediterráneo. 2.6 Parámetros demográficos de los calderones comunes La mayoría de los datos existentes sobre los parámetros demográficos provienen de datos obtenidos mediante la caza ballenera en las Islas Feroe en Dinamarca (e.g. Bloch et al., 1993b; Desportes et al., 1993; Martin y Rothery, 1993; Desportes et al., 1994; Olson y Reilly, 2002) y Terranova en Canadá (e.g. Sergeant, 1962b). Durante esta actividad, grupos enteros de calderones comunes son dirigidos hacia la costa y agrupados dentro de una bahía donde se matan para el consumo humano. A diferencia de los varamientos de animales enfermos o heridos, este tipo de caza permite obtener datos de agrupaciones naturales de individuos y donde todas las clases de edades y sexos están representadas porque no se deja escapar a ningún individuo. Las hembras de calderones comunes se pueden reproducir a partir de los 6-8 años (Sergeant, 1962b; Martin y Rothery, 1993) mientras los machos no se reproducen antes de los 12-14 años (Sergeant, 1962b; Desportes et al., 1993). Al contrario que las orcas (Orcinus orca) y los calderones tropicales donde las hembras tienen un periodo largo de vida post-reproductiva (Kasuya y Marsh, 1984; Olesiuk et al., 1990; Foote, 2008), las hembras de calderones comunes pueden procrear hasta el final de su vida, que puede alcanzar los 59 años (Bloch et al., 1993b). Sin embargo, la fertilidad disminuye probablemente a partir de los 40 años (Martin y Rothery, 1993). Los machos pueden vivir hasta los 46 años (Bloch et al., 1993b). Los calderones comunes son polígamos y no tienen más de una cría a la vez (Olson y Reilly, 2002) con un intervalo medio estimado entre las crías de 5,1 años, con un periodo de gestación de 12 meses (Martin y Rothery, 1993). Una hembra puede tener hasta 9 crías durante su vida (Sergeant, 1962b). La proporción entre machos y hembras varía en función de la edad, con más hembras entre los animales de 0 a 3 años pero llega a la paridad entre 3 y 10 Capítulo 1Introducción general Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 40 años (Desportes et al., 1994). Además, las hembras de más de 25 años de edad suelen tener más crías hembras que machos (Desportes et al., 1994). Sergeant (1962b) estimó una tasa de mortalidad de 0,350 en el primer año de vida, siendo de 0,058 para los machos y de 0,045 para las hembras de entre 1 y 8 años en Terranova. En las Islas Feroe, la mortalidad juvenil es más alta, estimada en 0,072 en los machos entre 0 y 15 años y en 0,092 para las hembras entre 0 y 10 años (Bloch et al., 1993b), probablemente inflada porque tiene en cuenta el primer año de vida. En la misma zona, la mortalidad es baja durante la fase adulta, especialmente para las hembras (0,055 en machos y 0,010 en hembras), pero sube drásticamente después de los 31 años a 0,127 en las hembras (Bloch et al., 1993b). A nivel mundial, solo existe un único estudio sobre parámetros demográficos de una población viva de calderones comunes. Se trata de la población residente del estrecho de Gibraltar donde se estimó una tasa de supervivencia alta de 0,982 (IC 95%: 0,9550,993) para adultos y una tasa de crecimiento poblacional anual de 5,5% (IC 95%: 2,18,9%) entre 1999 y 2005 (Verborgh et al., 2009). Estos resultados corresponden con la fase adulta descrita en las Islas Feroe (Bloch et al., 1993b). 2.7 Estructura social La estructura social de los calderones comunes ha sido estudiada en pocos sitios del planeta por la ausencia de poblaciones residentes. De manera general, los grupos de calderones tienen entre 10 y 50 individuos (Cañadas y Sagarminaga 2000; Ottensmeyer y Whitehead, 2003; Raga y Pantoja, 2004; Cañadas et al., 2005; Kiszka et al., 2007; de Stephanis et al., 2008b; Greco, 2011) pero se han observado agrupaciones de cientos de individuos, probablemente con fines reproductivos (Cañadas et al., 2005; de Stephanis, 2008). Los grupos sociales están formados por individuos relacionados matrilinealmente y parece que no se dispersan del grupo natal (Amos et al., 1993; Mussi et al., 2000; Ottensmeyer y Whitehead, 2003; de Stephanis et al., 2008b; Greco, 2011). En el estrecho de Gibraltar, se ha propuesto que las comunidades de calderones tienen un sistema social jerárquico donde la población estaría compuesta por clanes, cada uno compuesto por varios grupos sociales o pods (de Stephanis, 2008). Cada Capítulo 1Introducción general Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 41 grupo social estaría finalmente formado por unidades matrilineales, tal y como se ha descrito en las Islas Feroe (Amos et al., 1993; Fullard, 2000) y en los varamientos masivos observados en Nueva Zelanda y Australia (Oremus et al., 2013). Asimismo, ninguno de los dos sexos se dispersa del grupo social en el que ha nacido y los padres no se encuentran dentro de estos grupos, de manera que la reproducción tiene lugar entre diferentes grupos sin relación de parentesco entre ellos (Amos et al., 1993). 2.8 Amenazas Los calderones comunes, tienen una serie de amenazas tanto naturales como antropogénicas, directas e indirectas que pueden influir sobre las tendencias poblacionales. Primero, las capturas incidentales de calderones comunes que han tenido lugar en los últimos decenios se han producido principalmente en la pesca de arrastre de caballa y calamar en la costa este de Estados Unidos y en las redes de deriva usadas en la pesca de pez espada, tanto en aguas estadounidenses como del mar Mediterráneo (Duguy y Hussenot, 1982; Di Natale, 1990; Northridge, 1991; Di Natale, 1995; University of Barcelona, 1995; Couperus, 1997; Mussi et al., 1998; Johnson et al., 1999; Yeung, 1999; Tudela, 2004; Tudela et al., 2005; David et al., 2006; Fairfield y Garrison, 2008; NOAA, 2010; Rossman, 2010). La mortalidad encontrada en las pesquerías de Estados Unidos estarían por encima del nivel máximo de extracción biológica potencial es decir, el número límite de muertes anuales provocadas por actividades humanas, más allá del cual la población estaría en peligro (NOAA, 2010). Las pesquerías podrían tener un impacto indirecto en caso de sobrepesca de las presas de los calderones comunes como podría ser el caso en el noroeste de la península Ibérica (Monteiro et al., 2015). Por otro lado, los calderones suelen vivir lejos de costa donde el tráfico marítimo suele ser menos intenso y el riesgo de colisión con embarcaciones es menor. Sin embargo, en el estrecho de Gibraltar y mar de Alborán se han registrado casos de colisiones donde la distribución de los calderones se solapa tanto con el paso de los cargueros que entran y salen del Mediterráneo como con las rutas de los ferris que cruzan en un eje norte‐sur (de Stephanis et al., 2005; de Stephanis y Urquiola, 2006). Solo se ha Capítulo 1Introducción general Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 42 comunicado una colisión con un velero a nivel mundial, con un trimarán que iba a 15 nudos (Ritter, 2009). Además, el avistamiento de cetáceos descontrolado puede causar un estrés acústico grave y cambios comportamentales, lo que puede tener efectos negativos impredecibles a nivel poblacional (Airoldi et al., 1999; Jahoda et al., 2003; IWC 2007; Salazar et al., 2008; Senigaglia et al., 2012). En el estrecho de Gibraltar, esta actividad ha atraído a unos 39.000 turistas en 2011, dónde la especie principalmente avistada es el calderón común (Elejabeita et al., 2012). Asimismo, como depredadores apicales, los calderones son los receptores de la acumulación de sustancias contaminantes a través de la red trófica (Bustamante et al., 1998). Los calderones comunes del Mediterráneo tienen niveles de contaminación por organoclorados (OCs) entre 5 y 10 veces más altos que los calderones del Atlántico norte (Law et al., 1996; Dam y Bloch 2000; Praca et al., 2011). Estas concentraciones se encuentran por encima de un umbral a partir de cual los OCs podrían tener un efecto toxicológico en el sistema inmunitario y reproductivo de estos animales (Kannan et al., 2000; Jepson et al., 2005). La acumulación de metales pesados como el cadmio y el mercurio se han encontrado en los calderones cazados en las Islas Feroe (Caurant y Amiard‐Triquet, 1995; Caurant et al., 1996; Bustamante et al., 1998). Los calderones comunes parecen ser excepcionalmente tolerantes a niveles altos de esos metales, ya que ningún estudio ha podido desvelar un problema serio de toxicidad en esta especie (Caurant y Amiard‐Triquet, 1995). Otra fuente de contaminación pueden ser los macro desechos marinos. Existen pocos datos sobre la ingestión de plásticos por calderones comunes (Poncelet et al. 2000). Sin embargo, este problema se ha descrito en otras especies que tienen una dieta parecida basada en cefalópodos y que suelen ocupar hábitats similares de aguas profundas, como son los cachalotes, zifios y calderones grises (Poncelet et al., 2000; Santos et al., 2001, 2007; Fernández et al., 2009; MacLeod, 2009; Kovacic et al., 2009; Simmonds, 2011; de Stephanis et al., 2013). En la costa Atlántica francesa, hay 3 registros publicados de calderones comunes con ingestión de plásticos que podrían haber contribuido a la causa de muerte del animal (Poncelet et al., 2000). Capítulo 1Introducción general Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 43 Asimismo, la contaminación acústica, como por ejemplo por campañas sísmicas o sonares militares, también tiene efectos demostrados sobre los calderones comunes, incluyendo observaciones de cambios o cese de las vocalizaciones y/o comportamientos de huida (Bowles et al., 1994; Rendell y Gordon, 1999; Miller et al., 2012; Alves et al., 2014; Antunes et al., 2014; Wensveen et al., 2015). Por otro lado, los calderones comunes no tienen depredadores importantes en el Mediterráneo, sin embargo algunas poblaciones de orcas pueden atacar y alimentarse de mamíferos marinos, incluyendo calderones comunes (Weller, 2008). En el estrecho de Gibraltar, se han observado interacciones antagonistas entre calderones comunes y orcas, donde los calderones perseguían a las orcas para expulsarlas de su territorio (de Stephanis et al., 2015). En esta zona, la dieta principal de las orcas está basada el atún rojo y no incluye a mamíferos marinos (García Tiscar, 2009). Por esa razón, de Stephanis et al. (2015) han sugerido que el comportamiento de los calderones comunes podría ser un mecanismo defensivo heredado frente a posibles ataques de poblaciones ancestrales de orcas cazadoras de mamíferos marinos (de Stephanis et al., 2015). Por otra parte, en invierno 2006‐2007 una epizootia de morbillivirus afectó a los calderones del estrecho de Gibraltar, donde la tasa de varamiento se multiplicó por 10 (Fernández et al., 2008). Posteriormente, la epizootia se extendió en todo el Mediterráneo hasta las costas francesas a finales de 2007, donde se encontró el último registro de varamiento debido al Morbillivirus (Keck et al., 2010). Esta epizootia es el origen de la mayor mortalidad registrada en calderones comunes en el Mediterráneo (Fernández et al., 2008; Wierucka et al., 2014) y es su mayor amenaza identificada hasta la fecha. 2.9 Estado de conservación Los temas relativos a las especies migratorias en el territorio del Estado español y en las aguas marítimas bajo soberanía o jurisdicción española, incluyendo la ZEE y la plataforma continental, son competencia de la Comisión Estatal para el Patrimonio Natural y la Biodiversidad (creada por la Ley 42/2007, de 13 de diciembre), como Capítulo 1Introducción general Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 44 órgano consultivo y de cooperación entre las administraciones públicas. Además, el Real Decreto 1424/2008, de 14 de agosto, que desarrolla las funciones de esta Comisión, creó a su vez el Comité de Flora y Fauna Silvestres, como órgano técnico especializado en esta materia. Asimismo, el Real Decreto 139/2011, de 4 de febrero, establece un comité científico de 19 miembros como órgano consultivo, para asistir al Comité de Flora y Fauna Silvestres en relación al procedimiento de inclusión, cambio de categoría o exclusión de especies en el Listado y en el Catálogo. Los calderones comunes del mar Mediterráneo están protegidos por varios acuerdos y organizaciones internacionales y nacionales que se detallan en la tabla 1.2. Tabla 1.2. Acuerdos, convenios y leyes nacionales e internacionales que protegen los calderones comunes del Mediterráneo español Acuerdo/Convenio/Ley Especificación INTERNACIONAL UICN, Unión Internacional de la Conservación de la Naturaleza Mundo: Datos insuficientes desde 2008 ACCOBAMS, Acuerdo para la Conservación de los Cetáceos del Mediterráneo, Mar Negro y Atlántico Contiguo Mediterráneo: Datos insuficientes desde 2006 (UICN/ACCOBAMS) Santuario Pelagos, Santuario internacional para cetáceos creado por 3 países, Francia, Italia, Mónaco en 1999 Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres, 1973 Apéndice II, que incluye a) todas las especies que, si bien en la actualidad no se encuentran necesariamente en peligro de extinción, podrían llegar a esa situación a menos que el comercio en especímenes de dichas especies esté sujeto a una reglamentación estricta a fin de evitar utilización incompatible con su supervivencia, y b) aquellas otras especies no afectadas por el comercio, que también deberán sujetarse a reglamentación con el fin de permitir un Capítulo 1Introducción general Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 45 eficaz control del comercio en las especies a que se refiere el subpárrafo a) del presente párrafo Convenio de Berna relativo a la Conservación de la Vida Silvestre y del Medio Natural en Europa, 1979 Apéndice II que incluye las especies de fauna estrictamente protegidas Convenio de Barcelona para la protección del medio marino y de la región costera del Mediterráneo, 1995. Protocolo sobre zonas especialmente protegidas y la diversidad biológica. Apéndice