Impacto del cambio global sobre la comunidad de herbáceas y el funcionamiento de ecosistemas agroforestales

María Dolores Hidalgo Gálvez TESIS DOCTORAL Sevilla, 2022 IMPACTO DEL CAMBIO GLOBAL SOBRE LA COMUNIDAD DE HERBÁCEAS Y EL FUNCIONAMIENTO DE ECOSISTEMAS AGROFORESTALES M. D. Hidalgo Gálvez 2022 IMPACTO DEL CAMBIO GLOBAL SOBRE LA COMUNIDAD DE HERBÁCEAS Y EL FUNCIONAMIENTO DE ECOSISTEMAS AGROFORESTALES Impacto del cambio global sobre la comunidad de herbáceas y el funcionamiento de ecosistemas agroforestales María Dolores Hidalgo Gálvez Tesis doctoral Sevilla, 2022 Impacto del cambio global sobre la comunidad de herbáceas y el funcionamiento de ecosistemas agroforestales Memoria presentada por María Dolores Hidalgo Gálvez para optar al título de Doctor con Mención Internacional por la Universidad de Sevilla Directores: Dr. Ignacio Manuel Pérez Ramos, Dr. Luis Matías Resina y Dr. Jesús Cambrollé Silva Tutor: Dra. María Cruz Díaz Antunes-Barradas María Dolores Hidalgo Gálvez Instituto de Recursos Naturales y Agrobiología de Sevilla (IRNAS-CSIC) Sevilla, 2022 Dr. Ignacio Manuel Pérez Ramos, científico titular del Instituto de Recursos Naturales y Agrobiología de Sevilla (Consejo Superior de Investigaciones Científicas), Dr. Luis Matías Resina, contratado para acceso al sistema I+D+i de la Universidad de Sevilla y Dr. Jesús Cambrollé Silva, profesor titular de la Universidad de Sevilla, CERTIFICAN Que los trabajos de investigación desarrollados en la memoria de tesis doctoral titulada: "Impacto del cambio global sobre la comunidad de herbáceas y el funcionamiento de ecosistemas agroforestales" han sido realizados bajo nuestra dirección y son aptos para ser presentados por la Graduada María Dolores Hidalgo Gálvez ante el tribunal que en su día se designe para aspirar al Grado de Doctor con Mención Internacional por la Universidad de Sevilla. Y para que así conste, y en cumplimiento de las disposiciones legales vigentes, extendemos el presente certificado a 1 de febrero de 2022. Dr. Ignacio Manuel Pérez Ramos Dr. Luis Matías Resina Dr. Jesús Cambrollé Silva Esta tesis doctoral se ha realizado en el Departamento de Biogeoquímica, Ecología Vegetal y Microbiana del Instituto de Recursos Naturales y Agrobiología de Sevilla (Consejo Superior de Investigaciones Científicas). Ha sido financiada por el proyecto DECAFUN (CGL2015-70123-R) del Ministerio de Ciencia e Innovación y por el contrato del programa Formación de Personal Investigador (FPI) del Ministerio de Ciencia e Innovación (BES-2016-078248) concedido a María Dolores Hidalgo Gálvez. A mis padres Agradecimientos Redactando esta parte de mi tesis me doy cuenta de que la meta de esta larga carrera se encuentra ya a pocos metros, después de tantos años, tanto esfuerzo, tanta energía y tantas emociones, llega ya a su fin. Esa meta tan esperada y ansiada, tan perseguida desde que en segundo curso de Ciencias Ambientales, Luis Parras Alcántara, mi asesor académico, me dijo que con el nivel de mi expediente académico debía hacer una tesis doctoral. En aquel momento no sabía ni lo que era, pero en cuanto me informé, pensé que era un gran reto que no iba a dejar escapar. Ahora puedo decir: No fue fácil, pero lo logré. Y así, como en una relación de pareja entre mi tesis y yo, hemos pasado juntas momentos buenos y momentos no tan buenos, pero siempre he estado enamorada de ella. Antes de agradecer a todas las personas que han formado parte de este periodo de mi vida, me gustaría dedicar mi tesis doctoral a mis padres, Juan Antonio Hidalgo y Dulcenombre Gálvez, quienes me enseñaron a dar mis primeros pasos en medio del campo agarrada a una cubeta, quienes me animaron siempre en todo lo que me propuse, quienes desde pequeña me inculcaron hacer una carrera y quienes se alegran a día de hoy de ser quien soy. Gracias por todo lo que habéis hecho siempre por mí. No tendré vida para agradeceros todo vuestro cariño y apoyo. También me gustaría dedicar mi tesis a dos miembros más de mi familia, Carioka y Thai, quienes han pasado tantas y tantas horas a mis pies y sobre mi regazo mientras escribía mi tesis. En primer lugar quiero agradecer a Ignacio Manuel Pérez Ramos, mi principal director de tesis, la oportunidad de concederme el contrato FPI y poder trabajar mano a mano con él. Gracias por iniciarme en la carrera investigadora, por dedicarme tanto tiempo y esfuerzo, por insistirme en la importancia de leer artículos para aprender de otros investigadores y por apoyarme emocionalmente tantas veces en esta carrera. Aun recuerdo como si fuese ayer el día de la entrevista, ¡qué nervios pasé escribiendo aquella carta de motivación y el resumen del artículo! También me gustaría agradecer a Luis Matías Resina, mi segundo director de tesis, todo el esfuerzo que ha dedicado a mi aprendizaje. Mi tesis no sería la misma sin todo lo que me ha enseñado de estadística. Gracias por acompañarme tantas veces al campo y compartir tantos momentos de charla camino de Pozoblanco. Igualmente me gustaría dar las gracias a Jesús Cambrollé Silva, mi tercer director de tesis, quien apostó por mí en la entrevista para la concesión de la FPI, quien me ha dado la oportunidad de tres años de docencia en el Departamento de Ecología de la Universidad de Sevilla y quien me ha dado acceso a dirigir Trabajos Fin de Grado en Biología. Gracias a los tres por todo lo que habéis hecho por mí y por tantos momentos de convivencia en el palacete de Pozoblanco. No sé si será la mejor tesis del mundo (aunque para mí sí lo sea), pero puedo decir que he tenido los mejores directores que se puede tener. Gracias a vosotros, hoy soy la investigadora que soñaba ser. Asimismo, quiero agradecer a María Cruz Díaz su función como tutora de tesis, su gran disponibilidad y amabilidad. Por último, me gustaría dar las gracias a María Dolores Carbonero por cedernos sus fincas para la realización del experimento. Ahora es el momento de agradecer a todas las personas que me han acompañado durante esta etapa de mi vida. Me gustaría dar las gracias: A Marta Gil, mi alma gemela de sentimientos, pensamientos y emociones, gracias por ser la amiga más fiel que he tenido, por escucharme y comprenderme, por tener siempre una palabra de aliento y una sonrisa, por abrirme los ojos en tantas ocasiones, por ofrecerme siempre su ayuda, por esa energía positiva que transmite, por contar conmigo siempre y por todos los momentos duros que hemos pasado juntas. Gracias por ser como eres. A Layla San Emeterio por su amistad, por demostrarme que no somos competencia, sino compañeras, por ayudarme tantas veces en las que me he caído, por tantos abrazos, por tantos momentos de llantos y risas, por tantas comidas juntas en el "zulo", por tantas actividades (zumba, yoga, vía ferrata, escape room, juegos de mesa, concurso de "ven a cenar a mi casa", meriendas, cenas, etc.) y por tantos viajes (a la playa, a Bristol, a Bari, etc.). Recuerda siempre que solas vamos más rápido, pero juntas llegamos más lejos. A Paloma Cubero y Javi Soto, por acogerme en Montpellier con tanto cariño, por acordarse siempre de mí, por tantos fines de semana juntos, tantas excursiones para descubrir el sur de Francia, por tantas comidas en su casa, por esas tardes de Scrabble, pero sobretodo, por ser más que amigos. Os quiero. A Sol Santolaya, por la semi-convivencia durante años en Pozoblanco, por su paciencia, apoyo y comprensión, por tantísimos momentos compartidos en el campo, a -3ºC y a 50ºC, por nuestros desayunos con jamón "del bueno" en la taberna "del" Julio, por tantas y tantas horas de carretera escuchando reggaeton, por su ayuda en mi tesis doctoral y por tantos viajes y actividades juntas fuera del IRNAS. Gracias compañera, gracias amiga. A Paloma Campos, por tantos momentos vividos juntas en el IRNAS y fuera de él, por tantos viajes, por tantas actividades, por tantas lágrimas de risa y de llanto, por esos abrazos tan reconfortantes, por meterme en el mundo de la bachata y querer compartir siempre tus hobbies conmigo. A Pablo Díaz, mi favorito, por esos masajitos para aliviarme la tensión del cuello, por esos chupitos de Jägermeister y por recibirme siempre con un abrazo y una sonrisa. Gracias por todo el cariño que he recibido de tu parte. A Ellen Moxley, por tantas fiestas y tantas horas de baile juntas. Eres el mejor ejemplo de que la distancia no hace el olvido. Por muchos kilómetros que nos separen, siempre te tendré presente. Gracias por regalarme los momentos más divertidos que he pasado en Sevilla. ¡Que nos quiten lo "bailao"! A María López, por la tranquilidad y la paz que transmite, por su ternura y por estar siempre ahí aunque estuviese lejos. A Desi Monis, por los desayunitos juntas, por ser tan comprensiva y tan cariñosa. A Elena Villa, por su amistad y sus palabras de cariño. A Jara Domínguez, por su amistad, por estar siempre dispuesta a ayudarme, por sus palabras de apoyo y por su cariño a pesar de haber compartido poquitos momentos juntas. A Manoli, por acompañarme al campo, por ayudarme a tomar los últimos datos de mi tesis y por tantas horas de charla sin parar en el coche. Gracias por estar siempre dispuesta a ayudar y a emplear tantas y tantas horas de trabajo. A Marta Velasco, por tantos momentos compartidos dentro y fuera del IRNAS. Resultados ................................................................................................................ 123 Discusión.................................................................................................................. 132 Conclusiones ............................................................................................................ 137 Referencias ............................................................................................................... 138 Material suplementario ............................................................................................. 151 Capítulo 4. ¿Cómo afectarán el esperado aumento de temperatura y la sequía a la respiración del suelo en los ecosistemas de dehesa? El papel de la cobertura arbórea y la historia de manejo ........................................................................................................ 153 Resumen ................................................................................................................... 154 Introducción ............................................................................................................. 155 Material y métodos ................................................................................................... 157 Resultados ................................................................................................................ 160 Discusión.................................................................................................................. 167 Conclusiones ............................................................................................................ 174 Referencias ............................................................................................................... 175 Material suplementario ............................................................................................. 184 Discusión general ......................................................................................................... 188 Referencias ............................................................................................................... 198 Conclusiones generales ................................................................................................ 208 General conclusions ..................................................................................................... 211 1 RESUMEN GENERAL GENERAL ABSTRACT Resumen general 2 Resumen general Las dehesas son sistemas agroforestales que cubren extensas áreas de la Península Ibérica y se caracterizan por poseer principalmente dos estratos vegetales: árboles dispersos (mayoritariamente pertenecientes al género Quercus) y un estrato herbáceo compuesto predominantemente por especies anuales. Este tipo de ecosistemas se dedica fundamentalmente a la cría de ganado porcino, ovino y vacuno. Relacionado con el sector primario, las dehesas bridan una gran cantidad de servicios ecosistémicos, como la obtención de madera, corcho, productos cárnicos y lácteos, y cultivos como la avena o la cebada. Además, este sistema agroforestal posee un elevado valor ecológico, ya que conserva una gran biodiversidad, incluyendo especies amenazadas o en peligro de extinción. En la provisión de todos estos servicios ecosistémicos juega un papel fundamental la presencia de árboles dispersos. Éstos tienen la capacidad de incrementar la fertilidad edáfica, lo que garantiza una mayor calidad nutricional del pasto que crece bajo su dosel. Además, mantienen la humedad del suelo durante periodos de tiempo más prolongados, suministran alimento al ganado a través de sus frutos y les ofrecen refugio bajo sus copas. Asimismo, la sombra que proporciona el dosel arbóreo atenúa las temperaturas extremas, favoreciendo así el crecimiento de un pasto con mayor digestibilidad que el que crece en áreas más abiertas. Esto permite la obtención de productos de origen animal con mayor rendimiento y calidad. Desafortunadamente, la sostenibilidad y persistencia de las dehesas se encuentra amenazada en las últimas décadas por dos de los principales motores de cambio global: el cambio climático y el sobrepastoreo. El objetivo general de esta tesis doctoral consiste en analizar experimentalmente el impacto del aumento de temperatura, la reducción de las precipitaciones y su interacción sobre la composición y diversidad del estrato herbáceo, y sus repercusiones en el funcionamiento de este tipo de ecosistemas mediterráneos. Debido a la inherente relación de las dehesas con el ganado y la perturbación que éste puede provocar en el medio, el impacto del cambio climático ha sido evaluado a lo largo de un gradiente de intensidad de pastoreo. Además, se examina el posible efecto del árbol como atenuador del impacto ocasionado por las futuras condiciones climatológicas sobre las variables analizadas en cada uno de los capítulos. Para llevar a cabo este trabajo, se seleccionaron tres dehesas sometidas a distinta carga ganadera (alta, moderada y excluida al ganado) localizadas en el Valle de Los Pedroches (Córdoba). En ellas, se diferenciaron dos tipos de hábitats (bajo árbol y pastizal abierto) y se instalaron estructuras de aumento Resumen general 3 de temperatura (+2-3 ºC) y reducción de precipitaciones (-30 %) con el objetivo de simular las condiciones climatológicas pronosticadas por los modelos de cambio climático para la segunda mitad del siglo XXI. El capítulo 1 reveló que el calentamiento impactó negativamente sobre la diversidad del estrato herbáceo y favoreció el predominio de gramíneas frente a otros grupos funcionales. Sin embargo, la presencia moderada de ganado tuvo un efecto positivo sobre la diversidad de la comunidad vegetal. Los resultados de este capítulo sugirieron que la interacción de ambos motores de cambio global no ejerció un efecto más fuerte que el que provocaron ambos factores de manera independiente sobre ninguna de las variables analizadas. El capítulo 2 mostró que el calentamiento causó un incremento de la productividad primaria neta y un descenso de la digestibilidad del pasto. Aquí se puso de manifiesto que la sequía generó una reducción de la productividad primaria neta, lo que propició una disminución de la digestibilidad del pasto. Los resultados del capítulo 3 indicaron un descenso del contenido nutricional del pasto como consecuencia del impacto del aumento de temperatura. Sin embargo, la reducción de las precipitaciones causó un incremento de algunos nutrientes del pasto. Una intensidad de pastoreo moderada favoreció la calidad nutricional del pasto. En este capítulo se demostró que los dos motores de cambio global interactuaron de manera aditiva causando un efecto negativo sobre el contenido de fósforo del pasto. Finalmente, el capítulo 4 mostró evidencias sobre cómo el calentamiento incrementó la respiración del suelo mientras que la sequía la redujo. Además, la presencia de ganado originó una variación estacional de la respiración del suelo. A lo largo de esta tesis doctoral, se demostró que los árboles dispersos parecieron jugar un efecto amortiguador del impacto del cambio climático sobre la digestibilidad del pasto y la respiración del suelo. Aunque los árboles no ejercieron ningún efecto atenuante sobre el resto de variables analizadas en este estudio, sí que aportaron beneficios al ecosistema; por ejemplo, aumentaron la heterogeneidad del estrato herbáceo a escala de paisaje e incrementaron la digestibilidad y calidad nutricional del pasto. Esto lo lograron gracias a un proceso de estabilización de la temperatura y a un aumento de la fertilidad del suelo bajo su dosel. Los resultados obtenidos de esta tesis doctoral aportan una valiosa información no sólo desde una perspectiva de ciencia básica, al mejorar la capacidad predictiva de las repercusiones ecológicas de ambas fuentes de estrés (abiótico y biótico) sobre el funcionamiento de las dehesas mediterráneas, sino también aplicada, contribuyendo al progreso en los planes Resumen general 4 futuros de manejo y conservación de estos sistemas agroforestales ante las amenazas asociadas al cambio global. General abstract 5 General abstract Dehesas are agroforestry systems covering extensive areas of the Iberian Peninsula. They are characterized by two main vegetative layers: scattered trees (mostly belonging to the Quercus genus) and a herbaceous layer composed predominantly of annual species. This type of ecosystem is mainly dedicated to pig, sheep and cattle breeding. Related to the primary sector, dehesas provide a large number