II, que incluye la lista de especies en peligro o amenazadas Directiva 92/43/CEE o Directiva Hábitat de 21 de mayo del Consejo Europeo relativa a la conservación de los hábitats naturales y de la fauna y la flora silvestres Anexo IV, que incluye las especies animales y vegetales de interés comunitario que requieren una protección estricta Directiva 2008/56/CE o Directiva marco sobre la estrategia marina del Parlamento europeo y del Consejo de 17 de junio de 2008 por la que se establece un marco de acción comunitaria para la política del medio marino NACIONAL Real Decreto 1997/1995, de 7 de diciembre (por el que se adopta la Directiva 92/43/CEE o Directiva Hábitat de 21 de mayo del Consejo Europeo) Anexo IV, que incluye las especies animales y vegetales de interés comunitario que requieren una protección estricta Ley 42/2007, de 13 de diciembre, del Patrimonio Natural y de la Biodiversidad Anexo V, que incluye las especies animales y vegetales de interés comunitario que requieren una protección estricta Real Decreto 139/2011, de 4 de febrero, para el desarrollo del Listado de Especies Silvestres en Régimen de Protección Especial y del Catálogo Español de Especies Amenazadas Catálogo Español de Especies Amenazadas Real Decreto 1727/2007, de 21 de diciembre, por el que se establecen medidas de protección Capítulo 1Introducción general Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 46 de los cetáceos Ley 41/2010, de 29 de diciembre, de protección del medio marino, (por el que se adopta la Directiva 2008/56/CE o Directiva marco sobre la estrategia marina del Parlamento europeo y del Consejo de 17 de junio de 2008) Estrategia Española para la Conservación y el Uso Sostenible de la Diversidad Biológica (1998) Resolución de 13 de noviembre de 2012, de la Secretaría de Estado de Medio Ambiente, por la que se publica el Acuerdo del Consejo de Ministros de 2 de noviembre de 2012, por el que se aprueban los objetivos ambientales de las estrategias marinas españolas Desde 2011, el calderón común del Mediterráneo español está catalogado en el CEEA como Vulnerable (Real Decreto 139/2011, de 4 de febrero, para el desarrollo del Listado de Especies Silvestres en Régimen de Protección Especial y del Catálogo Español de Especies Amenazadas). Los resultados de esta tesis servirán para actualizar los conocimientos sobre el calderón común del Mediterráneo español y, en caso necesario, proponer un cambio de estatus de catalogación en el CEEA. Información necesaria para evaluar el estado de III. conservación del calderón común en el Mediterráneo español Como se ha podido ver anteriormente, existen pocas poblaciones de calderones comunes que han sido estudiadas a nivel mundial. En particular, casi no existe información sobre el oeste de Europa y Mediterráneo, a pesar de que la especie se encuentre de manera regular desde Irlanda hasta Italia. La población del golfo de Vizcaya es relativamente grande, contando con miles de individuos (Hammond et al., 2009; Pettex et al., 2014). Además tiene una distribución continua desde Irlanda hasta Galicia en aguas pelágicas y del talud continental (Hammond et al., 2009; Pettex et al., Capítulo 1Introducción general Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 47 2014), lo que dificulta su estudio en una zona tan extensa. Sin embargo, en el mar de Alborán y estrecho de Gibraltar, al límite más occidental del Mediterráneo, su distribución es ligeramente fragmentada, con zonas de mayor abundancia donde se pueden concentrar los esfuerzos de investigación (Cañadas et al., 2005). Desde 1992 hasta 2014 varias organizaciones han recopilado datos sobre calderones comunes en estas zonas. Esta larga serie de datos, incluyendo censos de avistamientos de cetáceos, foto-identificación y recolección de biopsias remotas, ha proporcionado los conocimientos actuales sobre la distribución y dieta de la especie en el sur Peninsular, así como su abundancia y estructura social hasta el 2005 (Cañadas y Sagarminaga, 2000; Cañadas et al., 2005; de Stephanis et al., 2008a,b,c; Verborgh et al., 2009). No obstante, todavía falta información sobre los aspectos más relevantes de su biología y ecología, como base para realizar un diagnóstico de su situación y evaluar si el estado de conservación de las poblaciones de calderones comunes del Mediterráneo español es o no favorable. Primero, se desconoce el número de poblaciones que habitan en la zona y la existencia de aislamiento genético o de posibles flujos migratorios entre ellas. Asimismo, si su distribución espacial se ha estudiado extensamente en la zona norte, no se conoce la existencia de posibles movimientos hacia el sur del mar de Alborán y entre las diferentes zonas de alta densidad. Del mismo modo, la epizootia de morbillivirus se ha investigado a nivel veterinario a partir de los individuos varados en la costa (Fernández et al., 2008) pero, se desconocen las consecuencias demográficas que haya podido tener sobre los calderones del estrecho de Gibraltar. Por lo tanto, para aportar información a todos estos niveles, se requieren estudios multidisciplinares. La estructura de población se puede estudiar a través de marcadores genéticos que permiten observar el nivel de intercambio y/o aislamiento entre diferentes poblaciones. Se utilizan marcadores que tienen un alto nivel de mutación de manera que se puedan observar variaciones entre poblaciones aisladas. En mamíferos, se suelen usar, por un lado el ADN nuclear que proviene de ambos progenitores, y por otro lado el ADN mitocondrial (ADNmt) que se transmite únicamente de la madre a su descendencia. Los microsatélites son un tipo de marcadores del ADN nuclear que Capítulo 1Introducción general Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 54 P., Arcangeli, A., 2015. Cetacean response to summer maritime traffic in the Western Mediterranean Sea. Mar. Environ. Res. 109, 1–8. doi:10.1016/j.marenvres.2015.05.009 Cañadas, A., Sagarminaga, R., 2000. 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El modelo evolutivo se basa en flujos de genes entre poblaciones (intercambio de gametos) y suele referirse a “población” cuando se estudia la estructura poblacional de una especie mientras el modelo ecológico se basa en las tasas de migración recientes (intercambios de individuos) y suele referirse a “unidades de gestión” (Waples y Gaggioti, 2006). Las unidades de gestión se separan cuando la tasa de migración reciente es menor de 10% (Hastings, 1993; Palsbøll, et al., 2007). La definición de estructura poblacional en cetáceos puede resultar complicada porque son animales con una amplia capacidad de desplazamiento. Sin embargo, en diferentes especies, se han descrito varios factores que pueden crear un aislamiento entre poblaciones. Por ejemplo, una especialización ecológica debido a las diferentes técnicas de captura de presa, ha creado una diferenciación poblacional entre las orcas (Orcinus orca) del Atlántico norte (Foote et al., 2011) y las del Pacifico norte (Matkin et al., 2007) con zonas de solapamiento entre poblaciones. En delfines mulares (Tursiops truncatus), el hábitat, costero o pelágico, parece ser el factor determinante para diferentes poblaciones encontradas en el Atlántico noreste y mar Mediterráneo (Natoli et al., 2005; Louis et al., 2014). En sistemas insulares, se han observado estructuras asociadas a islas específicas en varias especies de la familia delphinidae por ejemplo en Globicephala macrorhynchus (Alves et al., 2013), Stenella attenuata (Courbis et al., 2014), Stenella longirostris (Oremus et al., 2007) y Tursiops truncatus (Parsons et al., 2006). Con especies pelágicas, no suelen existir fronteras físicas, pero el estrecho de Gibraltar podría suponer un obstáculo para un flujo genético entre el mar Mediterráneo y el océano Atlántico, como se ha sugerido para la población mediterránea de cachalotes (Engelhaupt et al., 2009). Sin embargo, no representa una frontera para los delfines comunes (Delphinus delphis) y mulares donde las poblaciones del mar de Alborán son genéticamente similares a las encontradas en el lado Atlántico (Natoli et al., 2005; Natoli et al., 2008). El Estrecho ha sido propuesto como una frontera para las poblaciones mediterráneas y atlánticas de los delfines Capítulo 2 - Estructura de las poblaciones de calderón común en Europa Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 70 elegidos al azar que fueron amplificados y genotipados dos veces. Solo se usaron individuos que tenían por lo menos una amplificación de buena calidad en 7 loci diferentes. Se verificó cada locus para alelos nulos y errores de calificación con Microchecker (Van Oosterhout et al., 2004). Las posibles desviaciones del equilibrio de Hardy-Weinberg (desviación total, deficiencia heterocigótica y exceso heterocigótico) y de desequilibrio de ligamento (asociaciones entre loci) se han comprobado para cada población usando la prueba exacta de Fisher y el método en cadena de Markov (10.000 iteraciones) con la versión en línea de GENEPOP 4.2 (Raymond y Rousset, 1995). Se corrigieron los niveles de significatividad para comparaciones múltiples con la técnica secuenciada de Bonferroni (Holm, 1979). El número más probable de poblaciones (K), que mejor expliquen los patrones de variabilidad genética, se estimó usando el programa STRUCTURE v. 2.1 (Pritchard et al., 2000). Este análisis indica cuantas poblaciones ancestrales diferentes habría creado la variabilidad observada en los datos, minimizando la desviación del equilibrio de HardyWeinberg y del desequilibrio de ligamento (Pritchard et al., 2000). El nivel de diferenciación entre poblaciones se estimó con el índice de fijación FST (Weir y Cockerham, 1984) usando el programa ARLEQUIN v. 2.0 (Schneider y Excoffier, 1999). Para comprobar la correlación entre las distancias genéticas y geográficas, se realizó un test de Mantel gracias al Isolation By Distance Web Service, versión 3.23 (Jensen et al., 2005), para todas las zonas muestreadas. El sesgo de sexos en las tasas de dispersión se comprobó usando el programa FSTAT v. 2.9.3 para comparar los índices de asignación específicos de cada sexo y los valores FST (Goudet, 2001). Las tasas de migración recientes (entre 1 y 3 generaciones) entre poblaciones fueron calculadas con BAYESASS (Wilson y Rannala, 2003). Siguiendo las recomendaciones de Rannala (2013), primero se hicieron pruebas preliminares para ajustar los parámetros de mezcla de las tasas de migración, frecuencia alélica y coeficientes de endogamia en la cadena de Markov de Monte Carlo (MCMC) para asegurar unas tasas alrededor del 30%. Luego, se hicieron 10 pruebas con una fase inicial de 1x106 iteraciones, que se descartan, para asegurar que los parámetros estén suficientemente mezclados, Capítulo 2 - Estructura de las poblaciones de calderón común en Europa Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 71 seguidos por 2x107 iteraciones de MCMC y una frecuencia de muestreo de 1000. Los archivos trazas creados fueron dibujados con TRACER (Rambaut et al., 2014) para comprobar la convergencia y mezcla en los resultados. Finalmente, se definió un nivel de aislamiento entre poblaciones, cuando se encontró menos de 10% de tasa de migración entre ellas (Hastings, 1993). El tamaño de cada alelo se usó para estimar el nivel de diversidad genética con la heterocigosidad observada (Ho), la heterocigosidad esperada (He), la riqueza alélica y el coeficiente de endogamia (FIS) usando el programa FSTAT v. 2.9.3 (Goudet, 2001). La riqueza alélica controla la variación en el tamaño de muestra por un método de rarefacción. 2.4 Análisis de ADN mitocondrial (ADNmt) Como se encuentra descrito en Oremus et al. (2009), las muestras se secuenciaron para 800 pares de bases (pb) del extremo 5’ de la región de control del lazo D del ADNmt. Se amplificó con los cebadores lightstrand, tPro-whale M13-Dlp-1.5 (5'- TCACCCAAAGCTGRATTCTA-3', Dalebout et al., 1998), y heavy strand, Dlp-8G (5'- GGAGTACTATGTCCTGTAACCA-3', diseñados por G. Lento como reportado en Dalebout et al., 2005). Los productos de la PCR se purificaron con columnas de purificación QIAgen PCR y se secuenciaron directamente usando el método ABI dye-terminator. Las secuencias se alinearon usando SEQUENCHER v. 3.0 (Gene Code Corporation). El grado de diferenciación (FST), la diversidad nucleotídica y diversidad genética se estimaron usando ARLEQUIN v. 2.0 (Schneider y Excoffier, 1999). Para deducir las relaciones filogenéticas entre los haplotipos del ADNmt, se generó una red de haplotipos usando el programa NETWORK v. 2.0 (Bandelt et al., 1999; www.fluxusengineering.com). Todo el trabajo de laboratorio se realizó en el Institut de Biochimie et Génétique de Burdeos en Francia, que pertenece al Centre National de la Recherche Scientifique (CNRS) y luego en el Instituto Europeo de Química y Biología – INSERM, Unidad 869/Universidad de Burdeos, Francia. Capítulo 2 - Estructura de las poblaciones de calderón común en Europa Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 72 Resultados III. 3.1 Muestras obtenidas Para este estudio se recolectaron un total de 251 muestras entre Irlanda e Italia. La mayoría de las muestras (73%) se cogieron a través de biopsias en las zonas del golfo de Vizcaya, estrecho de Gibraltar, mar de Alborán y golfo de Vera. Gracias a la colaboración de varias entidades internacionales (ver figura 2.2 y tabla 2.3), se ha podido ampliar la zona de estudio al resto de Europa. Figura 2.2. Mapa del origen geográfico de las muestras que se han usado en el estudio junto con la organización que las proporcionan. Fuente: (V): varamientos, (B): biopsias. Mapa realizado con el software libre QGIS 2.8 (QGIS Development Team, 2015). Capítulo 2 - Estructura de las poblaciones de calderón común en Europa Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 73 Tabla 2.3. Área de origen, organización propietaria de las