of ecosystem services such as wood, cork, meat and dairy products, and crops like oats or barley. In addition, this agroforestry system has a high ecological value, since it conserves a great biodiversity, including threatened or endangered species. Scattered trees play a fundamental role in the provision of ecosystem services. They increase soil fertility, which guarantees a higher nutritional forage quality beneath their canopies. Additionally, they maintain soil moisture for longer time periods, they supply food for livestock and offer them shelter beneath their canopies. Likewise, tree shade attenuates extreme temperatures, which favors higher forage digestibility than in open areas. It allows obtaining animal products with greater yield and quality. Unfortunately, the sustainability and persistence of dehesas is being threatened in the last decades by two main drivers of global change: climate change and overgrazing. The aim of this doctoral thesis consists in analyzing experimentally the impact of temperature increase, rainfall reduction and their interaction on the composition and diversity of the herbaceous layer, and their repercussions on functioning of this Mediterranean ecosystem. Due to the inherent relationship between dehesas and livestock and the disturbance that it can cause on the environment, the impact of climate change is evaluated along a gradient of grazing intensity. Moreover, in each chapter it is examined the potential buffer effect of trees on the impact of future climate conditions on the variables analyzed. To carry out this work, three dehesas subjected to different grazing intensity (high, moderate and excluding livestock) located in Los Pedroches Valley (Córdoba) were selected. At each of them, two habitat types were differentiated: under trees and open grasslands. Open top chambers were installed to increase 2-3 ºC, and rain shelters to reduce the rainfall by 30 % with the aim of simulating the climate conditions forecasted by climate change models for the second half of the XXI century. Chapter 1 revealed that warming had a negative impact on herbaceous diversity and favored the predominance of grasses over other functional groups. However, livestock presence had a positive effect on diversity of plant communities. This chapter reported that the General abstract 6 interaction of both drivers of global change did not exert a stronger effect than each one caused independently on this variable. Chapter 2 showed that warming caused an increase in net primary productivity and a decrease in forage digestibility. Here, it was shown that drought generated a decrease in net primary productivity, which led to a decrease in forage digestibility. Results from the chapter 3 indicated a reduction in forage nutritional content as a consequence of the impact of temperature increase. However, reduced rainfall caused an increase in some forage nutrients. A moderate grazing intensity favored the forage nutritional quality. This chapter showed that the interaction of both drivers of global change caused a negative effect on the forage phosphorus content. Finally, chapter 4 showed clear evidences on how warming enhanced soil respiration, while drought reduced it. In addition, livestock presence caused a seasonal variation in soil respiration. Throughout this doctoral thesis, it was shown that scattered trees seemed to play a buffering effect of the impact of climate change on forage digestibility and soil respiration. Although trees did not exert any mitigating effect on the rest of the variables analyzed in this work, they provided some benefits to the ecosystem. For example, they fostered an increase in the heterogeneity of the herbaceous layer at landscape scale and favored an increase of forage digestibility and nutritional quality. They achieved this by stabilizing temperature and increasing soil fertility beneath their canopies. Results obtained from this doctoral thesis provide valuable information not only from a perspective of basic science, by improving the predictive capacity of the ecological repercussions of both stress sources (abiotic and biotic) on dehesa functioning, but also from an applied perspective since the results presented here can contribute to the progress in future management and conservation plans aimed to face the main threats associated to global change. 7 INTRODUCCIÓN GENERAL Introducción general 8 Marco conceptual 1. Las dehesas: Superficie y características Las dehesas, o montados en Portugal, son sistemas agroforestales que proceden del aclareo selectivo de árboles en ecosistemas de bosque natural. Estos han sido explotados por el hombre desde hace siglos para el uso y aprovechamiento sostenible de múltiples recursos ganaderos, forestales y agrarios (Campos, 1992; Montero et al., 1998; Joffre et al., 1999). Las dehesas se encuentran entre los sistemas agroforestales de uso de la tierra más prominentes y extendidos de Europa (Grove y Rackham, 2003; Papanastasis, 2004), ocupando entre 3,5 y 4,0 millones de hectáreas en la Península Ibérica (Olea y San Miguel-Ayanz, 2006) (Figura 1). Figura 1. Extensión de la dehesa-montado en la Península Ibérica. Fuente: Silva Pérez y Fernández Salinas (2015). Las dehesas se levantan sobre un sustrato geológico de plataformas cuarcíticas, pizarrosas y graníticas, en las que se desarrollan suelos pobres y poco profundos, y de escasa capacidad agrológica. Las condiciones climáticas, aunque variadas, son generalmente Introducción general 9 extremas: intensas y frecuentes heladas invernales, temperaturas veraniegas cercanas a los 40 ºC y prolongada sequía estival (Silva Pérez y Fernández Salinas, 2015). La vegetación de las dehesas se compone principalmente de dos estratos. Por un lado, cuentan con árboles dispersos, predominantemente del género Quercus, cuya densidad varía de 5 a 80 árboles por hectárea y una cobertura de dosel del 21 al 40 % (San Miguel-Ayanz, 1994; Montero et al., 1998). Éstos se podan regularmente con diversas finalidades, por ejemplo, maximizar el rendimiento de sus frutos, mejorar el crecimiento del pasto y obtener leña y carbón vegetal, entre otros (San Miguel-Ayanz, 1994). Por otro lado, las dehesas disponen de un estrato herbáceo, mayoritariamente anual, con dos periodos no vegetativos en verano e invierno (Montero et al., 1998). La composición de especies varía significativamente entre dehesas y también dentro de cada una de ellas debido a la topografía y a la influencia de los árboles. La comunidad de herbáceas recoge especies pertenecientes a una alta diversidad de familias, como Poaceae, Fabaceae, Asteraceae y Caryophyllaceae, entre otras. Por último, algunas dehesas disponen de un estrato arbustivo de densidad variable dependiendo del tipo de manejo al que se someten, destacando especies del género Retama, Pistacia, Genista, Cistus, etc. (Moreno y Pulido, 2009). La Figura 2 muestra fotografías tomadas en dos dehesas situadas en el Valle de los Pedroches, Córdoba. Figura 2. Fotografías de dos dehesas localizadas en el Valle de Los Pedroches (Córdoba). 2. Servicios ecosistémicos y valor de las dehesas Las dehesas se consideran un ejemplo de integración ambiental y de actividad gestionada de forma sostenible que ofrece una imagen de sistema en buen estado de conservación y equilibrio. Se caracterizan por poseer una ocupación principalmente rural con núcleos de Introducción general 16 procesos ecosistémicos en pastizales sometidos a presión de ganado en comparación con las zonas sin pastoreo. Además, el impacto del aumento de temperatura combinado con un incremento de la intensidad de pastoreo podría ser más fuerte en pastizales con clima árido y semiárido que en los de clima húmedo y subhúmedo. Tanto el aumento de aridez como una alta presión de pastoreo causan reducciones de la cobertura vegetal (Eldridge et al., 2016, 2017; Pulido et al., 2018; Gu et al., 2019), incrementando esto el riesgo de pérdida de nutrientes en el suelo por lixiviación o erosión, lo que implica un empobrecimiento edáfico a medio-corto plazo (Matías et al., 2011; Delgado-Baquerizo et al., 2013). La acción conjunta de los dos motores de cambio global podría exacerbar el impacto que ejercen ambos de manera independiente, causando esto un descenso de la calidad nutricional del pasto y por ende, de los productos de origen animal (Coates et al., 1997; Tudsri et al., 2001; Ates et al., 2014). A nivel microbiano, la presencia de ganado podría ayudar a mitigar el impacto de la sequía ocasionada por el cambio climático. Concretamente, la incorporación de formas lábiles de nitrógeno al suelo, permite el almacenamiento de osmolitos nitrogenados como la prolina y la glicina, que reducen el potencial de soluto interno y contribuyen a la conservación de agua en el interior de las células microbianas (Killham y Firestone, 1984; Wood, 2015). Esto favorece la actividad microbiana y por tanto, la descomposición de materia orgánica, lo que mejora el rendimiento de la biomasa vegetal en condiciones de sequía (Hofer et al., 2017). Sin embargo, dada la ausencia de trabajos experimentales sobre los efectos interactivos del cambio climático y los cambios de uso del suelo en ecosistemas de dehesa, éstas no son más que hipótesis basadas en estudios que han analizado el efecto de ambas fuentes de estrés por separado. Nuestro conocimiento actual sobre los efectos interactivos del cambio climático y los cambios de uso del suelo sobre la composición y diversidad del estrato herbáceo y algunos procesos ecosistémicos que bridan las dehesas (como la productividad primaria neta, la calidad nutricional del pasto y la respiración del suelo) sigue siendo rudimentario. La ausencia de estudios que han evaluado de manera experimental el impacto de la interacción de ambos factores en las dehesas confiere un alto grado de originalidad a esta tesis doctoral. Introducción general 17 Objetivos e hipótesis generales de la tesis doctoral El objetivo general de la tesis doctoral consiste en analizar de manera experimental el impacto del incremento de temperatura, la disminución del nivel de precipitaciones y su interacción sobre la composición y diversidad del estrato herbáceo, y sus repercusiones en el funcionamiento de ecosistemas mediterráneos de tipo sabana (dehesas). Dada la indisociable conexión de estos sistemas agroforestales a los grandes herbívoros (ganado ovino y porcino, fundamentalmente) y la preocupante amenaza que representa el sobrepastoreo, el impacto del cambio climático es analizado a lo largo de un gradiente de intensidad de pastoreo. Además, evaluamos el posible efecto del arbolado para mitigar los impactos de los cambios en el clima. Con los resultados obtenidos de esta tesis doctoral se pretende avanzar en la comprensión de los efectos interactivos de dos de las principales fuentes de amenaza del cambio global a las que se encuentran expuestas las dehesas del sur de España. En el capítulo 1 se estudia el impacto de los dos motores de cambio global (cambio climático y cambios de uso del suelo) sobre la diversidad y composición funcional del estrato herbáceo. El resto de capítulos están centrados en el funcionamiento de este tipo de ecosistemas, evaluándose cómo las nuevas condiciones climatológicas podrían alterar los flujos principales de entrada (i.e. productividad primaria neta) y salida de carbono a la atmósfera (a través de la respiración del suelo, que constituye el reservorio principal de carbono orgánico). Específicamente, en el capítulo 2 se identifican los efectos directos e indirectos del cambio climático sobre la productividad primaria neta y la digestibilidad del pasto. Con el objetivo de profundizar en la calidad del pasto, en el capítulo 3 se analiza el impacto del cambio global sobre su contenido nutricional. Finalmente, en el capítulo 4 se estudian los efectos del cambio climático y la intensidad de pastoreo sobre otro de los principales procesos ecosistémicos, la respiración del suelo. En cada uno de estos capítulos se evalúa el posible efecto del árbol como atenuador del impacto ocasionado por las futuras condiciones climatológicas sobre las variables analizadas. La Figura 4 muestra un esquema general de los factores considerados y las variables analizadas a lo largo de la tesis doctoral. Con ella se pretende aportar información no sólo desde una perspectiva de ciencia básica, al mejorar la capacidad predictiva de las consecuencias ecológicas de ambas fuentes de estrés (abiótico y biótico), sino también aplicada, contribuyendo al avance en los planes futuros de manejo y conservación de estos sistemas agroforestales ante los riesgos derivados del cambio global. Introducción general 18 Figura 4. Diagrama conceptual de los objetivos generales de la tesis doctoral. Partimos de la hipótesis general de que el incremento de aridez (aumento de temperatura y reducción de precipitaciones) ejercerá un fuerte impacto sobre la composición y diversidad del estrato herbáceo de este tipo de ecosistemas mediterráneos, lo que conllevará fuertes repercusiones para el funcionamiento del ecosistema (productividad primaria neta, calidad nutricional del pasto y respiración del suelo). En general, se presupone que los cambios más importantes aparecerán en aquellas dehesas sometidas a una mayor intensidad de pastoreo como resultado del fuerte filtro impuesto por ambas fuentes de estrés (abiótico y biótico). Por último, la esperable función de los árboles como estabilizadores del clima podría ser usada como elemento clave para amortiguar los efectos negativos derivados del cambio climático sobre el aprovisionamiento de recursos. Metodología general de la tesis doctoral 1. Zona de estudio El área de estudio se encuentra ubicado en la cordillera de Sierra Morena, suroeste de España (38º 22' 50,64" N, 4º 45' 27,69" O; Valle de los Pedroches, Córdoba). Se considera una zona de clima continental-mediterráneo con una precipitación media anual de 416 mm/año y una temperatura media anual de 15,4 ºC. Enero es el mes más frío con una temperatura media de 5,9 ºC y julio el más caluroso con una media de 26,9 ºC (estación meteorológica IFAPA, Hinojosa del Duque; datos del periodo 2010-2020, https://www.juntadeandalucia.es/agriculturaypesca/ifapa/riaweb/web/estacion/14/102). Introducción general 19 La flora se caracteriza por un estrato denso de especies herbáceas (≥ 80%), mostrando una riqueza media de 9,6 ± 0,3 especies/m2 y dominada por herbáceas nativas como Sinapis arvensis L., Avena sterilis L., Erodium moschatum L. y Hordeum murinum L. subsp. leporium (Link) Acang. El estrato arbóreo ocupa aproximadamente el 20 % de la cobertura total y está compuesto por individuos aislados de Quercus ilex subsp. ballota (Desf.) Samp., con una densidad media de 14,5 ± 1,3 árboles/ha. 2. Diseño experimental El trabajo experimental se llevó a cabo en tres dehesas próximas entre sí con características similares en cuanto a densidad de árboles, pendiente y orientación (Figura 5). Éstas presentan un gradiente de intensidad de pastoreo, desde una alta presión de ganado con 0,85 unidades de ganadería mayor (UGM/ha) (La Morra; 38º 20' 46,1" N; 4º 48' 56,6" O), pasando por una intensidad de pastoreo moderada (Fuente La Raya; 38º 22' 53,0" N; 4º 45' 37,2" O) con 0,64 UGM/ha, hasta una presión nula de herbívoros (La Panadera; 38º 22' 50,5" N; 4º 45' 22,7" O), excluida al ganado durante 25 años con el objetivo de promover la regeneración natural (Figura 6). El ganado fue principalmente ovino y porcino ibérico; sin embargo, debido a que éste no pudo acceder al interior de las parcelas experimentales, en el presente estudio no se ha cuantificado el impacto directo del pastoreo a tiempo real sino el efecto de su "legado". Introducción general 20 Figura 5. Localización de las zonas de estudio. Fuente: Google maps. Figura 6. Finca con intensidad de pastoreo alta (a), finca con intensidad de pastoreo moderada (b), finca excluida al ganado (c). En el mes de septiembre de 2016 se instalaron un total de 36 parcelas de muestreo de 4 × 6 m delimitadas mediante cancillas ganaderas, para evitar posibles daños por parte del ganado. Estas parcelas, cuya distancia mínima entre ellas fue de 20 m, se repartieron equitativamente y al azar en las tres fincas de estudio y en los dos hábitats seleccionados [la mitad de ellas bajo árbol y la otra mitad en pastizal abierto (a más de 10 m de distancia del borde de la copa de los árboles)] (Figura 7). Introducción general 21 Figura 7. Parcelas instaladas bajo árbol (a) y en pastizal abierto (b). En cada parcela se colocó una unidad experimental denominada "control" (cuadro de 2,5 × 2,5 m) expuesta a las condiciones naturales actuales de temperatura y precipitación, y tres unidades donde se manipularon las condiciones climáticas ("calentamiento", "sequía" y su combinación "calentamiento + sequía"), con el fin de simular los cambios pronosticados para el periodo 2040-2070 en el área mediterránea (IPCC, 2021). Para reproducir el aumento de temperatura previsto (tratamiento de "calentamiento"), en cada parcela se instalaron cuatro cámaras abiertas [OTCs, del inglés Open Top Chambers, Marion et al. (1997)], que aumentan entre 2 y 3 ºC la temperatura del interior. Estas consisten en tronco-pirámides hexagonales compuestas por paneles inclinados de 40 × 50 × 32 cm de metacrilato sin filtro UV (Faberplast, Madrid) para evitar modificar el espectro de luz y permitir la transmisión de longitudes de onda entre 280 y 750 nm (Figura 8a). El tratamiento de "sequía" se simuló mediante la construcción de casetas de exclusión de lluvia (2,5 × 2,5 × 1,5 m), con 6 canaletas de metacrilato en forma de "V" (de 11 cm de ancho y una separación de 36 cm entre sí), inclinadas con un ángulo de 20º siguiendo el diseño de Matías et al. (2012a). Estas estructuras de exclusión de lluvia no modifican la frecuencia de los eventos de precipitación, pero reducen un tercio la cantidad total de agua que cae sobre la superficie del suelo (Yahdjian y Sala, 2002) (Figura 8b). Bajo estas casetas de exclusión de lluvia se colocaron dos de las cuatro OTCs instaladas en cada parcela para analizar el impacto del aumento de temperatura y la exclusión de lluvia simultáneamente (tratamiento "calentamiento + sequía") (Figura 9). El diseño experimental resultó en un total de 144 unidades experimentales (3 sitios × 2 hábitats × 4 tratamientos climáticos × 6 réplicas). Introducción general 22 Figura 8. Esquemas de cámara de aumento de temperatura (a) y de caseta de exclusión de lluvia (b). Figura 9. Parcela con los diferentes tratamientos climáticos, donde se aprecian las estructuras de aumento de temperatura y de exclusión de lluvia. 