muestras, número de muestras (N) y fuente. Área de origen Organización N Fuente Irlanda Irish Cetacean Genetic Tissue Bank. Irish Whale and Dolphin Group. National Museum of Ireland 15 Varamientos FranciaAtlántico CRMM 13 Varamientos Euskadi EIBE-CIRCE 27 Biopsias Galicia CEMMA 17 Varamientos Portugal SPVS 6 Varamientos Estrecho de Gibraltar CIRCE 92 Biopsias/Varamientos Mar de Alborán Alnitak-CIRCE 45 Biopsias Golfo de Vera ANSE-CIRCE 21 Biopsias FranciaMediterráneo CRC Marineland 5 Biopsias/Varamientos Italia University of Sienna 10 Biopsias TOTAL 251 3.2 Determinación de sexos De las 192 muestras que dieron resultados, 91 fueron hembras y 101 machos, lo que representa una proporción H:M de 0,9:1 (ver tabla 2.4 y figura 2.3). Esta proporción es importante ya que muestra que los datos tienen un sesgo de sexos mínimo. Para 59 muestras, no se pudo determinar el sexo, debido a la poca concentración de ADN. Esto pudo ser debido a una muestra de piel de tamaño insuficiente, que generalmente ocurre cuando la biopsia no fue totalmente exitosa, o a problemas con la extracción del ADN. Capítulo 2 - Estructura de las poblaciones de calderón común en Europa Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 74 Figura 2.3. A la izquierda los resultados de un gel de electroforesis usando los cebadores ZFX y ZFY (Machos = 2 bandas, Hembras = 1 banda). A la derecha, los resultados usando los cebadores de SRY (Machos = 1 banda, Hembras = sin banda). Tabla 2.4. Resultado del sexado en cada zona para ambas técnicas ZFX/ZFY y SRY y observaciones directas para los individuos varados. Hembras Machos Desconocido Irlanda 5 3 7 Atlántico fr. 9 4 0 Euskadi 9 14 6 Galicia 8 9 0 Portugal 1 1 4 Gibraltar 38 47 7 Alborán 8 7 30 Vera 9 7 5 Mediterráneo fr. 1 2 2 Italia 3 7 0 Total 91 101 61 3.3 Estructura de población 3.3.1 Análisis de microsatélites De los 14 loci estudiados, dos no dieron resultados (GATA53 y EV94Mn) y otro tenía una amplificación de fondo que hizo difícil la lectura de los resultados como describió Fullard (2000), así que no se usaron los resultados del locus 468/469, de manera que solo se usaron los resultados de 11 loci. Para todos los datos genotipados en duplicado se estimó una tasa de error de 0,013 (4 errores sobre 308 genotipos). La desviación del Capítulo 2 - Estructura de las poblaciones de calderón común en Europa Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 75 equilibrio de Hardy-Weinberg para p<0,05 fue detectada en varios loci en las cuatro poblaciones definidas abajo. Sin embargo, dentro de las cuatro poblaciones, hay seis poblaciones ancestrales que rompen este equilibrio. No obstante, cuando se aplica la corrección de Bonferroni (con un nuevo p<0,001), no se observan desviaciones significativas. Se observó un desequilibrio de ligamento en 0,62% de las comparaciones en pares de loci y únicamente dentro de algunas poblaciones, de manera que se consideró insignificante. La consistencia entre las diferentes ejecuciones de las estimas el número de poblaciones ancestrales (K) por STRUCTURE (figura 2.4) indica que el periodo de comienzo y el periodo de ejecución fueron apropiados. La probabilidad más alta fue con K=6 poblaciones ancestrales considerando el modelo de frecuencia alélica independiente o la frecuencia alélica correlacionada (ver figura 2.4). Figura 2.4. Elección del número de poblaciones (K=6) que mejor explica la diversidad genética a partir de la media de la probabilidad Ln estimada de los datos. Para cada individuo, se estima la proporción del coeficiente de mezcla que originó cada población ancestral; se considera que el individuo proviene de la población ancestral Capítulo 2 - Estructura de las poblaciones de calderón común en Europa Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 76 que tiene el mayor coeficiente. A partir de estas 6 poblaciones ancestrales, se pueden agrupar cuatro poblaciones geográficas por las similitudes en el origen de sus individuos y las distancias genéticas calculadas entre cada zona (tabla 2.5): una población Atlántica, una en Euskadi, una en el estrecho de Gibraltar y una Mediterránea. La figura 2.5 muestra cómo se reparten las poblaciones ancestrales en cada individuo de cada zona muestreada. Figura 2.5. Proporción del coeficiente de mezcla estimado para cada genoma individual que origina de una población K para K = 6. Cada individuo está representado por una columna. El origen geográfico detallado se indica debajo de la gráfica y la población atribuida arriba. Se puede observar en la tabla 2.5 que no se han encontrado diferencias significativas de FST entre los individuos de las zonas muestreadas en el océano Atlántico (Irlanda, Atlántico francés, Galicia y Portugal), excepto Euskadi. Tampoco hay diferencias significativas entre los individuos del Mediterráneo (Alborán, golfo de Vera, Mediterráneo francés e Italia). Los individuos del Estrecho forman una población distinta. Las zonas de Portugal y el Mediterráneo francés tienen muy pocas muestras y deben considerarse con cuidado. Cuando se considera cada zona de muestreo con respecto a los resultados de FST entre cada pares de ellas, se encuentra una alta correlación con las distancias geográficas (Z = 7364,7; r = 0,702; p = 0,002). Capítulo 2 - Estructura de las poblaciones de calderón común en Europa Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 77 Tabla 2.5. Valores de diferenciación por pares de zonas muestreadas expresado como FST basado en datos de microsatélite. El tamaño de muestra para los microsatélites para cada zona está indicados en la secunda columna (N). 1 indica zonas con muy pocas muestras. Significación estadística: *p<0,05, **p<0,01, ***p<0,001. N Irlanda Atl. fr. Euskadi Galicia Portugal Gibraltar Alborán Vera Med. fr. Irlanda 15 --- Atl. fr. 13 -0,017 --- Euskadi 27 0,059** 0,030* --- Galicia 17 0,001 -0,023 0,031* --- Portugal 61 -0,002 -0,026 0,041 -0,034 --- Gibraltar 90 0,097*** 0,055*** 0,067*** 0,050*** 0,04 --- Alborán 45 0,202*** 0,145*** 0,133*** 0,182*** 0,190*** 0,048*** --- Vera 20 0,161*** 0,110*** 0,096*** 0,146*** 0,144*** 0,036** 0,012 --- Med. fr. 51 0,142** 0,086* 0,069* 0,141** 0,111*** 0,036 -0,004 -0,02 --- Italia 10 0,191*** 0,147*** 0,117* 0,194* 0,190*** 0,061** 0,014 -0,008 -0,034 En todas las zonas muestreadas, existen individuos con coeficientes de mezcla procedentes de las 6 poblaciones ancestrales, aunque se observa un gradiente en la proporción de cada población ancestral desde Irlanda hasta Italia. Primero, los individuos que proceden mayoritariamente de las poblaciones ancestrales verde claro o azul claro se encuentran en todas las zonas muestreadas, pero se concentran sobre todo en las zonas del Atlántico, y en particular Euskadi. A su vez, individuos con origen mayoritario de la población verde oscuro se encuentran en todas las zonas muestreadas menos Euskadi. En cambio, los individuos con mayor coeficiente de origen rojo o azul oscuro, solamente se encuentran en el estrecho de Gibraltar y el Mediterráneo. Finalmente, los individuos de origen amarillo, están todos concentrados en el Estrecho, excepto 1 animal encontrado varado en Portugal. La figura 2.6 resume para cada agrupación geográfica la repartición de las poblaciones ancestrales mayoritarias para individuos con más del 50% de coeficiente de mezcla asignado a una de las 6 poblaciones ancestrales (n=201). Capítulo 2 - Estructura de las poblaciones de calderón común en Europa Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 78 Figura 2.6. Gráfica de frecuencia de origen poblacional para individuos con más del 50% de coeficiente de mezcla debido a una de las 6 poblaciones ancestrales. Se indica el número de individuos entre paréntesis. Como se puede ver en la figura 2.6, por el lado Atlántico, solamente se encuentran individuos que proceden mayoritariamente de cuatro poblaciones ancestrales. Además, los individuos de origen verde claro y azul claro representan el 78% y 100% de los animales muestreados en el Atlántico y Euskadi respectivamente, aunque la proporción de azul claro es superior en Euskadi, con más del 80% de la población. En cambio, los individuos de origen azul oscuro y rojo representan el 86% de la población Mediterránea y el 37% de los animales del estrecho de Gibraltar. El Estrecho es la única zona donde se encuentran individuos que proceden mayoritariamente de las 6 poblaciones ancestrales, con 44% de animales con un origen amarillo, y 13 % verde oscuro. A continuación, se pueden observar las distancias genéticas expresados como FST entre las cuatro poblaciones anteriormente definidas y su distribución geográfica (tabla 2.6 y figura 2.7). Se encontraron diferencias muy significativas (p<0,001) entre todos los pares de poblaciones con valores de FST altamente correlacionados con el alejamiento geográfico pero marginalmente significativo (Z = 957,6; r = 0,875; p = 0,076). 0% 10% 20% 30% 40% 50% 60% 70% 80% 90% 100% Atlántico Euskadi Gibraltar Mediterráneo Pob. 6 Pob. 5 Pob. 4 Pob. 3 Pob. 2 Pob. 1 Capítulo 2 - Estructura de las poblaciones de calderón común en Europa Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 79 Tabla 2.6 Valores de diferenciación por pares de poblaciones agrupadas expresado como FST basado en datos de microsatélites. Significación estadística: *p<0,05, **p<0,01, ***p<0,001. Atlántico Euskadi Gibraltar Euskadi 0,045*** --- Gibraltar 0,065*** 0,067*** --- Mediterráneo 0,165*** 0,132*** 0,050*** Figura 2.7. Estructura poblacional de los calderones comunes en Europa con las cuatro poblaciones. Las tasas de migraciones recientes entre las 4 poblaciones indican que solo existe un flujo de migración superior al 10% (16,7%) desde la población de Euskadi hacia la del Atlántico pero no al revés (tabla 2.7). Aparte de la población Atlántica, las otras tres poblaciones tienen una proporción muy alta de no-inmigrantes, llegando hasta 97% para la población mediterránea (tabla 2.7). Capítulo 2 - Estructura de las poblaciones de calderón común en Europa Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 86 ecológica con animales que se alimentan de presas diferentes pero en la misma zona. En este sentido, los análisis de contenidos estomacales e isótopos estables desarrollados en Portugal, Galicia y Escocia sugieren que los calderones consumen presas similares pero en cantidades diferentes según la zona, con una dieta más variada basada en octópodos en la Península Ibérica (Santos et al., 2014; Monteiro et al., 2015). Los individuos de la población del estrecho de Gibraltar comparten ancestros comunes principalmente con la población del Mediterráneo. Por un lado, comparten un haplotipo de ADNmt que está ausente en los individuos del océano Atlántico. Por otro lado, comparten dos poblaciones ancestrales roja y azul definidas por microsatélites, que tampoco están representadas en individuos del Atlántico. Sin embargo, las tasas de migración reciente y los resultados de distancias genéticas, tanto con microsatélites como por ADNmt, indican que son dos poblaciones independientes. Estos resultados se corresponden con a las observaciones hechas en el Estrecho donde la mayoría de los individuos están presentes todo el año en la zona (de Stephanis, 2008). Uno de los resultados más interesantes de este estudio es probablemente la presencia de una población ancestral única en el Estrecho que prácticamente no se encuentra en otras zonas. Solo se encontró un individuo varado en Portugal que corresponde a esta población ancestral. La ausencia de diferencias significativas entre los individuos del mar de Alborán y golfo de Vera, zonas de muestreo relativamente cercanas, está respaldada por las recapturas fotográficas de individuos entre las zonas de Almería y el golfo de Vera (Morata et al., 2013; Capítulo 3). Por otro lado, la similitud con los calderones del Mediterráneo francés e Italia es interesante porque indica que la población Mediterránea sería una única población, por lo menos con respecto a los individuos muestreados en la parte norte. Sin embargo, las distancias genéticas entre las zonas muestreadas aumentan significativamente con el alejamiento geográfico, sugiriendo un grado de aislamiento por distancia. Capítulo 2 - Estructura de las poblaciones de calderón común en Europa Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 87 Oremus et al. (2009) encontró una diversidad genética mundial muy baja para los calderones comunes, con tan solo 13 haplotipos descritos, de los cuales 3 eran del Atlántico norte (Siemann, 1994). Gracias a este estudio, se han identificado 3 nuevos haplotipos que no se habían descrito hasta ahora. Las únicas otras especies de cetáceos con niveles tan bajos de diversidad genética a nivel mundial son las orcas (Hoelzel et al., 2002) y los cachalotes (Lyrholm et al., 1996) que tienen una organización social matrilineal. Los haplotipos encontrados para los individuos biopsiados que pertenecen a las diferentes unidades sociales en de Stephanis et al. (2008b) fueron idénticos para los animales dentro de cada unidad (CIRCE, datos no publicados), como se ha descrito en las Islas Feroe (Amos et al., 1993). Este resultado parece confirmar que los grupos sociales del estrecho de Gibraltar serían unidades matrilineales. Sin embargo, la variedad de haplotipos encontrada en el Estrecho sugiere que un clan estaría compuesto por varias unidades matrilineales (de Stephanis et al., 2008b), que no necesariamente comparten un ancestro directo común, como se ha descrito también en varamientos masivos en el hemisferio sur (Oremus et al., 2013). Esto podría reflejar una colonización inicial del Mediterráneo por varias matrilíneas que se han quedado en el Estrecho al encontrar buenas condiciones de alimentación (de Stephanis et al., 2008c). Aunque las diferencias genéticas no fueron significativas entre las diferentes áreas del Mediterráneo, se pudo detectar un grado de alejamiento por distancia. El tamaño de muestra es pequeño en la parte francesa (n=5) e italiana (n=10). Sin embargo, ha sido suficiente para observar tres de los cuatro haplotipos descritos y una variabilidad dentro de esta área geográfica. 