3. Monitorización ambiental de las unidades experimentales Con el objetivo de registrar la temperatura del aire de manera horaria, se instalaron sensores de temperatura MX2201 (HOBO ONSET 1-800-Loggers) en la superficie del Introducción general 23 suelo en una sexta parte del total de las unidades experimentales (la mitad bajo árbol y la otra mitad en pastizal abierto) (Figura 10). Se colocó un sensor en cada una de las 24 unidades experimentales escogidas al azar. Figura 10. Sensor de temperatura (a) e instalación en campo del sensor de temperatura (b). En la mitad de las unidades experimentales se registró periódicamente el contenido volumétrico de agua (VWC, del inglés Volumetric Water Content) en intervalos de 10 cm mediante el uso de una sonda de humedad PR2 (Delta-T Devices Ltd., Cambridge, Reino Unido) que se insertaba en tubos de acceso permanente de 40 cm de profundidad (Figura 11). Se colocó un tubo en cada una de las 72 unidades experimentales escogidas al azar. Figura 11. Sonda de humedad PR2. Fuente: AgriExpo (consultado en diciembre de 2021). Referencias Albrecht, A. & Kandji, S.T. (2003). Carbon sequestration in tropical agroforestry systems. Agriculture, Ecosystems and Environment, 99(1-3), 15-27. https://doi.org/10.1016/S0167-8809(03)00138-5 Introducción general 24 Aponte, C., García, L.V. & Maranon, T. (2012). Tree species effect on litter decomposition and nutrient release in mediterranean oak forests changes over time. Ecosystems, 15(7), 1204-1218. https://doi.org/10.1007/s10021-012-9577-4 Ates, S., Feindel, D., El Moneim, A. & Ryan, J. (2014). Annual forage legumes in dryland agricultural systems of the West Asia and North Africa Regions: Research achievements and future perspective. Grass and Forage Science, 69(1), 17-31. https://doi.org/10.1111/gfs.12074 Bai, Y., Han, X., Wu, J., Chen, Z. & Li, L. (2004). Ecosystem stability and compensatory effects in the Inner Mongolia grassland. 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Durante cuatro años consecutivos se monitorizó la composición de la comunidad de herbáceas bajo diferentes escenarios climáticos de temperatura y precipitación en tres dehesas sometidas históricamente a una intensidad de pastoreo diferencial. Además, se analizó la influencia de los árboles dispersos sobre la composición funcional y la diversidad del estrato herbáceo, y su posible papel como amortiguadores del impacto del cambio climático. Los resultados de este trabajo revelaron un impacto significativo del aumento experimental de temperatura, que ocasionó un descenso de la diversidad del estrato herbáceo y un predominio de la presencia de gramíneas. Por el contrario, la carga ganadera generó un efecto positivo sobre la diversidad de especies. La presencia arbórea disminuyó significativamente la diversidad, el porcentaje de leguminosas y el de otras especies, propiciando así la dominancia de gramíneas bajo sus copas en las fincas excluida al ganado y con intensidad de pastoreo moderada. De manera interesante, una alta presión de herbívoros homogeneizó la composición y diversidad de especies, reduciéndose las diferencias entre los hábitats de pastizal abierto y aquellos localizados bajo el dosel arbóreo. Los resultados de este estudio suponen un avance en el conocimiento de las consecuencias que conllevarán las nuevas condiciones del cambio global y la importancia de la presencia arbórea sobre los servicios que brindan estos ecosistemas manejados por el hombre. Introducción Los sistemas agroforestales de dehesas (o montados en Portugal) constituyen el sistema agroforestal más amplio de Europa, cubriendo entre 3,5 y 4,0 millones de hectáreas en la Península Ibérica (Olea y San Miguel-Ayanz, 2006). Este tipo de ecosistemas está estructurado siguiendo un mosaico de árboles dispersos sobre una extensa capa herbácea (Moreno et al., 2007), y alberga valores considerables de biodiversidad (Manning et al., 2006; Underwood et al., 2009). Debido a sus grandes dimensiones y a que recoge un Capítulo 1 37 amplio número de especies, el estrato herbáceo es esencial para mantener el equilibrio del ecosistema (Thrippleton et al., 2016; Khan et al., 2020). Así, se considera que el estado de la vegetación herbácea es un buen indicador temprano de las perturbaciones abióticas o bióticas que pueden acontecer en el ecosistema (Sagar et al., 2012), ya que es particularmente sensible tanto a la variación climática como a los cambios de uso del suelo (White et al., 2000; Bargali et al., 2014 y 2015a y b). La vulnerabilidad del estrato herbáceo no solo depende de la intensidad de estos cambios, sino también de la capacidad de aclimatación de las comunidades para hacer frente a estos factores de estrés (Stafford Smith et al., 2011; Marshall, 2015). Esto es particularmente relevante si tenemos en cuenta las tendencias que proyectan los modelos de cambio climático para la región mediterránea, que predicen para las próximas décadas un aumento de temperatura y sequía, así como una mayor variabilidad climática intra- e interanual (IPCC, 2021). Estas condiciones de mayor aridez y mayor variabilidad climática podrían causar una reducción de la diversidad del estrato herbáceo y grandes fluctuaciones en su composición, ya que la tolerancia a las oscilaciones climáticas está vinculada a estrategias y grupos funcionales concretos (Lin et al., 2013; Harrison, 2020). Por un lado, un aumento de la temperatura favorece la producción de biomasa vegetal (Martinez et al., 2014; Viciedo et al., 2019), lo cual reduce la cantidad de luz que llega al suelo y puede dificultar la germinación de las semillas y el crecimiento de las plántulas de determinadas especies (Milberg et al., 2000; Kolb et al., 2016). Así, las especies con menor capacidad competitiva podrían ser sustituidas por otras con rasgos mejor adaptados para la captación lumínica (Grime, 1998), que verán potenciada su dominancia y provocarán una disminución de la diversidad. Por otro lado, una disminución de la precipitación dificulta el establecimiento de plántulas, reduce el crecimiento y la capacidad fotosintética y pone en riesgo la supervivencia de muchas especies de plantas con mayores requerimientos hídricos (Wang et al., 2010; Western et al., 2015). Además, la sequía puede repercutir negativamente en los bancos de semillas del suelo, provocando una disminución de la cobertura vegetal y una pérdida de diversidad en años sucesivos (Ji y Peters, 2003; Hovenden et al., 2017). En un estudio experimental reciente sobre especies herbáceas típicas de pastizal mediterráneo, Matías et al. (2018) demostraron que un aumento de sequía alteraba la red de interacciones competitivas y dificultaba la coexistencia de un mayor número de especies en la comunidad. Estos dos componentes del cambio climático (calentamiento y Capítulo 1 38 sequía) normalmente acontecen de forma conjunta, fenómeno conocido en inglés como hotter drought (Allen et al., 2015), induciendo efectos interactivos en las comunidades vegetales. Un aumento de la temperatura y una precipitación inferior a la media crean un déficit de humedad en la superficie del suelo y, con ello, una disminución de la tasa de crecimiento (Gu et al., 2019) y el predominio de especies con mayor tolerancia a la sequía (Xu et al., 2014; Yang W. et al., 2018; Yang X.Y. et al., 2018). Sin embargo, a pesar de los importantes cambios esperados en estas comunidades y su relevancia para el funcionamiento y mantenimiento de estos ecosistemas, no se han realizado hasta la fecha estudios experimentales que incluyan la evaluación de los efectos del aumento de temperatura, la reducción de precipitaciones y la combinación de ambos estresores climáticos sobre la composición y diversidad de especies herbáceas en ecosistemas de dehesa. En los sistemas de dehesa, los árboles se consideran un elemento clave debido a la amplia gama de funciones ecológicas y servicios ecosistémicos que brindan (Manning et al., 2006). Su presencia crea unas condiciones microclimáticas bajo el dosel que reducen la variabilidad térmica e hídrica (Power et al., 2003; Cubera y Moreno, 2007), aumentan la