4.2 Diversidad genética Los valores de diversidad genética de la población de Euskadi (Ho=0,693) y la población Atlántica (Ho=0,716) son altos con respecto a otras poblaciones de calderones en el Atlántico norte. En efecto, Fullard (2000) encontró una diversidad genética de 0,650 para los calderones de las Islas Feroe usando los mismos cebadores. Esta diversidad genética podría ser debida a los niveles elevados de abundancia de calderones comunes de estas poblaciones que cuentan con varios miles de individuos (Buckland et al., 1993; Hammond et al., 2009; Pettex et al., 2014). Capítulo 2 - Estructura de las poblaciones de calderón común en Europa Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 88 En cambio, la diversidad genética es baja en el Mediterráneo (Ho=0,479). Este resultado sugiere un aislamiento genético de esta población con respecto a los calderones del Atlántico y del estrecho de Gibraltar. Este aislamiento parece respaldado por los niveles bajos de número medio de alelos y riqueza alélica y la tasa muy alta de no-inmigrantes en la población mediterránea. Asimismo, los flujos migratorios en las últimas tres generaciones desde o hacia otras poblaciones fueron casi inexistentes con respecto a las del océano Atlántico y muy limitados con el Estrecho. Se encontraron resultados similares en la población aislada de delfines mulares del mar Negro (Ho=0,46 en Natoli et al., 2005). A su vez, los individuos del Estrecho tienen un diversidad intermedia (Ho=0,575) pero una riqueza alélica superior. Esto les confiere una importancia especial porque podrían ser una fuente de diversidad genética para el Mediterráneo. Durante la epizootia de morbillivirus (Fernández et al., 2008), es probable que se haya perdido una parte de la diversidad genética en el Estrecho y el Mediterráneo, aunque no parece haber afectado a todos los clanes de calderones de igual manera (Wierucka et al., 2014). Todas las muestras del Mediterráneo fueron recolectadas después de la epizootia, en consecuencia los resultados bajos podrían reflejar en parte esta pérdida de diversidad. Sin embargo, lo más probable es que la diversidad ya fuera baja y que haya bajado aún más después de la epizootia. En todo caso, la situación es preocupante para los calderones comunes del Mediterráneo; una diversidad genética baja podría resultar en una debilidad frente a nuevas epizootias u otras catástrofes de origen natural o antropogénico, reduciendo críticamente la viabilidad de la población a medio o largo plazo. Por esa razón, parece especialmente necesario mantener una monitorización continua de los calderones del Mediterráneo para poder detectar cambios en sus tasas de mortalidad y su abundancia. Además, se requiere un esfuerzo importante para la conservación de la población del estrecho de Gibraltar, por su particularidad a nivel genético y la intensidad de las actividades humanas en la zona. Capítulo 2 - Estructura de las poblaciones de calderón común en Europa Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 89 Conclusiones V. Se han identificado 4 poblaciones en Europa, una Atlántica que engloba Irlanda, el Atlántico francés, Galicia y Portugal, una en Euskadi, una en el estrecho de Gibraltar y una Mediterránea. Sin embargo, a partir de estos resultados recomendamos separar las zonas muestreadas en 3 unidades de gestión porque la población de Euskadi revela migraciones recientes con la población Atlántica y no muestran diferencias significativas de distancia genética según los resultados de ADNmt. Cada unidad de gestión se enfrenta a diferentes amenazas. En el Atlántico se han identificado problemas probables con pesquerías, tanto a nivel de impacto sobre sus presas como de capturas incidentales (Monteiro et al., 2015). En las unidades de gestión del estrecho de Gibraltar y del Mediterráneo se encontró una baja diversidad genética y en el Estrecho un nivel de endogamia más alto de lo esperado. Una epizootia de morbillivirus en 2006-2007 ha tenido un impacto importante con tasas de varamientos superiores a un año normal (Fernández et al., 2008; Keck et al., 2010) lo que podría haber afectado de manera importante a la pequeña población del estrecho de Gibraltar y parcialmente la del Mediterráneo (Verborgh et al., 2009; Wierucka et al., 2014). Todavía no se ha definido los límites geográficos de cada unidad de gestión. Es un dato importante para poder aplicar una buena gestión y monitorización de cada una de ellas. Referencias VI. 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Calderón común GM_GIB_345 marcado con un marca tipo MK10 (PTT 104210). Todas las posiciones de las marcas fueron recibidas a través del sistema de telemetría ARGOS que usa el efecto Doppler para calcular la posición de la marca que envía su mensaje a una cierta frecuencia recibida por el satélite. Hace falta un mínimo de 4 mensajes para poder calcular una posición. En función de la cantidad y calidad de los mensajes, ARGOS calcula una calidad de posición que tiene un radio de error que se puede ver en la tabla 3.1. Tabla 3.1. Calidad de posiciones obtenidas por las marcas satélites con el radio de error asociado según ARGOS (www.argos-system.org). Calidad de posición Radio de error 3 <250m 2 <500m 1 <1500m 0 >1500m A, B y Z Desconocido Debido a la gran cantidad de posiciones 0, A, B y Z, de mala calidad, o con un error desconocido, se procedió a realizar los siguientes pasos para analizar los datos: a) Validación de cada posición a partir del filtro Douglas Argos basado en el programa SAS (Douglas et al., 2012). Este filtro elimina posiciones aberrantes, Capítulo 3 - Identificación de unidades de gestión de calderones comunes en el Mediterráneo español Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 103 basándose en velocidades máximas teóricas (fijado en 4 m/s) y cambios de rumbo. b) Análisis visual de los trayectos desarrollados por los animales. c) Mapas de uso de hábitat, con ayuda de un sistema de Información Geográfico (ArcView), y su extensión Animal Movement (Hooge y Eichenlaub, 2000). Los datos de seguimiento remoto se han representado mediante kernels. Estos representan de manera continua en el espacio el conjunto de localizaciones, y las categoriza en función de su densidad espacial. De esta forma aparecen destacadas gráficamente aquellas áreas en las que los cetáceos marcados han pasado mayor tiempo. Así un kernel del 50% representa en área que, por sí sola, concentra la mitad de las localizaciones de una determinada campaña de marcaje. El valor 50% se ha tomado como indicativo de las mejores zonas potenciales (Worton, 1995; Seaman y Powell, 1996; Seaman et al., 1999; Powell, 2000), que posteriormente se han corroborado con datos de comportamiento obtenidos de las campañas en el mar y de la bibliografía existente (Cañadas et al., 2005; de Stephanis, 2008; de Stephanis et al., 2008a). 2.3 Tasa de migración reciente Para estimar las tasas de migración reciente, se usaron los datos de 11 loci de microsatélites de 84 individuos del estrecho de Gibraltar, 45 individuos de la zona de Almería y 21 individuos de la zona del golfo de Vera, según la metodología detallada en el Capítulo 2. Las tasas de migración reciente (entre 1 y 3 generaciones) entre poblaciones fueron calculadas con BAYESASS (Wilson y Rannala, 2003). Siguiendo las recomendaciones de Rannala (2013), primero se hicieron pruebas preliminares para ajustar los parámetros de mezcla de las tasas de migración, frecuencia alélica y coeficientes de endogamia en la cadena de Markov de Monte Carlo (MCMC) para asegurar unas tasas alrededor del 30%. Luego, se hicieron 10 pruebas con una fase inicial de 1x106 iteraciones, que se descartan, para asegurar que los parámetros estén suficientemente mezclados, seguidos por 2x107 iteraciones de MCMC y una frecuencia de muestreo de 1000. Los archivos trazas creados fueron dibujados con TRACER (Rambaut et al., 2014) para comprobar la convergencia y mezcla en los resultados. Capítulo 3 - Identificación de unidades de gestión de calderones comunes en el Mediterráneo español Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 104 Finalmente, se definió un nivel de aislamiento entre poblaciones, cuando se encontró menos de 10% de tasa de migración entre ellas (Hastings, 1993). Resultados III. 3.1 Foto-identificación Un total de 374 individuos fueron identificados en el estrecho de Gibraltar por CIRCE, 387 en el golfo de Vera por ANSE, 777 en la zona oriental del mar de Alborán y el golfo de Vera por ALNITAK-ALNILAM y 72 en el sur de la Isla de Alborán por CIRCE-ANSEINRH (tabla 3.2). Tabla 3.2. Total de individuos en los catálogos de cada organización. Gibraltar Alborán Vera Periodo Recapturas CIRCE 374 - - 1999-2011 ANSE - - 387 1999-2013 19 ALNITAK-ALNILAM - 611 85 1992-2009 - 81 22 CIRCE-ANSE-INRH 72 2014 TOTAL 374 764 553 1992-2014 No se han obtenido recapturas entre el catálogo de CIRCE del Estrecho y los otros tres catálogos. En la figura 3.3, se observa que existen muy pocos avistamientos en las aguas de la provincia de Málaga, entre el Estrecho y el resto de zonas. En cambio, se han detectado 19 recapturas entre el catálogo de ANSE y ALNITAK-ALNILAM. Cuatro de estos animales se han visto sólo en el golfo de Vera mientras quince se han observado en ambas zonas: Alborán oriental y Vera. Además, se han recapturado 22 individuos del catálogo de CIRCE-ANSE-INRH con el de Alnitak-Alnilam (figura 3.5). El catálogo del Mediterráneo occidental español contiene 1519 individuos únicos, a los que se suman 50 individuos del sur del mar de Alborán. Capítulo 3 - Identificación de unidades de gestión de calderones comunes en el Mediterráneo español Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 105 Figura 3.3. Avistamientos de calderones comunes de cada organización. Mapa realizado con el software libre QGIS 2.8 (QGIS Development Team, 2015). Para el análisis de estructura social, se usaron un total de 584 grupos, incluyendo 648 individuos que se han visto más de dos veces. La red social muestra asociaciones fuertes entre todos los individuos del estrecho de Gibraltar, cuya población no está relacionada con ninguno de los individuos de las demás áreas de estudio. Los individuos de Alborán oriental y golfo de Vera mantienen asociaciones entre sí, el 24% de estos calderones identificados frecuentan las dos áreas estudiadas (ver figura 3.4). Capítulo 3 - Identificación de unidades de gestión de calderones comunes en el Mediterráneo español Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 106 Figura 3.4. Red social de los individuos de calderón común de los catálogos de ANSE, ALNITAKALNILAM, CIRCE y CIRCE-ANSE-INRH observados únicamente en el mar de Alborán (rojo), golfo de Vera (verde), estrecho de Gibraltar (amarillo) y en ambos el mar de Alborán y golfo de Vera (azul). Los seguimientos individuales por foto-identificación han permitido ver movimientos a largo plazo, es decir entre varios años. Estos nos permiten ver la amplitud de los movimientos con individuos desplazándose desde el golfo de Vera en la región de Murcia hasta el mar de Alborán en la provincia andaluza de Málaga. En la figura 3.6, se detallan los movimientos de tres individuos a modo de ejemplo. El individuo GM_ALB_108 fue observado por primera vez en 1992, y por última vez en 2014 a tan solo 4 km de distancia del primer avistamiento. En total se observó 9 veces en 22 años, con movimientos desde el golfo de Vera hasta Málaga. A su vez, el individuo GM_ALB_110 se ha movido entre las zonas de alta presencia de calderones entre Granada y Almería y el sur de la Isla de Alborán, siendo avistado 5 veces entre 1992 y 2014. Asimismo, el individuo GM_ALB_473 también ha usado ambas zonas, pero además ha visitado el golfo de Vera, y fue observado en 4 ocasiones entre 2006 y 2014. La mayor distancia recta entre dos observaciones del mismo animal fue de unos 265 km para GM_ALB_473. Capítulo 3 - Identificación de unidades de gestión de calderones comunes en el Mediterráneo español Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 107 Figura 3.5. Seguimiento por foto-identificación de los individuos GM_ALB_108 (1992-2014), GM_ALB_110 (1992-2014) y GM_ALB_473 (2006-2014). El tamaño del punto es mayor en avistamientos más recientes. Mapa realizado con el software libre QGIS 2.8 (QGIS Development Team, 2015). 3.2 Marcas satélite En la tabla 3.3 se puede apreciar un resumen de las 9 marcas desplegadas en calderones comunes. Una de las marcas de tipo MK10 se rompió al desplegarse (PTT 104209) y no funcionó así que se presentarán los resultados de las otras 8 marcas. De media, las balizas enviaron datos durante 36 días (rango: 22-49 días) con un total de 2016 posiciones de los cuales casi la mitad (43,5%) eran posiciones precisas (calidad 3, 2 y 1). Capítulo 3 - Identificación de unidades de gestión de calderones comunes en el Mediterráneo español Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 108 Tabla 3.3. Resumen de los datos aportados por las marcas desplegadas en calderones comunes. Los números 3 a Z indican el número de posición recibida para cada clase de calidad ARGOS (ver tabla 3.1). La marca 104209 no funcionó. Número de la marca (PTT) Tipo de marca Lugar de despliegue Fecha despliegue Tiempo funcionamiento (en días) Mensajes recibidos Mensajes descodificados Número de posiciones 3 2 1 0 A B Z 101191 SPOT5 Estrecho 14/12/2010 33 478 396 100 4 13 17 11 29 26 0 101192 SPOT5 Estrecho 23/02/2011 33 841 697 189 4 11 32 20 38 84 0 104204 SPOT5 Golfo de Vera 31/03/2011 43 1551 1399 314 40 44 53 39 47 91 0 101195 MK10 Almería 03/08/2011 22 1383 393 215 24 40 49 42 18 42 0 101196 MK10 Golfo de Vera 05/08/2011 49 1880 525 361 25 58 93 67 39 77 2 104209 MK10 Estrecho 08/08/2011 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 104206 SPOT5 Estrecho 08/08/2011 31 958 778 248 16 26 27 20 49 110 0 104210 MK10 Estrecho 15/08/2011 35 1770 450 306 27 60 70 40 35 74 0 104207 SPOT5 Almería 18/08/2011 40 1557 1384 283 28 46 70 33 32 74 0 TOTAL 10418 6022 2016 168 298 411 272 287 578 2 Las marcas con números PTT 101191, 101192 y 104210 fueron desplegados en individuos residentes conocidos del estrecho de Gibraltar (identificados por de Stephanis, 2008; Verborgh et al., 2009). Los dos primeros individuos (figuras 3.6 a y b), marcados en invierno, se quedaron en la parte central del Estrecho de unos 40 km oeste-este, mayoritariamente en aguas de 600-1000 m de profundidad. Sin embargo, PTT 104210 (figura 3.6 c), marcado en verano, salió de esta zona en cuatro ocasiones hacia la parte este del Estrecho durante periodos variables entre uno y seis días. Aunque este individuo también usó asiduamente la parte central del Estrecho, llegó a moverse hasta 100 km hacia al este de la zona. A su vez, la marca PTT 104206 fue desplegada en un individuo “inmigrante” (figura 3.6 d). Este animal se quedó 5 días en el Estrecho, y el sexto día salió hacia el mar de Alborán. Allí, se quedó asociado con el primer giro de Alborán, efectuando 3 vueltas enteras del sistema, tardando unos 2-3 días cada vez. Después de la primera vuelta, volvió a entrar en el Estrecho pero salió otra vez el mismo día. En total, llegó a desplazarse hasta 225 km al este del Estrecho. Capítulo 3 - Identificación de unidades de gestión de calderones comunes en el Mediterráneo español Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 109 #S #S #S #S #S #S#S #S#S #S #S#S#S #S#S #S#S #S #S #S#S #S #S #S #S #S #S #S#S#S #S#S #S#S#S #S #S #S#S #S #S#S #S#S #S #S#S#S #S #S #S #S#S#S #S #S#S#S#S #S #S#S #S#S #S #S #S#S #S #S#S #S #S#S#S #S#S #S #S#S#S#S #S#S #S #S #S #S #S #S #S #S 35°50' 35°50' 36°00' 36°00' 36°10' 36°10' 5°50' 5°50' 5°40' 5°40' 5°30' 5°30' 5°20' 5°20' 5°10' 5°10' 0 30 60 Kilometers Batimetría 200 m 400 m 600 m 1000 m 1500 m 2000 m 3000 m N EW S 35°50' 35°50' 36°00' 36°00' 36°10' 36°10' 5°50' 5°50' 5°40' 5°40' 5°30' 5°30' 5°20' 5°20' 5°10' 5°10' 0 30 60 Kilometers Batimetría 200 m 400 m 600 m 1000 m 1500 m 2000 m 3000 m N EW S Kernel 1 - 10 % 11 - 20 % 21 - 30 % 31 - 40 % 41 - 50 % 51 - 60 % 61 - 70 % 71 - 80 % 81 - 90 % 91 - 100 % Kernel #S #S #S#S #S #S #S #S #S #S#S #S#S#S #S #S #S #S#S #S #S#S #S#S#S #S #S#S#S#S #S #S#S#S #S #S #S #S #S#S #S #S #S #S#S#S #S #S #S#S#S #S #S#S #S#S #S #S #S #S #S#S #S #S #S #S #S#S #S#S #S #S#S #S #S #S#S#S#S #S #S #S #S #S #S #S#S #S#S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S#S#S #S #S #S #S #S#S#S #S #S #S#S #S #S#S#S #S #S#S #S #S #S#S#S#S #S #S #S #S #S #S #S #S#S 35°50' 35°50' 36°00' 36°00' 36°10' 36°10' 5°50' 5°50' 5°40' 5°40' 5°30' 5°30' 5°20' 5°20' 5°10' 5°10' 0 30 60 Kilometers Batimetría 200 m 400 m 600 m 1000 m 1500 m 2000 m 3000 m N EW S 35°50' 35°50' 36°00' 36°00' 36°10' 36°10' 5°50' 5°50' 5°40' 5°40' 5°30' 5°30' 5°20' 5°20' 5°10' 5°10' 0 30 60 Kilometers Batimetría 200 m 400 m 600 m 1000 m 1500 m 2000 m 3000 m N EW S Kernel 1 - 10 % 11 - 20 % 21 - 30 % 31 - 40 % 41 - 50 % 51 - 60 % 61 - 70 % 71 - 80 % 81 - 90 % 91 - 100 % Kernel #S #S#S #S #S#S #S#S #S #S #S #S#S #S #S #S#S#S #S #S#S #S #S #S #S#S #S #S#S #S #S#S#S #S #S#S #S #S #S #S #S #S #S #S#S #S #S #S#S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S#S #S #S#S#S #S#S #S #S #S #S#S #S#S #S#S #S#S #S #S #S #S #S#S #S#S#S#S #S#S #S#S#S#S#S#S #S#S #S#S #S#S#S#S#S #S #S#S#S#S #S#S #S #S #S #S #S #S #S#S #S #S #S #S #S #S#S#S #S #S #S #S #S #S#S#S #S #S #S #S #S#S #S #S #S#S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S#S#S#S#S #S #S #S #S #S#S#S #S #S#S #S #S #S #S#S #S#S#S #S#S #S #S #S#S #S #S #S #S #S #S#S#S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S#S #S #S #S #S #S #S#S#S#S #S#S #S #S#S #S #S #S#S #S #S #S #S #S#S#S#S#S #S#S #S #S#S #S #S#S#S#S#S #S#S #S #S #S #S #S#S #S#S #S #S #S#S 0 40 80 Kilometers N EW S 35°40' 35°40' 36°00' 36°00' 36°20' 36°20' 5°40' 5°40' 5°20' 5°20' 5°00' 5°00' 4°40' 4°40' Batimetría 200 m 400 m 600 m 1000 m 1500 m 2000 m 3000 m 0 40 80 Kilometers N EW S 35°40' 35°40' 36°00' 36°00' 36°20' 36°20' 5°40' 5°40' 5°20' 5°20' 5°00' 5°00' 4°40' 4°40' Batimetría 200 m 400 m 600 m 1000 m 1500 m 2000 m 3000 m Kernel 1 - 10 % 11 - 20 % 21 - 30 % 31 - 40 % 41 - 50 % 51 - 60 % 61 - 70 % 71 - 80 % 81 - 90 % 91 - 100 % Kernel #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S#S #S#S #S #S #S#S #S#S#S#S #S #S #S#S #S #S #S#S #S#S#S #S #S#S #S#S #S#S #S #S #S#S#S#S #S #S #S #S #S #S #S #S#S #S #S #S #S #S #S #S #S #S#S#S#S #S#S#S #S#S#S #S #S#S #S#S #S#S#S#S #S#S#S #S #S #S#S #S#S#S #S #S#S#S#S#S #S#S #S #S #S #S #S #S#S#S#S#S #S#S #S #S #S #S #S #S#S#S#S #S #S #S #S #S #S #S#S #S#S #S #S #S#S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S#S #S#S#S#S #S#S #S #S#S #S#S#S #S #S #S#S#S #S #S#S#S #S #S #S#S #S #S#S#S#S#S#S#S#S#S #S #S #S #S #S #S#S #S#S#S#S#S#S #S #S #S #S 0 100 200 Kilometers N EW S 35°00' 35°00' 36°00' 36°00' 37°00' 37°00' 5°00' 5°00' 4°00' 4°00' 3°00' 3°00' Batimetría 200 m 400 m 600 m 1000 m 1500 m 2000 m 3000 m 0 100 200 Kilometers N EW S 35°00' 35°00' 36°00' 36°00' 37°00' 37°00' 5°00' 5°00' 4°00' 4°00' 3°00' 3°00' Batimetría 200 m 400 m 600 m 1000 m 1500 m 2000 m 3000 m Kernel 1 - 10 % 11 - 20 % 21 - 30 % 31 - 40 % 41 - 50 % 51 - 60 % 61 - 70 % 71 - 80 % 81 - 90 % 91 - 100 % Kernel a) b) c) d) Capítulo 3 - Identificación de unidades de gestión de calderones comunes en el Mediterráneo español Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 110 Figura 3.6 (página anterior). Seguimiento y kernel de cuatro individuos marcados en el estrecho de Gibraltar: a) PTT 101191 del 14/12/2010 hasta el 16/01/2011, b) PTT 101192 del 23/02/2011 hasta el 28/03/2011, c) PTT 104210 del 15/08/2011 hasta el 18/09/2011, d) PTT 104206 del 08/08/2011 hasta el 08/09/2011. Los dos individuos marcados en Almería (PTT 101195 y 104207) se desplazaron en la misma área de unos 120 km de oeste a este entre Almería y Málaga (figura 3.7 a y b). En cambio, los dos individuos marcados en el golfo de Vera tuvieron movimientos diferentes. El primer individuo PTT 104204 (figura 3.7 c), marcado en primavera 2011, se movió por todo el golfo de Vera, pasando de cañones en cañones en una zona de 140 km entre Cabo de Gata y Cabo de Palos. El segundo individuo PTT 101196 (figura 3.7 d), marcado en verano 2011, usó los mismos cañones del golfo de Vera pero además se desplazó hacia el sur del mar de Alborán. Luego, volvió a subir hacia la zona de Almería y durante dos días envió posiciones muy cercanas al individuo PTT 101195 (figura 3.7 a). Este individuo utilizó también una zona poco estudiada al sureste de cabo de Gata antes de bajar otra vez al sur de la Isla de Alborán, donde dejó de emitir. La mayor distancia recta entre dos posiciones del mismo animal fue de 230 km entre la Bahía de Mazarrón en el Golfo de Vera y la Isla de Alborán (PTT 101196). Capítulo 3 - Identificación de unidades de gestión de calderones comunes en el Mediterráneo español Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 111 Kernel 1 - 10 % 11 - 20 % 21 - 30 % 31 - 40 % 41 - 50 % 51 - 60 % 61 - 70 % 71 - 80 % 81 - 90 % 91 - 100 % Kernel #S #S#S #S #S#S #S #S#S #S #S #S #S#S#S #S #S #S #S #S #S#S #S #S#S #S#S#S #S #S#S #S #S #S #S #S #S #S #S #S#S #S #S #S#S #S #S#S #S #S #S#S #S#S #S #S#S #S #S #S#S #S #S#S #S#S#S#S#S#S#S#S #S#S #S #S #S#S #S #S #S#S#S #S #S #S#S#S #S#S #S #S #S #S#S#S #S #S#S#S #S#S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S#S #S#S #S #S #S #S #S #S #S #S#S #S#S #S #S #S #S#S#S#S #S#S #S#S #S #S #S #S #S #S#S#S #S #S#S #S #S#S #S #S #S #S #S #S#S #S #S #S #S #S #S #S #S #S#S #S #S #S#S#S #S #S #S #S #S#S#S#S#S #S#S #S #S #S#S #S #S #S #S#S #S#S #S #S #S#S 0 90 180 Kilometers N EW S 36°00' 36°00' 37°00' 37°00' 4°00' 4°00' 3°00' 3°00' 2°00' 2°00' Batimetría 200 m 400 m 600 m 1000 m 1500 m 2000 m 3000 m 0 90 180 Kilometers N EW S 36°00' 36°00' 37°00' 37°00' 4°00' 4°00' 3°00' 3°00' 2°00' 2°00' Batimetría 200 m 400 m 600 m 1000 m 1500 m 2000 m 3000 m Kernel 1 - 10 % 11 - 20 % 21 - 30 % 31 - 40 % 41 - 50 % 51 - 60 % 61 - 70 % 71 - 80 % 81 - 90 % 91 - 100 % Kernel #S#S #S#S #S #S#S #S #S #S#S #S#S #S#S #S #S#S#S #S#S #S#S#S#S #S #S #S #S#S#S#S #S #S #S #S#S #S#S #S#S#S #S#S#S#S #S#S#S#S #S #S#S #S#S #S #S #S #S #S #S #S#S#S #S #S #S #S #S#S #S #S #S #S#S#S #S #S #S #S#S #S#S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S#S #S#S #S #S #S #S #S #S#S #S #S #S#S #S#S#S #S #S #S #S #S #S #S#S #S #S #S#S #S #S#S #S#S #S#S #S#S #S#S #S #S #S #S#S#S #S#S#S #S#S #S#S #S #S#S#S #S#S#S #S#S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S#S #S #S #S #S#S #S #S#S#S #S#S#S#S #S#S #S#S #S #S #S #S#S #S #S #S#S #S #S #S #S #S #S#S #S #S #S #S #S #S #S#S #S#S #S #S #S #S #S#S #S #S #S#S#S#S #S #S#S #S #S #S #S #S #S#S #S #S #S#S #S #S #S#S #S#S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S#S#S #S#S#S#S #S 0 90 180 Kilometers N EW S 36°00' 36°00' 37°00' 37°00' 4°00' 4°00' 3°00' 3°00' 2°00' 2°00' Kernel 1 - 10 % 11 - 20 % 21 - 30 % 31 - 40 % 41 - 50 % 51 - 60 % 61 - 70 % 71 - 80 % 81 - 90 % 91 - 100 % Kernel Batimetría 200 m 400 m 600 m 1000 m 1500 m 2000 m 3000 m 0 90 180 Kilometers N EW S 36°00' 36°00' 37°00' 37°00' 4°00' 4°00' 3°00' 3°00' 2°00' 2°00' Batimetría 200 m 400 m 600 m 1000 m 1500 m 2000 m 3000 m Kernel 1 - 10 % 11 - 20 % 21 - 30 % 31 - 40 % 41 - 50 % 51 - 60 % 61 - 70 % 71 - 80 % 81 - 90 % 91 - 100 % Kernel #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S#S #S #S #S #S #S #S #S #S#S #S#S#S#S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S#S #S #S#S#S #S #S #S#S #S#S #S #S #S #S#S#S#S#S #S #S #S#S #S#S#S #S #S #S#S #S #S #S#S#S #S#S #S#S #S #S #S #S #S#S #S#S #S#S #S #S #S #S#S #S#S#S #S#S #S#S#S #S #S #S #S#S#S #S #S #S#S #S#S #S#S #S#S #S #S #S#S#S #S#S #S #S #S #S #S #S #S#S#S #S #S#S #S#S #S #S#S#S #S #S #S #S#S #S #S#S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S#S #S #S #S #S #S #S#S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S#S #S#S #S #S#S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S#S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S#S #S #S #S #S#S #S #S #S#S#S #S#S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S#S #S #S#S #S#S #S #S#S#S #S #S #S #S#S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S#S#S #S#S 0 100 200 Kilometers N EW S Kernel 1 - 10 % 11 - 20 % 21 - 30 % 31 - 40 % 41 - 50 % 51 - 60 % 61 - 70 % 71 - 80 % 81 - 90 % 91 - 100 % Kernel 36°00' 36°00' 37°00' 37°00' 3°00' 3°00' 2°00' 2°00' 1°00' 1°00' Batimetría 200 m 400 m 600 m 1000 m 1500 m 2000 m 3000 m 0 100 200 Kilometers N EW S 36°00' 36°00' 37°00' 37°00' 3°00' 3°00' 2°00' 2°00' 1°00' 1°00' Batimetría 200 m 400 m 600 m 1000 m 1500 m 2000 m 3000 m Kernel 1 - 10 % 11 - 20 % 21 - 30 % 31 - 40 % 41 - 50 % 51 - 60 % 61 - 70 % 71 - 80 % 81 - 90 % 91 - 100 % Kernel #S #S #S #S #S#S #S #S #S #S #S #S #S #S #S#S #S #S #S #S #S #S#S #S#S #S #S#S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S#S#S #S #S #S#S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S#S #S#S#S #S #S#S#S #S #S #S#S #S#S #S#S#S #S #S #S#S #S#S #S #S #S #S#S #S #S #S #S #S#S #S #S#S #S #S #S #S#S#S #S#S #S #S#S #S #S #S#S #S #S #S #S #S #S #S#S #S #S #S #S#S #S #S #S #S #S #S #S#S#S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S#S #S #S #S #S #S#S #S #S #S #S #S #S #S#S#S #S #S #S #S #S#S #S #S #S #S #S #S #S#S #S #S #S #S #S#S #S #S #S #S#S #S #S#S #S #S#S#S #S #S#S#S #S #S #S #S #S #S #S #S#S #S #S #S #S #S#S #S #S #S #S #S #S #S #S #S#S #S #S #S #S#S #S #S #S#S#S#S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S#S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S #S#S #S #S #S #S #S #S#S #S#S #S #S #S#S #S #S #S #S #S #S #S #S#S #S #S#S #S #S #S#S #S#S 0 100 200 Kilometers N EW S Kernel 1 - 10 % 11 - 20 % 21 - 30 % 31 - 40 % 41 - 50 % 51 - 60 % 61 - 70 % 71 - 80 % 81 - 90 % 91 - 100 % Kernel 36°00' 36°00' 37°00' 37°00' 3°00' 3°00' 2°00' 2°00' 1°00' 1°00' Batimetría 200 m 400 m 600 m 1000 m 1500 m 2000 m 3000 m a) b) c) d) Capítulo 3 - Identificación de unidades de gestión de calderones comunes en el Mediterráneo español Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 118 permite a una población residente de más de 200 individuos (Verborgh et al., 2009) alimentarse todo el año en la zona (de Stephanis, 2008; de Stephanis et al., 2008c). Sin embargo, la fuerte corriente atlántica superficial obliga a los animales a nadar a contra corriente durante gran parte del día para mantenerse en la zona central (de Stephanis, 2008; de Stephanis et al., 2008a). En cambio, los individuos de la UG de Alborán usan habitualmente hábitats de más de 100 km de largo e incluso han realizado algunos movimientos de más de 200 km desde Murcia hasta Málaga y hasta el sur de la Isla de Alborán. Estos movimientos podrían estar relacionados con una densidad menor de presas y más dispersas que en el Estrecho. No se han observado movimientos más al norte que cabo de Palos en Murcia lo que sugiere que las zonas más productivas para los calderones comunes se encuentran en los cañones del golfo de Vera y en el mar de Alborán. Los movimientos realizados por todos los individuos seguidos en este estudio son mucho menores en comparación con los observados para los calderones marcados en el Atlántico donde se han registrado movimientos de hasta 234 km en un día y una media de 80 km/día (Bloch et al., 2003; Nawojchik et al., 2003; Mate et al., 2005). Además, individuos marcados en las Islas Feroe (aproximadamente 62°N 7°W) llegaron hasta la dorsal mesoatlántica (aproximadamente 48°N 26°W), situado a más de 2.200 km (http://savn.fo/00534/00554/00201/). El individuo PTT 101196 es el único que se ha desplazado más de 100 km en un día, volviendo