cantidad de nutrientes, agua y materia orgánica en el suelo (Cubera y Moreno, 2007; Rolo et al., 2014), proporcionan alimento y refugio para el ganado (Joffre et al., 1999) y mejoran la estructura del suelo (Scholes y Archer, 1997; Joffre et al., 1999). A pesar de que la diversidad del estrato herbáceo suele ser menor bajo la copa de los árboles (Fernández-Moya et al., 2011; López-Carrasco et al., 2015), la mayor heterogeneidad de los micrositios aportados por la presencia de árboles dispersos aumenta la diversidad a nivel de paisaje (Gillet et al., 1999; Marañón et al., 2009). Así, la composición de especies suele diferir cuando se comparan los dos tipos de hábitats, apareciendo las leguminosas con mayor frecuencia en pastizal abierto (Gea-Izquierdo et al., 2009), mientras que las gramíneas suelen ser mayoritarias bajo la influencia del árbol (López- Sánchez et al., 2016). Sin embargo, aunque el efecto del arbolado sobre la composición y diversidad de especies en ecosistemas de dehesa ha sido bien estudiado (Fernández-Moya et al., 2011; López-Carrasco et al., 2015), aún no se conoce el papel potencial que podría jugar la cobertura arbórea para amortiguar el impacto de los cambios en el clima sobre la comunidad de herbáceas. Junto con los árboles, la presencia de ganado se considera un componente esencial para la composición y diversidad de especies del estrato herbáceo en los sistemas Capítulo 1 39 agroforestales (Klein et al., 2007; Post y Pedersen, 2008; Botha et al., 2017). A través del ramoneo y el pisoteo, el ganado crea parches en el paisaje donde la competencia por los recursos se reduce, disminuyendo la presencia de especies dominantes y promoviendo una mayor diversidad vegetal (Deng et al., 2014; Koerner y Collins, 2014; Pekin et al., 2014). Además, las deyecciones del ganado tienen una doble y positiva función. Por un lado, mejoran la cantidad de nutrientes en el suelo, lo que favorece el crecimiento de las herbáceas. Por otro lado, favorecen la dispersión de semillas, lo que promueve la colonización de especies poco comunes y menos competitivas e incrementa la diversidad (Jacobs y Naiman, 2008; Fynn et al., 2016; Zerbo et al., 2016). Al mismo tiempo, la presencia de ganado propicia la existencia de especies de baja estatura, con morfología en roseta o hábito rastrero, como algunas especies de las familias Geraniaceae, Plantaginaceae o Fabaceae (López-Sánchez et al., 2016). En cambio, las zonas excluidas al pastoreo se caracterizan por poseer especies de mayor altura como las gramíneas (Peco et al., 2005). Asimismo, la falta de consumo conlleva una acumulación de la biomasa, lo que disminuye la diversidad debido a la mayor competitividad por los recursos ejercida por las especies dominantes (Jacobs y Naiman, 2008; Van Coller y Siebert, 2015; Ondier et al., 2019). La evaluación del impacto de la acción conjunta de estos dos principales componentes del cambio global (cambio climático y cambios de uso del suelo) aporta una información adicional de gran interés, que sigue siendo pobremente conocida. A pesar de que el pastoreo parece ejercer un efecto positivo sobre la diversidad de especies (Deng et al., 2014; Pekin et al., 2014), cuando se combina con un aumento de temperatura y una reducción de precipitaciones, su efecto puede volverse negativo (Wang et al., 2012; Farrer et al., 2014; Ondier et al., 2019). Este hecho se debe a una disminución de las tasas de colonización y a un aumento de la extinción de especies con menor tolerancia al pastoreo y a la sequía (Olff y Ritchie, 1998; Bat-Oyun et al., 2016). Algunos estudios han investigado los efectos conjuntos e interactivos de la manipulación de lluvia y la presión de pastoreo en sabanas africanas (por ej., Zerbo et al., 2016; Ondier et al., 2019). Asimismo, otros trabajos han analizado la interacción del aumento de temperatura y la presencia de ganado en praderas alpinas (Wang et al., 2012). Sin embargo, no hemos encontrado estudios que evalúen de manera experimental los efectos interactivos de la intensidad de pastoreo con ambos componentes de cambio climático (i.e. aumento de Capítulo 1 40 temperatura y sequía) sobre la composición y diversidad de especies en dehesas. El objetivo general de este trabajo consistió en evaluar los efectos individuales e interactivos de dos importantes motores de cambio global (cambios en el clima y en el uso del suelo) sobre las comunidades herbáceas de los sistemas de dehesa. Para ello, llevamos a cabo un experimento manipulativo de campo durante cuatro años consecutivos donde monitorizamos la vegetación herbácea bajo diferentes escenarios climáticos (aumento de temperatura, reducción de precipitaciones y su interacción) en tres dehesas que estuvieron sometidas históricamente a una intensidad de pastoreo diferencial. Específicamente, planteamos las siguientes cuestiones: (i) ¿Qué efectos tiene el aumento de temperatura y sequía sobre la diversidad y composición funcional de las comunidades herbáceas de los sistemas de dehesa?; (ii) ¿Cómo altera la presencia de árboles la comunidad de herbáceas, y cuál es su papel como potencial amortiguador del impacto climático?; (iii) ¿Cuál es el impacto de la historia de manejo sobre la comunidad de herbáceas, y cómo interactúa en su respuesta a los diferentes escenarios de cambio climático? Basándonos en los resultados obtenidos previamente por otros autores, presumimos que un aumento de la temperatura y una reducción de las precipitaciones causarán una disminución de la diversidad del estrato herbáceo y esperamos que estos factores propicien la dominancia de gramíneas. Asimismo, pensamos que la presencia de árboles reducirá la diversidad de herbáceas bajo sus copas e incrementará la cantidad de gramíneas. Además, suponemos que la presencia de ganado aumentará la diversidad y favorecerá la presencia de especies no pertenecientes a la familia Poaceae. Finalmente, hipotetizamos que la interacción de los dos motores de cambio global tendrá un efecto negativo sobre la diversidad y favorecerá la presencia de gramíneas. Este estudio nos ayudará a comprender mejor cómo la comunidad herbácea de los ecosistemas agroforestales responderá a futuros escenarios de cambio climático y cómo la presencia de árboles o la intensidad ganadera podrían interferir en su respuesta mitigando o potenciando el impacto de ambos estresores climáticos. Material y métodos específicos del capítulo 1. Muestreo de la vegetación Con el fin de determinar la composición de especies en cada una de las 144 unidades experimentales, se realizaron dos censos anuales: uno a principios de primavera para identificar especies de floración más temprana (mediados-finales de marzo) y otro a Capítulo 1 41 finales de primavera para recoger aquellas especies de fenología más tardía (finales de abril-principios de mayo), incluyendo así todo el espectro fenológico de floración. Dichos censos se realizaron usando cuatro cuadros de PVC de 21 × 21 cm divididos a su vez en 9 cuadrículas de 7 × 7 cm, donde se contabilizaron las especies más abundantes y el número de cuadrículas en las que aparecía cada una de ellas. Las frecuencias de las especies se calcularon en cada una de las 144 unidades experimentales a partir del número de cuadrados donde estuvo presente cada una de ellas. Para caracterizar la composición funcional de la comunidad de herbáceas de cada unidad experimental se agruparon las especies en 3 grandes grupos: gramíneas, leguminosas y otras especies (englobando en este grupo a todas las especies pertenecientes a cualquier familia excepto Poaceae y Fabaceae). Para la identificación de las especies se recolectaron individuos en el exterior de las unidades experimentales con el objetivo de no interferir en los censos. En total, se detectaron 82 especies herbáceas diferentes (Tabla S1), las cuales fueron identificadas siguiendo la Flora Vascular de Andalucía Occidental (sistema de Cronquist, 1981). 