al norte después de haber bajado al sur de la cuenca. Todos los otros individuos han mostrado movimientos diarios de distancias menores y en un área bien definida. Las zonas más importantes tienen las mismas características que se han identificado previamente en el Mediterráneo y océano Atlántico, áreas oceánicas y de gran productividad biológica cerca del talud continental y de cañones submarinos, generalmente de más de 600 m de profundidad (Cañadas et al., 2005, de Stephanis et al., 2008a, Hammond et al., 2009; Marcos-Ipiña et al., 2014; Pettex et al., 2014, Goetz et al., 2015). Estos resultados refuerzan la importancia tanto del estrecho de Gibraltar como del mar de Alborán como zonas de alta concentración de alimento para las poblaciones de calderones que les permiten Capítulo 3 - Identificación de unidades de gestión de calderones comunes en el Mediterráneo español Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 119 quedarse en la misma área durante largos periodos de tiempo (Cañadas y Sagarminaga, 2000, Cañadas et al., 2005, de Stephanis et al., 2008a). Conclusión V. La catalogación actual de los calderones comunes del Mediterráneo español como vulnerable en el Catálogo Español de Especies Amenazadas considera una sola población que se extiende desde el estrecho de Gibraltar hasta la frontera francesa (RD 139/2011). Sin embargo, los resultados de este estudio sugieren que por lo menos la parte occidental debería separarse en dos unidades de gestión: una desde el estrecho de Gibraltar hasta el oeste del banco de Yibuti y la dorsal de Alborán, y otra desde el este del banco de Yibuti hasta cabo de Palos en Murcia. En consecuencia, cada unidad de gestión debería tener su propio plan de conservación y monitorización, para poder detectar cambios en cada UG. Además, sería recomendable reevaluar el estatus de conservación de cada unidad de gestión, especialmente para la del estrecho de Gibraltar que cuenta con una población residente de poco más de 200 individuos (Verborgh et al., 2009). La delimitación geográfica de cada UG ayudará a definir una zona de monitoreo que abarque las áreas más utilizadas por los individuos de cada UG, reduciendo el esfuerzo y el coste de los planes de monitorización. Referencias VI. Alves, F., Quérouil, S., Dinis, A., Nicolau, C., Ribeiro, C., Freitas, L., Kaufmann, M., Fortuna, C., 2013. Population structure of short-finned pilot whales in the oceanic archipelago of Madeira based on photo-identification and genetic analyses: implications for conservation. Aquat. Conserv. Mar. Freshw. Ecosyst. 23, 758–776. doi:10.1002/aqc.2332 Andrews, R.D., Pitman, R., Ballance, L., 2008. Satellite tracking reveals distinct movement patterns for Type Band Type C killer whales in the southern Ross Sea, Antarctica. Polar Biol. 31, 1461–1468. Baird, R.W., Gorgone, A.M., McSweeney, D.J., Ligon, A.D., Deakos, M.H., Webster, D.L., Schorr, G.S., Martien, K.K., Salden, D.R., Mahaffy, S.D., 2009. 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CAPÍTULO 4 - PARÁMETROS DEMOGRÁFICOS DE LOS CALDERONES COMUNES DEL ESTRECHO DE GIBRALTAR Capítulo 4 - Parámetros demográficos de los calderones comunes del estrecho de Gibraltar Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 124 Capítulo 4 - Parámetros demográficos de los calderones comunes del estrecho de Gibraltar Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 125 Introducción I. La unidad de gestión del estrecho de Gibraltar está separada de la del mar de Alborán oriental tanto a nivel genético como a nivel de movimientos individuales, es decir, que no se observan intercambios de individuos entre estas dos unidades (Capítulo 3). La evaluación de los parámetros demográficos de una población es la base para tener un punto de partida para su monitorización y poder estudiar cualquier tendencia sobre ella. El estrecho de Gibraltar ofrece una situación inusual a nivel mundial. Con una población de calderones comunes relativamente pequeña, cuenta con unos 213 individuos residentes todo el año (de Stephanis, 2008; Verborgh et al., 2009). Esta situación permite obtener datos a largo plazo para una especie que vive normalmente en zonas pelágicas, es decir, lejos de costa y con un acceso complicado. Los únicos datos demográficos que existen sobre calderones comunes provienen de las Islas Feroe y la costa este de Canadá, donde se obtuvieron a partir de la caza ballenera (Sergeant, 1962; Bloch et al., 1993; Martin y Rothery, 1993; Lockyer, 1993). En estos estudios se les ha descrito como una especie longeva, con hembras que pueden alcanzar hasta 59 años y machos hasta los 46 años (Bloch et al., 1993) y con intervalos entre alumbramientos largos, de 5,1 años (Martin y Rothery, 1993). La inversión de energía por parte de la madre es entonces importante durante los 12 meses de gestación y los dos primeros años de lactancia (Lockyer, 1993), de manera que la supervivencia de las crías es alta, por lo menos una vez pasado el primer año de vida (Sergeant, 1962; Bloch et al., 1993). Un primer estudio realizado en el estrecho de Gibraltar por Verborgh et al. (2009) entre 1999 y 2005 encontró una tasa de supervivencia alta para los adultos: de 0,982 (IC 95%: 0,955-0,993), similar a los resultados encontrados en las Islas Feroe (con tasas de supervivencia de 0,945 en machos y 0,990 en hembras (Bloch et al., 1993)). Este estudio utilizó únicamente individuos con marcas naturales en la aleta dorsal fácilmente identificables. Sin embargo, Auger-Méthé y Whitehead (2007) han demostrado que el uso de otras marcas naturales en el cuerpo de los calderones comunes (como por ejemplo, la silla de montar) puede aumentar significativamente el número de individuos identificables. Además, los autores han investigado otras marcas Capítulo 4 - Parámetros demográficos de los calderones comunes del estrecho de Gibraltar Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 126 (como marcas fetales) que pueden resultar útiles para identificar a los individuos de las clases de edades más jóvenes, que suelen tener una tasa de mortalidad más alta que los adultos y entonces tienen un papel importante en el crecimiento de la población. Uno de los parámetros fundamental para proponer un cambio de estatus en el Catálogo Español de Especies Amenazadas es el “tiempo de generación”. Este parámetro se define como “la edad media de los individuos maduros en la población durante cierto tiempo”, de manera que refleja la tasa de renovación de los individuos maduros (IUCN Standards and Petitions Subcommittee, 2014). Los criterios más comúnmente usados para cetáceos por la UICN son el criterio A (“se estima que su regresión en el futuro puede ser al menos del X% en los próximos Y años o Z generaciones”) o el criterio D (“se estima que el tamaño de población tiene un número de individuos maduros menor de Y (Taylor et al., 2007)). La abundancia de cetáceos suele estimarse para la población total, y resulta muy difícil determinar la proporción de individuos maduros, de manera que se tiene que aproximar (Taylor et al., 2007). El objetivo de este estudio es estimar varios parámetros demográficos de la población de calderones comunes del estrecho de Gibraltar gracias a la foto-identificación y a modelos de marcaje-recaptura. Estos parámetros consisten en la tasa de supervivencia de diferentes clases de edades, la tasa de natalidad, la estacionalidad en la reproducción y el tiempo de generación. Material y métodos II. 2.1 Obtención de datos Para la recogida de datos en el mar, se siguió la metodología descrita en de Stephanis et al. (2008a) y de Stephanis (2008). En cada una de las salidas entre 1999 y 2011, dos observadores entrenados buscaron cetáceos equipados con prismáticos de 7 x 50 mm, cubriendo 180° delante del barco y haciendo cambios cada hora. Cuando se avistaban los cetáceos, el esfuerzo de búsqueda se paraba para acercarse a los animales, comenzando otra vez cuando el avistamiento terminaba. Durante el avistamiento se recogieron datos de especie, comportamiento, número de individuos estimados en total y para cada clase de edad (adulto, juvenil, cría y neonato). Los neonatos son Capítulo 4 - Parámetros demográficos de los calderones comunes del estrecho de Gibraltar Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 127 individuos con marcas fetales claramente visibles y que miden entre 30-50% del tamaño de un adulto, las crías entre 50-75% y los juveniles entre 75-90%. Cuando no se podía contar el número exacto de individuos en cada clase de edad se indicaba la presencia o ausencia de cada uno. 2.2 Foto-identificación de los individuos marcados de forma natural Desde 1999 se tomaron fotografías de aletas dorsales de calderón común en el estrecho de Gibraltar. Entre 1999 y 2000, las fotografías fueron realizadas desde las embarcaciones de avistamiento de cetáceos de las empresas Firmm España, Whale Watch España y Aventura Marina, con una cámara Nikon equipada con un objetivo 100-300 mm. Durante 2001 y 2002, las fotografías se realizaron desde el barco de investigación “Elsa” del grupo de investigación CIRCE, con la misma cámara. A partir del 2002 y hasta el 2004, un objetivo Canon EF 100-400 mm con un estabilizador de imagen fue utilizado en una cámara Canon EOS-3. En 2004, el mismo objetivo fue montado en una cámara digital Canon 10D, y desde 2006 en una Canon 30D. Para fotografiar las aletas dorsales, los animales fueron fotografiados lo más cerca posible en su lado izquierdo. El lado izquierdo es el más accesible porque en esta zona los animales nadan normalmente contra la corriente predominante del este para permanecer aproximadamente en la misma área. Por lo tanto, el lado izquierdo está mirando hacia el sur donde se da la mejor luz del sol para hacer las fotografías. Se realizó un catálogo del lado izquierdo y los análisis se hicieron usando solamente este lado. Todos los animales presentes en el avistamiento fueron fotografiados independientemente de su nivel de marcado, para que todos tuvieran así la misma probabilidad de captura fotográfica. En algunas fotografías apareció más de un individuo o aleta dorsal, porque el calderón común puede formar grupos muy compactos. El término de “imagen de aleta dorsal” será usado para hablar de la representación de una sola aleta dorsal en una fotografía que puede contener varias. El mismo método fue usado desde el principio del estudio en 1999 con tal de poder usar todas las fotografías en el mismo tipo de análisis. Capítulo 4 - Parámetros demográficos de los calderones comunes del estrecho de Gibraltar Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 134  Adulto: Color oscuro y tamaño del animal mayor. Figura 4.5. De izquierda a derecha, calderón común adulto con cría, cría y juvenil. 2.5 Abundancia y tasas de supervivencia de la población La abundancia de la población y la tasa de supervivencia en cada clase de edad se estimaron mediante un modelo multiestado de diseño robusto cerrado (de aquí en adelante, MEDRC), inicialmente presentado por Nichols y Coffman (1999). Este modelo fue creado en el programa MARK usando los datos de captura-recaptura fotográfica de verano durante ocho años (1999-2006). Para describir la estructura de MEDRC se describirá primero la estructura del modelo de diseño robusto, y luego la estructura del multiestado. 2.6 El modelo de diseño robusto cerrado El modelo de diseño robusto cerrado de Pollock (Pollock, 1982) permite calcular las tasas de supervivencia y estimas de abundancia usando datos de captura-recaptura. En el contexto típico de marcaje-recaptura, la probabilidad de encontrar un individuo en la muestra, también llamado tasa de retorno, se define por la probabilidad de que esté vivo y en el área de muestreo (Φ), y la probabilidad de encuentro, condicionada por estar vivo y en el área de muestro (p). El modelo de diseño robusto cerrado es una combinación del modelo de marcarecaptura Cormack-Jolly-Seber (CJS, Cormack, 1964; Jolly, 1965; Seber, 1965) y los modelos de estima de población cerradas (Otis et al., 1978). El modelo se presenta esquematizado en la figura 4.6. Capítulo 4 - Parámetros demográficos de los calderones comunes del estrecho de Gibraltar Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 135 Figura 4.6. Estructura básica del modelo de diseño robusto cerrado de Pollock con las sesiones secundarias cerradas y primarias abiertas (adaptado de Pollock, 1982). En el diseño robusto cerrado, las sesiones secundarias están cerradas, lo que significa que no se permiten nacimientos, muertes, inmigración o emigración dentro de una sesión secundaria (verano). Sin embargo, estos eventos están permitidos entre las sesiones primarias, que son por lo tanto consideradas abiertas. 2.7 Modelo multiestado Los modelos multiestado permiten estimar las tasas de supervivencia para cada clase de edad, llamadas “estados”, y las transiciones entre estados. En el contexto típico de modelos de marcaje-recaptura, con un solo estado, los parámetros Φ y p son los que se han descrito anteriormente. El modelo multiestado añade un parámetro que es la “probabilidad de transición”, es decir, la probabilidad de pasar de un estado al otro. Se define de la siguiente forma: la probabilidad de que se produzca una determinada transición entre las sesiones (i) e (i+1) depende sólo del estado en el tiempo (i). Bajo esta premisa, los parámetros que definen juntos la probabilidad de encuentro de un individuo en un estado concreto en una sesión determinada son: rs i  = la probabilidad de que un animal vivo en el estado r en el tiempo i esté vivo y su estado sea s en el tiempo i+1. p s i = la probabilidad de que un animal vivo en el estado s al tiempo i sea reencontrado en el tiempo i+1. Capítulo 4 - Parámetros demográficos de los calderones comunes del estrecho de Gibraltar Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 136 En este caso, el parámetro  refleja la probabilidad de sobrevivir y de hacer la transición hacia otro o el mismo estado. Como la supervivencia (S) del tiempo i al i+1 no depende del estado en el tiempo i+1, entonces: rs i r i rs iS  . donde rs i  es la probabilidad condicional de que un animal en el estado r en el tiempo i esté en el estado s al tiempo i+1, sabiendo que el animal está vivo a i+1. Como los animales pueden permanecer en el mismo estado o pasar a otro estado, mientras se mantienen vivos, entonces están entre dos estados r y s: rrrs  1 , por lo tanto la suma de las probabilidades de transición/supervivencia ϕ es igual a la tasa de supervivencia. En otras palabras, r i s rs iS   2.8 El modelo multiestado de diseño robusto cerrado (MEDRC) En este estudio, cada periodo primario (de junio a septiembre de cada año) fue dividido entre múltiples periodos secundarios, cada uno consistente en 15 días consecutivos de muestreo. Todos los avistamientos de un individuo dentro de un periodo secundario fueron considerados como un avistamiento. El número de sesiones secundarias varía a lo largo de los años. Para los intervalos entre periodos primarios se estimaron los siguientes parámetros, siguiendo el modelo multiestado: r t S , la probabilidad de que un individuo del estado r en el periodo t sobreviva hasta el estado r en el periodo t+1; rs t  (también nombrado como psirst), la probabilidad condicional de que un animal en el estado r en el periodo t esté en el estado s en el periodo t+1, dado que está vivo en el periodo t+1. p s t , la probabilidad de que un animal vivo en el estado s en el periodo t sea visto en el periodo t. En este estudio, el estado representa la clase de edad del individuo en el momento t. Se consideraron tres estados: C como crías, J como juveniles y A de adultos. Por lo Capítulo 4 - Parámetros demográficos de los calderones comunes del estrecho de Gibraltar Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 137 tanto, algunas transiciones no pueden ocurrir, por ejemplo, un adulto no se puede convertir en cría, así que se fijaron algunas probabilidades de transición como 0: 0 JCAJAC  En otras palabras, cuando un individuo es adulto, se mantiene adulto: 11  AJACAA  Dado que la transición entre cría y juvenil es constante, es decir, una cría se convierte en juvenil después de un año, este parámetro se fijó como 1. 1 CJ  La figura 4.7 resume las probabilidades de supervivencia, recaptura y transición estimada para las clases de edad C, J, A. Figura 4.7. Tasa de supervivencia S, probabilidad de captura p y probabilidad de transición para los tres estados: C (cría), J (juvenil) y A (adulto). Durante las sesiones secundarias se usó un modelo de población cerrada para estimar las probabilidades de captura. Dado que se esperaba una heterogeneidad de las capturas entre individuos, se utilizaron modelos con heterogeneidad. Se modelizó la heterogeneidad usando un modelo finito mezclado (Pledger, 2000) con dos grupos de individuos, uno con alta probabilidad de captura (phigh) y el otro con baja probabilidad de captura (plow). El parámetro de mezcla π (pi) indica la proporción de los datos en uno u otro grupo de individuos. Esto implica tener dos probabilidades de captura en cada sesión. La selección del modelo comienza con un modelo general de supervivencia S constante notado (.) y transiciones psi, heterogeneidad pi y probabilidad de captura p variando Capítulo 4 - Parámetros demográficos de los calderones comunes del estrecho de Gibraltar Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 138 entre las sesiones primarias, notadas (t), {SC(.) SJ(.) SA(.) psiCA(t) psiJA(t) piC(t) piJ(t) piA(t) pC(t) pJ(t) pA(t)}. Sabemos de Verborgh et al. (2009) que la tasa de supervivencia fue constante sobre el periodo 1999-2005 para los adultos, de manera que estos parámetros se mantuvieron constantes. Asimismo, debido a los pocos datos existentes para las crías y los juveniles durante los primeros años, su supervivencia se consideró también constante para tener una mejor estima. A partir de este modelo, se probaron diferentes hipótesis:  probabilidades de captura pC(.), pJ(.) y pA(.) constantes a lo largo del tiempo  heterogeneidad piC(.), piJ(.) y piA(.) constantes a lo largo del tiempo.  probabilidades de transiciones psiJA(.) y psiCA(.) constantes a lo largo del tiempo (las otras transiciones están fijadas) Las siguientes asunciones se hicieron para el diseño robusto (Kendall y Nichols, 1995): A1. La población se asume como cerrada a la inmigración, emigración, nacimientos y muertes dentro de las sesiones primarias, es decir, en verano. A2. Los individuos con marcas naturales fueron “capturados” en sesiones secundarias y se asumen identificados sin errores. A3. Todos los individuos usaron el área dentro del periodo de estudio, pero no necesariamente todos los años (permitiendo las emigraciones temporales aleatorias). Todos los análisis de marcaje-recaptura fueron realizados con el programa Mark 7.1 (White y Burnham, 1999). Los modelos se compararon y se seleccionaron utilizando el Akaike Information Criterion, ajustado para tamaños de muestra pequeños (AICc, Sugiura, 1978). Se usó la diferencia entre AICc entre cualquier modelo dado y el mejor modelo admitido (ΔAICc) para evaluar el ajuste relativo del modelo. Con ΔAICc ≤ 5, los modelos fueron seleccionados para probar más hipótesis. Al final los modelos con ΔAICc ≤ 2 se consideró que tenían un buen ajuste a los datos (Burnham y Anderson, 1998). Capítulo 4 - Parámetros demográficos de los calderones comunes del estrecho de Gibraltar Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 139 donde L es la verosimilitud del modelo, K es el número de parámetros y n el tamaño de muestra. Los modelos de diseño robusto cerrado también permiten estimar el número de individuos en cada estado ( s N ˆ ) cada año. 2.9 Intervalo de nacimientos y estacionalidad de reproducción A continuación se explica cómo se calculó el intervalo de nacimiento. Se estudió la historia de asociación de cada hembra con sus crías, para conocer el intervalo de nacimientos de crías viables. Se realizó un seguimiento de todas las hembras que produjeron al menos dos crías durante el periodo de estudio. Después se calculó la media del intervalo de nacimientos. Las asociaciones potenciales madre-cría son confirmadas cuando (1) solamente un individuo fue potencialmente la madre de una cría dada, (2) la madre produjo al menos dos descendientes durante el periodo de estudio, (3) más de 3 imágenes de la cría fueron tomadas y (4) la madre se confirmó como una hembra mediante genética (de Stephanis et al., 2008b). Se estimó tanto el intervalo entre nacimientos como el intervalo entre crías viables, es decir el tiempo entre dos crías que sobrevivieron al menos hasta la clase de edad juvenil. Se estimó la proporción de hembras adultas en la población que dan a luz cada año como el inverso de la media del intervalo de nacimiento, también llamado “porcentaje de hembras que crían”. Dicho de otra manera, es la probabilidad de que una hembra adulta produzca con éxito descendencia en un año dado. Por ejemplo, si el intervalo medio entre nacimientos sucesivos de una hembra adulta es de dos años, podemos decir que se supone que el 50% de todas las hembras adultas dará a luz cada año. Para definir la estacionalidad en la reproducción de los calderones del estrecho de Gibraltar, se usaron los datos recogidos en el mar durante las campañas que se realizaron entre 1999 y 2011. El número de avistamiento no es homogéneo durante los diferentes meses del año de manera que se calculó una frecuencia de presencia de         1 2)log(2AIC Kn n KLc Capítulo 4 - Parámetros demográficos de los calderones comunes del estrecho de Gibraltar Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 140 neonatos en cada mes para poder comparar los resultados. Para eso, se dividió el número de avistamiento mensual de calderones comunes con presencia de neonatos por el número total mensual de avistamiento de calderones comunes. Solamente se usaron meses con un mínimo de 10 avistamientos que tenían información sobre la presencia o ausencia de neonatos. 2.10 Tiempo de generación En el estrecho de Gibraltar, se puede estimar la longevidad como el inverso de la tasa de mortalidad según Charnov (1993), como 1/(1-tasa de supervivencia de adultos). Luego se calculó el tiempo de generación según la definición de la UICN (2001): “La duración de una generación es el promedio de la edad de los individuos maduros en la población actual. Por lo tanto, el tiempo de la generación refleja la tasa de renovación de los individuos reproductores de una población. Es mayor que la edad de la primera reproducción y menor que la edad del individuo reproductor más viejo. Cuando la duración de la generación cambia bajo amenazas, debe utilizarse el valor previo al problema, es decir la duración más natural.” En el Estrecho, se desconoce la edad de madurez de los calderones comunes, pero se usaron los datos conocidos de edad de 50% de madurez de las Islas Feroe, con 8 años para hembras (Martin y Rothery, 1993) y 14 años para machos (Desportes et al., 1993). Se comparó el tiempo de generación usando la longevidad media estimada en el Estrecho en este estudio y la longevidad máxima estimada en las Feroe (59 años, Bloch et al., 1993) con la formula siguiente (UICN, 2001): Resultados III. 3.1 Obtención de datos Entre 1999 y 2011, en 453 días de navegación, se han recopilado un total de 2085 avistamientos de calderones comunes en el estrecho de Gibraltar con información sobre la presencia o ausencia de cada clase de edad. De media, los adultos Capítulo 4 - Parámetros demográficos de los calderones comunes del estrecho de Gibraltar Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 141 representaron un 76,8% (SD: 16,8; IC 95%: 43,8-100), los juveniles un 12% (SD: 11,7; IC 95%: 0-35), las crías un 7,9% (SD: 9,1; IC 95%: 0-25,7) y los neonatos un 3,2% (SD: 6,5; IC 95%: 0-16,1). 3.2 Foto-identificación de todos los individuos de la población La foto-identificación de todos los animales de la población permite evaluar la estructura de la población. La figura 4.8 muestra el número de individuos por clases de edad para cada verano entre 1999 y 2006. Figura 4.8. Número de individuos identificados por clases de edad por año 1999-2006 con los totales indicados encima de las barras (solo veranos). El número total de individuos identificados cada año así como el número de animales identificados por clase de edad, crecen durante el periodo de estudio: de 88 a 218 para los adultos, de 3 a 39 para los juveniles y de 1 a 23 para las crías. Debemos enfatizar que el único individuo identificado como cría en 1999 (GM_GIB_UM_092, llamado “Mambo”) seguía vivo como adulto en 2006. La figura 4.9 muestra el aumento de los individuos identificados para los individuos marcados con marcas primarias y con marcas secundarias cada año. 1999 2000 2001 2002 2003 2004 2005 2006 Cría 1121010 11 23 Juvenil 32510 10 16 15 39 Adulto 88 92 57 85 121 190 163 218 92 95 64 96 131 216 189 280 0 50 100 150 200 250 300 Número de individuos Capítulo 4 - Parámetros demográficos de los calderones comunes del estrecho de Gibraltar Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 142 Figura 4.9. Número de individuos identificados con marcas primarias y secundarias entre 1999 y 2006. De 1999 a 2006 el porcentaje de animales con marcas secundarias ha aumentado desde el 6,5% en 1999 a 30,7% en 2006. Al mismo tiempo, el esfuerzo fotográfico anual, calculado como el número de fotografías de aletas dorsales tomadas y, por lo tanto, analizadas por año (tabla 4.1) también ha aumentado, siguiendo la misma tendencia que los individuos con marcas secundarias. En total se han identificados a 393 individuos con marcas primarias y secundarias durante el periodo de ocho años. Tabla 4.1. Número de fotografías de aletas dorsales analizadas anualmente en los veranos 1999-2006 y proporción de imágenes de buena calidad Total imágenes de aletas Q0+Q1+Q2 Q1+Q2 (Q1+Q2)/Todas 1. 1999 336 208 0,62 2. 2000 492 261 0,53 3. 2001 395 168 0,43 4. 2002 931 342 0,37 5. 2003 1500 706 0,47 6. 2004 1848 1584 0,86 7. 2005 2919 1939 0,66 8. 