2. Análisis de datos Para testar la eficacia de las cámaras de aumento de temperatura (OTCs, del inglés Open Top Chambers) se llevó a cabo un ANOVA factorial, incluyendo como factores el escenario de temperatura [OTC (tratamientos de calentamiento y calentamiento + sequía) y no-OTC (tratamientos de control y sequía)] y el tipo de hábitat (bajo árbol y pastizal abierto). Se analizaron los datos de temperatura media diaria del periodo de estudio (2017-2020). Para evaluar la eficacia de las infraestructuras de exclusión de lluvia se realizó un ANOVA de medidas repetidas, usando los datos del contenido volumétrico de agua en el suelo para todo el perfil edáfico (40 cm) durante el periodo completo de estudio. Los datos analizados se agruparon en dos escenarios de humedad: por un lado los tratamientos de reducción de precipitaciones (sequía y calentamiento + sequía) y, por otro, los que no contenían estas estructuras de reducción de lluvia (control y calentamiento). En cada una de las 144 unidades experimentales se calcularon los siguientes índices de diversidad: riqueza de especies e índice de Shannon-Wiener. El índice de Shannon-Wiener (H) fue calculado como sigue: H = -ΣPi lnPi, donde Pi es el número de apariciones de cada especie i dividido por el número total de especies. Con el Capítulo 1 48 Figura 4. Efectos del tipo de hábitat y la historia de manejo [pastizal abierto (verde) y bajo árbol (marrón)] sobre la riqueza de especies (panel a), el índice de Shannon-Wiener (panel b) y el porcentaje de gramíneas (panel c), leguminosas (panel d) y otras especies (panel e). Se representan los datos de los cuatro años de muestreo (2017, 2018, 2019 y 2020). Tras un test post-hoc de Tukey, las letras denotan diferencias significativas entre las distintas intensidades históricas de manejo (alta, moderada y exclusión de ganado). Los asteriscos indican diferencias entre hábitats dentro de cada intensidad de manejo [códigos de significación: p≤0,001 '***'; p≤0,01 '**'; p≤0,05 '*'; ns = no significativo (p>0,05)]. 2.4. Efectos del año de muestreo El año de muestreo influyó significativamente sobre las cinco variables analizadas en este estudio. Concretamente, la riqueza de especies y el índice de Shannon-Wiener mostraron valores más elevados en el año 2018 en comparación con 2019 y 2020. El porcentaje de gramíneas fue significativamente más elevado en el año 2019. Un patrón opuesto fue observado para el porcentaje de otras especies. Por último, el porcentaje de leguminosas fue significativamente menor en los años 2018 y 2019. Estas desigualdades podrían ser explicadas por las diferencias meteorológicas registradas en los años de muestreo (Figura S1). Así, el año 2018 fue particularmente lluvioso, presentando una precipitación Capítulo 1 49 acumulada de 533,6 mm, y el año 2019 fue el más seco (con una precipitación acumulada de 228,5 mm). Los años 2017 y 2020 presentaron valores de precipitación similares al del año 2019 (275,4 y 328,9 mm, respectivamente). Respecto a la temperatura, la Figura S1 muestra que los años 2018 y 2019 registraron una temperatura media anual más baja (14,8 y 15,7 ºC, respectivamente) que los años 2017 y 2020 (16,2 y 16,4 ºC, respectivamente). Discusión En este estudio encontramos cómo dos de los componentes principales del cambio global que amenazan la persistencia y sostenibilidad de los ecosistemas de dehesas (cambio climático y aumento de la presión ganadera) impactan sobre la diversidad y composición funcional de las comunidades herbáceas. Además, nuestros resultados destacan la importancia de la presencia de árboles en estos ecosistemas agroforestales. 1. ¿Qué efectos tiene el clima sobre la comunidad de herbáceas? Los hallazgos de este trabajo revelaron cómo los futuros escenarios del cambio climático podrían modificar la diversidad y composición funcional del estrato herbáceo en ecosistemas de dehesa. Concretamente, detectamos una tendencia hacia la disminución de la diversidad de especies herbáceas, tanto en términos de presencia-ausencia (i.e. riqueza de especies) como teniendo en cuenta las frecuencias relativas de las especies que componen la comunidad (e.g. diversidad de Shannon-Wiener), bajo escenarios climáticos de mayor temperatura. Dicho hallazgo pudo ser debido a que el calentamiento mejora la fertilidad del suelo, adelanta la madurez de las plantas e incrementa el rendimiento fotosintético, lo que promueve la eficiencia del uso de nutrientes y provoca un aumento de la altura y la cobertura de las plantas (Jiao et al., 2016; Peng et al., 2017). Este mayor crecimiento de la biomasa vegetal podría magnificar la competencia por la luz, pudiendo resultar en una dominancia de especies con mayor capacidad de captación lumínica y en una reducción de la diversidad del estrato herbáceo (Wang et al., 2012). De manera interesante, el tratamiento de calentamiento no solo redujo la diversidad de especies herbáceas sino que también alteró su composición funcional. Concretamente, tendió a causar un ligero incremento del porcentaje de gramíneas en el interior de las OTCs. Este resultado concuerda con otros estudios anteriores, los cuales afirmaron que estas especies Capítulo 1 50 poseen mayor tolerancia al estrés por calor, lo que les confiere una ventaja competitiva sobre otras especies bajo condiciones de mayor temperatura (White et al., 2000; An et al., 2005; Wang et al., 2012). Numerosos estudios muestran que el principal factor que limita la composición y diversidad de especies en los pastizales naturales a escala regional es la disponibilidad de agua (Hoekstra et al., 2005; Tietjen et al., 2009; Li et al., 2013). Sin embargo, en nuestro estudio no detectamos ningún efecto significativo del tratamiento de sequía sobre la diversidad de especies y la composición funcional, lo cual nos lleva a pensar que la reducción del 30% de la precipitación esperada en nuestra área de estudio no es suficiente para provocar un impacto significativo sobre las variables analizadas. Esto puede ser debido a que se trata de un ecosistema semiárido donde las precipitaciones son muy escasas y las plantas están adaptadas a sobrevivir durante largos periodos de sequía (David et al., 2013; Li et al., 2018). Sin embargo, sí detectamos una marcada variación interanual en respuesta a los cambios en el régimen natural de precipitaciones. Observamos un aumento significativo de la diversidad de especies en el año 2018, probablemente porque fue el año más húmedo. Una mayor disponibilidad de agua favorece la germinación de las semillas y la colonización de un mayor número de especies, por lo que aumenta la diversidad del estrato herbáceo. Sin embargo, en los años con menor pluviometría, la diversidad de especies fue menor, probablemente porque la sequía actuó como filtro ambiental y únicamente sobrevivieron aquellas especies capaces de tolerar largos periodos de sequía (Xu et al., 2014; Yang W. et al., 2018; Yang X.Y. et al., 2018). La mayor presencia de gramíneas detectada en el año más seco (2019) demuestra la alta capacidad de supervivencia frente a la sequía que exhibe este grupo de plantas, probablemente como consecuencia de la mayor longitud de su sistema radicular, que les permite llegar a capas de suelo más profundas para encontrar agua (Hoover et al., 2014). A pesar de que las dehesas mediterráneas son ecosistemas donde el crecimiento de las plantas se encuentra limitado por la humedad del suelo (Harrison, 2020; Xu et al., 2020), observamos que las máximas condiciones de aridez (combinación de los tratamientos calentamiento y sequía) no ejercieron un impacto más fuerte que ambos factores de manera individual sobre la diversidad de especies y el porcentaje de gramíneas del estrato herbáceo. Una de las causas de este hecho podría ser la ausencia de un efecto significativo del tratamiento de sequía, aunque no podemos dar una afirmación Capítulo 1 51 concluyente debido a la falta de estudios que han analizado el efecto interactivo de estos dos factores climáticos. 2. ¿Cómo altera la presencia de árboles la comunidad de herbáceas? ¿Juega un papel amortiguador del impacto climático? Nuestro estudio proporcionó una evidencia directa de la influencia de los árboles dispersos sobre la diversidad de especies y la composición funcional del estrato herbáceo. Observamos que las comunidades vegetales situadas bajo el dosel arbóreo mostraron una disminución de la diversidad de especies, lo cual pudo ser debido a que la copa reduce la cantidad de luz que llega a las herbáceas que crecen bajo ellos, pudiendo persistir aquellas con rasgos mejor adaptados a la captación lumínica (mayor altura, mayor superficie foliar, etc.) (Scholes y Archer, 1997; Ludwig et al., 2004). Además, la reducida cantidad de luz que llega al suelo en este hábitat impide la germinación de algunas semillas y el crecimiento de las plántulas (Milberg et al., 2000; Kolb et al., 2016). A pesar de que los árboles tienden a disminuir la diversidad de especies herbáceas que crecen bajo sus copas, otros autores han destacado el alto valor que aporta la presencia arbórea a los ecosistemas de pastizal, ya que aumentan la diversidad a nivel de paisaje en comparación con los ecosistemas que no tienen árboles (Marañón,1986; López-Sánchez et al., 2016). Esto se debe a los múltiples valores ecológicos que ofrece la presencia de árboles, como el aumento en la cantidad de nutrientes y materia orgánica en el suelo (Escudero et al., 1985; Gallardo et al., 2000). De ahí la importante tarea de preservar los árboles dispersos actualmente presentes en los sistemas agroforestales mediterráneos para mantener o incluso aumentar la diversidad de los pastos, lo cual repercute en su calidad y por ende en los productos de origen animal que derivan de ellos (Tudsri et al., 2001; Plieninger, 2007). En nuestro análisis sobre la composición funcional del estrato herbáceo detectamos una notable diferencia entre hábitats, observando un