2006 5905 4950 0,84 Total 14326 10158 0,71 0 50 100 150 200 250 300 1999 2000 2001 2002 2003 2004 2005 2006 Total Número de individuos Año Individuos con marcas primarias Individuos con marcas secundarias Capítulo 4 - Parámetros demográficos de los calderones comunes del estrecho de Gibraltar Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 143 Se analizaron un total de 14.326 imágenes de aletas dorsales en verano de 1999 a 2006 (tabla 4.1). Sin imágenes de mala calidad (Q0), el número total de imágenes de calidad Q1 y Q2 se reduce a 10.158 para todos los periodos veraniegos. La tabla 4.2 describe sesiones primarias y secundarias usadas en el modelo MEDRC. El número de sesiones secundarias dependió de la repartición de los días en el mar. El número de días en el mar no fue el mismo cada año, porque depende de las condiciones meteorológicas. Más de un avistamiento puede darse en el mismo día. Tabla 4.2. Número de sesiones secundarias, avistamientos y días en el mar usados en MEDRC Años 1999 2000 2001 2002 2003 2004 2005 2006 Sesiones secundarias 7 7 4 6 4 5 5 5 Avistamientos 49 33 15 24 17 30 13 18 Días en el mar 34 26 13 16 10 18 5 17 3.3 Tasa de supervivencia y abundancia de la población El mejor modelo (modelo 1, tabla 4.3) fue el que tenía los parámetros de supervivencia y mezcla pi constantes. Tabla 4.3. Resultados de los modelos MEDRC con el número del modelo, los modelos probados, el valor del AICc, la diferencia de AICc con el mejor modelo (∆AICc), el número de parámetros usados en el modelo (N.P.) y la desvianza (Dev.). N° Nombre de modelo AICc ∆AICc N.P. Dev 1 {SC(.) SJ(.) SA(.) psiCA(t) psiJA(t) piC(.) piJ(.) piA(.) pC(t) pJ(t) pA(t) N(t)} 613,6 0,0 85 436,2 2 {SC(.) SJ(.) SA(.) psiCA(.) psiJA(.) piC(.) piJ(.) piA(.) pC(t) pJ(t) pA(t) N(t)} 617,5 3,9 79 453,1 3 {SC(.) SJ(.) SA(.) psiCA(t) psiJA(t) piC(t) piJ(t) piA(t) pC(t) pJ(t) pA(t) N(t)} 660,7 47,2 106 437,1 4 {SC(.) SJ(.) SA(.) psiCA(t) psiJA(t) piC(t) piJ(t) piA(t) pC(.) pJ(.) pA(.) N(t)} 695,0 81,4 64 562,8 Capítulo 4 - Parámetros demográficos de los calderones comunes del estrecho de Gibraltar Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 150 individuos muy marcados entre 1999 y 2005. Esto puede explicarse por varias razones. La primera es que el periodo de este estudio es de un año más, durante el cual podría haberse producido una mortalidad mayor que en los años anteriores, lo que se vería reflejado en el valor medio del periodo. La segunda es que al usar todos los individuos de la población, nos acercamos a un valor probablemente más realista y completo. El hecho de usar únicamente los individuos muy marcados, limita los resultados probablemente a individuos más maduros, que tienen una tasa de supervivencia mayor (Bloch et al., 1993), porque las marcas se suelen acumular con el tiempo (Auger-Méthé y Whitehead, 2007). En este estudio, hemos utilizado a todos los individuos “adultos” según criterios de pigmentación de la piel de manera que individuos todavía jóvenes pero mayores de 4,6 años, según la tasa de transición de juveniles a adultos, podrían incluirse en esta clase de edad y así disminuir la estima. Como se ha calculado en este estudio, la tasa de supervivencia es significativamente menor para la clase de edad de juveniles con una media de 0,869 (IC 95%: 0,7580,934). Otra explicación podría ser en este caso, los errores de identificación de tipo “falsos negativos”, de los cuales se explicaron anteriormente sus posibles causas. De hecho, este tipo de identificaciones erróneas podría haber causado una sobreestimación del número de individuos en la población y al mismo tiempo una infra estimación de la tasa de supervivencia como fue descrito en Stevick et al. (2001). Los autores observaron que la identificación del mismo individuo como dos diferentes, provocaba un sesgo en la estimación de la abundancia de la población porque los dos individuos deberían haber sido identificados como uno solo y por lo tanto el segundo avistamiento del mismo individuo es considerado por el modelo como un nuevo individuo que entra en la población. En cambio, en la tasa de supervivencia se produce un sesgo negativo porque el primer individuo identificado no fue nunca vuelto a avistar y por lo tanto se asume como muerto por el modelo. Sin embargo, los resultados no muestran un gran sesgo comparado con otros estudios así que este tipo de error fue probablemente insignificante. La tasa de supervivencia observada en crías de 0,629 (IC 95%: 0,409-0,805) fue baja. Aunque es similar a la tasa de 0,650 estimada en el primer año de vida de los calderones comunes en Canadá (Sergeant, 1962), está muy por debajo de la estimada Capítulo 4 - Parámetros demográficos de los calderones comunes del estrecho de Gibraltar Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 151 en las Islas Feroe (0,862 en Bloch et al., 1993). Los calderones comunes del estrecho de Gibraltar tienen niveles medios de contaminantes organoclorados DDTs y PCBs cinco veces más altos que en el Mediterráneo (Praca et al., 2011; Lauriano et al., 2014; Pinzone et al., 2015), los cuales a su vez son 5 a 10 veces más altos que en el Atlántico norte (Dam y Bloch, 2000; Praca et al., 2011). Los niveles encontrados en el Estrecho están muy por encima de los umbrales considerados nocivos para el sistema inmune y reproductivo en mamíferos (Kannan et al., 2000; Jepson et al., 2005). Además, se ha demostrado que la mayoría de estos contaminantes se transmitirían a las crías 10 veces más durante la lactancia que en la gestación (Borrell et al., 1995) y que pueden afectar a su supervivencia (Hoydal et al., 2015), lo que explicaría el alto nivel de mortalidad encontrado en los neonatos de este estudio. 4.4 Estimas de abundancia Los modelos sin heterogeneidad fueron evaluados. Pero, ya que las estimas de abundancia fueron menores que para los modelos con heterogeneidad, estos fueron descartados (Chao et al., 1992). Los problemas de identificación errónea fueron más probables entre las sesiones primarias (años) que entre las sesiones secundarias (semanas/meses) porque los arañazos y las marcas fetales pueden durar varios meses (verano), pero muchos no permanecen de un año al siguiente. Por esto, la abundancia fue considerada como bien estimada. Sin embargo, las estimas de 2004 a 2006 son las más fiables, porque el esfuerzo fotográfico y la calidad de las fotografías fueron mayores. Esto fue debido el uso de una nueva cámara fotográfica digital a partir del 2004, permitiendo disparar un mayor número de fotografías y por tanto mejorando la calidad en las imágenes de los individuos jóvenes. De hecho, el uso de las plataformas de avistamiento de cetáceos y la cámara analógica con carretes solo permitió identificar a 5 crías entre 1999 y 2003. Por lo tanto, el verdadero aumento del esfuerzo fotográfico provocado por la adquisición de la nueva cámara digital, comenzó a ser aplicado a los individuos jóvenes en 2004, y ha ido creciendo hasta 2006 para intentar revertir el sesgo negativo del esfuerzo fotográfico enfocado a las crías y los juveniles de acuerdo con Gauffier et al. (2007), permitiendo una identificación adecuada de todos los individuos de la población. Por esto, la estima de 2006 es probablemente la más precisa. Además, para muchas especies de cetáceos, las estimas de captura-recaptura Capítulo 4 - Parámetros demográficos de los calderones comunes del estrecho de Gibraltar Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 152 de tamaño de población usando las marcas naturales de los individuos son consideradas mucho más precisas que aquellas obtenidas con campañas de transecto lineal (Hiby y Hammond, 1989), el otro método principal disponible. Por lo tanto, la estimación mediante marcaje-recaptura de 349 individuos (IC 95%: 321-407) en la población de 2006 fue considerada una buena estima del número de individuos de la población de calderón común en el estrecho de Gibraltar. 4.5 Porcentaje de individuos maduros El porcentaje alto de individuos adultos (85,4% por foto-identificación y 76,8% en los avistamientos en el mar) encontrado en esta población podría reflejar problemas de reproducción. Según Taylor et al. (2007), la proporción de individuos maduros en calderones comunes estaría alrededor de 46% en una población con un crecimiento poblacional de 4% anual y de 51% en una población estable. Estas predicciones están muy por debajo de lo encontrado en este estudio. Podría ser debido a la baja supervivencia de las crías y los potenciales problemas de reproducción encontrados debido a los altos niveles de contaminantes como se ha discutido anteriormente. 4.6 Intervalo de nacimientos y estacionalidad de reproducción Para el cálculo del intervalo de nacimientos, podría existir un sesgo negativo debido a una mayor mortalidad prenatal y/o neonatal, o al reducido número de parejas disponibles para la reproducción. Se hizo una distinción entre el intervalo de nacimiento, calculado por todas las asociaciones madre-cría y el intervalo de crías viables definido por Olesiuk et al. (1990) calculado solo con las madres cuyas crías sobrevivieron al menos un año. El intervalo de crías de 4,5 años en este estudio fue menor que los 5,1 años de las Islas Feroe por Martin y Rothery (1993), pero similar al intervalo entre embarazos de 4,2 años calculado por los mismos autores. El intervalo de nacimientos de 3,6 años de este estudio fue, por lo tanto, menor que el intervalo entre embarazos de Martin y Rothery (1993), a pesar de que estos autores definieron el intervalo entre embarazos como el intervalo entre dos posibles embarazos, incluso si el feto o recién nacido moría. Las estrictas restricciones impuestas por la selección de parejas válidas madre-cría solo permitieron usar 13 madres para el cálculo del intervalo, sobre los 256 adultos identificados. Esto fue debido probablemente al corto período de tiempo de estudio comparado con la longitud del intervalo (menos de dos Capítulo 4 - Parámetros demográficos de los calderones comunes del estrecho de Gibraltar Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 153 veces el intervalo) y el bajo número de imágenes de crías y juveniles tomadas entre 1999 y 2003. De hecho, la mayoría de las parejas madre-cría fueron identificadas en 2004-06, un período de solo tres años, i.e. un período menor al intervalo estimado. Por lo tanto, el número de madres seleccionadas para el cálculo fue limitado por el número de potenciales madres identificadas entre 1999-03. Entonces, dos cuestiones surgen de esta pequeña cantidad de datos. Primero, una muestra de 13 individuos podría ser insuficiente para estimar el éxito de reproducción de las hembras en la población, causando una estima sobrevalorada o infravalorada del intervalo de crías. Segundo, el corto período de estudio puede limitar el muestreo a los intervalos de menor duración y, por lo tanto, causar una sobrestimación del éxito de reproducción de las hembras. Los intervalos mínimo y máximo se utilizaron para estimar el intervalo cuando una o las dos crías eran identificadas por primera vez como juveniles, y, por lo tanto, el año de nacimiento solamente podía ser estimado basado en su coloración, forma y tamaño de la dorsal en las imágenes. Las incertidumbres sobre el año de nacimiento de algunos juveniles podrían llevar a sobreestimar o infra-estimar el intervalo. Se encontró una estacionalidad en la presencia de neonato en los grupos de calderones avistados, con un pico durante el mes de abril. Esta observación confirma la hipótesis de que la desaparición temporal de los calderones del estrecho de Gibraltar durante unas semanas en primavera podrían ser con fines reproductivos (de Stephanis, 2008). El tiempo de gestación de 12 meses (Martin y Rothery, 1993) causaría una sincronización de la mayoría de los nacimientos en primavera. Sin embargo, se han observado neonatos todo el año. La estacionalidad observada en la presencia de neonatos podría ser determinante para minimizar el impacto de actividades antropogénicas durante este periodo crítico para la especie. 4.7 Tiempo de generación El tiempo de generación de 35 años calculado a partir de los datos de las Islas Feroe es muy diferente del encontrado por Taylor et al. (2007), que estimaron un tiempo de generación de 24 años para calderones comunes usando otros métodos y los datos de Sergeant (1962) con una edad máxima de reproducción de 40 años en vez de 59 años Capítulo 4 - Parámetros demográficos de los calderones comunes del estrecho de Gibraltar Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 154 en Bloch et al. (1993), un intervalo de nacimiento de 3,3 años, en vez de 5,1 años encontrado por Bloch et al. (1993) y un tiempo de gestación de 16 meses en vez de 12 meses encontrado por Martin y Rothery (1993). En cambio, el resultado de Taylor et al. (2007) es similar al hallado a partir de la media de la tasa de supervivencia encontrada en el estrecho de Gibraltar, con un tiempo de generación de 23,35 años que es probablemente más representativo de la población general porque al usar los valores máximos, se extiende el tiempo de generación de más de 10 años. 4.8 Seguimiento del estado de la población Los parámetros demográficos estimados en este estudio muestran una buena salud aparente de la población del estrecho de Gibraltar. Asimismo, se ha demostrado la importancia de la información proporcionada por individuos con marcas secundarias. Primero, porque los resultados han demostrado su validez al tener valores de tasa de supervivencia similares durante el periodo 1999-2005 usando solo los individuos con marcas primarias pronunciadas (Verborgh et al., 2009), y todos los adultos con marcas primarias y secundarias (este capítulo). Sin embargo, se han podido estimar parámetros demográficos para otras clases de edad. Segundo, porque permitirá ver si la epizootia ha afectado principalmente a los adultos, como se ha observado en los varamientos (Fernández et al., 2008), o si las otras clases de edades han sufrido también. Estos datos permitirán también hacer un análisis completo de la estructura social y ver cómo ha evolucionado después de la epizootia. En los primeros análisis realizados (de Stephanis et al., 2008b), solo se tomaron en cuenta individuos muy marcados. De esta manera, se han podido ignorar relaciones sociales muy importantes con individuos de marcas segundarias, como por ejemplo entre madres y crías. Asimismo, una diferencia de nivel de marcaje entre hembras y machos se ha observado en otras especies de cetáceos (Rowe y Dawson, 2009; Marley et al., 2013), lo que sesgaría los análisis sociales basados únicamente en animales muy marcados. Conclusión V. Los parámetros demográficos estimados en 1999-2006 en la población de calderones comunes del estrecho de Gibraltar indican problemas de reproducción en la población. Los resultados obtenidos a partir de la foto-identificación de todos los individuos con Capítulo 4 - Parámetros demográficos de los calderones comunes del estrecho de Gibraltar Tesis doctoral P. Verborgh. 2015 - 155 marcas primarias y secundarias han demostrado su robustez para estimar datos demográficos. Si bien el tiempo de análisis de los individuos con marcas secundarias es mayor que para las marcas primarias, los resultados son importantes para una monitorización efectiva de esta unidad de gestión. Sin esta técnica sería imposible tener información sobre el éxito reproductivo y el reclutamiento biológico en la población. Referencias VI. Amos, B., Barrett, J., Dover, G.A., 1991. 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