mayor porcentaje de gramíneas bajo la copa de los árboles. Dicho hallazgo pudo ser debido a que estas especies son nitrófilas, es decir, crecen en suelos ricos en nutrientes esenciales como el nitrógeno (Gallardo et al., 2000; Rolo et al., 2014). Bajo árbol los suelos son más ricos en nutrientes debido a que las condiciones microclimáticas aportadas por el dosel atraen a los grandes herbívoros, quienes mediante sus excrementos mejoran la fertilidad del suelo Capítulo 1 52 (Tucker et al., 2008; Abdallah y Chaieb, 2012). Además, la descomposición de su hojarasca aumenta el contenido de nutrientes (Belsky et al., 1989; Serrano et al., 2018). Por último, por medio de sus raíces laterales, los árboles favorecen el transporte de éstos desde áreas lejanas a sus copas (Tiedemann y Klemmedson, 1973; Sileshi, 2016), aumentando así la fertilidad del suelo. Los resultados de este estudio evidenciaron que el impacto de los tratamientos climáticos fue consistente en los dos tipos de hábitats analizados. Posiblemente, la falta de un efecto amortiguador del cambio climático por parte de los árboles podría derivar del potencial de aclimatación que poseen las comunidades herbáceas de este tipo de ecosistemas semiáridos, siendo necesario un incremento más acusado de la temperatura y/o una mayor reducción de las precipitaciones que las implantadas en este experimento para que el árbol desempeñase esta beneficiosa función. 3. ¿Cuál es el impacto de la historia de manejo sobre la comunidad de herbáceas? Los resultados de este experimento demostraron que el pastoreo de grandes herbívoros altera las comunidades herbáceas. Algunos estudios realizados en ecosistemas áridos y semiáridos encontraron que el pastoreo induce un reducido reemplazo de especies con fuertes cambios en la riqueza (Milchunas et al., 1988, Milchunas y Lauenroth, 1993). Sin embargo, otros trabajos realizados en este tipo de ecosistemas demostraron que el pastoreo promueve grandes variaciones en la composición con escasos cambios en la riqueza y diversidad de especies (revisado en Herrero-Jáuregui y Oesterheld, 2018). En nuestro estudio, las comunidades sometidas a pastoreo (tanto con intensidad de pastoreo moderada como alta) mostraron valores más altos de diversidad. Dichos resultados pudieron deberse a que la presencia de ganado, a través de su alimentación y pisoteo, crea espacios en los cuales la competencia por la luz, los nutrientes y el agua disponible disminuye (Bakker et al., 2003; Deng et al., 2014), lo que reduce la dominancia de especies y promueve un aumento de la diversidad (Rutherford et al., 2012; Pekin et al., 2014). Además, a través de las deyecciones, el ganado aumenta la fertilidad edáfica e introduce semillas, lo que favorece el establecimiento de comunidades ricas en especies, propiciando la instauración de plantas poco comunes, la colonización de nuevas especies menos competitivas y reduciendo la extinción de especies locales (Fynn et al., 2016; Zerbo et al., 2016). Todo esto fomenta una mayor diversidad de especies en el estrato herbáceo. Sin embargo, es importante realizar tareas de control de la presión de pastoreo Capítulo 1 53 ya que una carga ganadera excesiva suele conllevar cambios importantes en la composición de especies, pudiendo disminuir la presencia de gramíneas y leguminosas palatables, a la vez que dificulta la regeneración de algunas especies, reduce la productividad primaria neta y provoca la pérdida de diversidad, causando una degradación del ecosistema (Zhao 2009; Boval y Dixon, 2012; Herrero-Jáuregui y Oesterheld, 2018). En este estudio detectamos que cuando la presencia de ganado fue nula, la diversidad de especies se redujo de manera notable. Probablemente estos resultados fueron motivo de una mayor acumulación de biomasa (Hanke et al., 2014; Ondier et al., 2019), y por tanto una reducción de la germinación de las semillas (Zhu et al., 2012; Xiong et al., 2016), o una disminución de la cantidad de nutrientes en el suelo (Grime, 1998; Van der Wal et al., 2004). Además, la exclusión de grandes herbívoros podría haber potenciado la dominancia de especies competitivas altamente palatables, que son mejores competidoras en ausencia de herbívoros pero ven reducida fuertemente su abundancia cuando conviven con ellos (Adler et al., 2013; Napier et al., 2016). Esta reducción de la diversidad de especies provocada por la ausencia de ganado podría conllevar una disminución en las tasas de determinados procesos ecológicos como el reciclado de nutrientes, pudiendo desencadenar una pérdida relevante de servicios ecosistémicos (Díaz y Cabido, 2001; Naeem y Wright, 2003; Peco et al., 2006, 2012). La presencia de ganado favoreció la aparición de plantas pertenecientes a una gran variedad de familias excepto Poaceae. La mayoría de estas especies son anuales y se caracterizan por presentar estrategia ruderal y menor altura con arquitectura estolonífera y en roseta (Pakeman, 2004; De Bello et al., 2005; Díaz et al., 2007). En las fincas sometidas a pastoreo de este estudio encontramos numerosas especies con estas características, como Geranium dissectum (familia Geraniaceae), Trifolium campestre, T. stellatum, T. glomeratum (familia Fabaceae), Plantago bellardii o P. coronopus (familia Plantaginaceae), especies similares a las encontradas en dehesas pastoreadas del centro de la Península Ibérica (López-Sánchez et al. 2016). En contraposición, observamos que la comunidad excluida al ganado presentó mayor porcentaje de gramíneas, las cuales poseen una mayor capacidad competitiva (por ej. mayor altura, y por tanto mejor captación lumínica), por lo que se ven favorecidas en zonas donde la falta de herbívoros incrementa la acumulación de biomasa herbácea (Peco et al., 2012). Capítulo 1 54 Finalmente, este estudio demostró que los tratamientos climáticos no tuvieron efectos diferentes según la intensidad histórica de pastoreo sobre las variables analizadas. Esto indica que los motores de cambio global no interactúan para influir positiva o negativamente sobre la diversidad y composición funcional del estrato herbáceo. Sin embargo, sí detectamos un efecto interactivo del tipo de hábitat y la historia de manejo. Concretamente, observamos que las fincas excluida al ganado y con intensidad de pastoreo moderada mostraron diferencias significativas de diversidad y composición funcional entre hábitats (bajo árbol y pastizal abierto), pero estas diferencias desaparecieron en la finca con alta presión de pastoreo. Este efecto homogeneizador del estrato herbáceo por parte del ganado pudo ser consecuencia de una mayor competencia por los recursos bajo densidades más elevadas de herbívoros. Bajo estas condiciones, los herbívoros parecen renunciar a sus preferencias diferenciales entre las distintas especies de plantas (Wang et al., 2003) y no solo consumen pasto de mayor calidad nutricional, que suele coincidir con aquel que crece bajo el dosel arbóreo (Bhatta y Vetaas, 2016; Sida et al., 2018), sino que también pastorean en pastizal abierto, reduciéndose así las diferencias entre ambos tipos de hábitat. Conclusiones Los resultados de este estudio sugieren que tanto la diversidad como la composición funcional del estrato herbáceo podrían verse alteradas bajo escenarios futuros de mayor temperatura. Así, el aumento experimental de temperatura que fue implementado en las dehesas de estudio redujo la diversidad de especies herbáceas e incentivó el predominio de gramíneas. Estos cambios en el estrato herbáceo podrían conllevar una disminución de la calidad del pasto, dada la reducida digestibilidad de las gramíneas a causa de su alto contenido en fibras, lignina y su baja concentración de proteínas (Vázquez de Aldana et al., 2000; Waghorn y Clark, 2004). Esta disminución en la calidad del pasto podría traducirse en una reducción de los servicios ecosistémicos que brindan las dehesas, como por ejemplo la producción ganadera. Asimismo, los resultados de este trabajo ponen de manifiesto la importancia de la carga ganadera en la preservación de la diversidad vegetal. Aunque la presencia de ganado aumentó la diversidad del estrato herbáceo, redujo las diferencias asociadas al tipo de hábitat mediante un proceso de homogeneización a escala de paisaje. Esto advierte de la importancia de llevar a cabo una buena gestión de la carga ganadera pues podría acarrear fatales consecuencias para el Capítulo 1 55 estrato herbáceo si supera los umbrales que permite el propio medio. Contrariamente a lo esperado, los árboles dispersos que caracterizan el paisaje de dehesas no actuaron como amortiguadores del impacto del cambio climático sobre la diversidad de especies y la composición funcional del estrato herbáceo. Pese a este hecho, la diferencia de composición funcional observada entre hábitats (bajo árbol y pastizal abierto) en la finca con intensidad de pastoreo moderada permite que el ganado tenga la opción de alimentarse de un pasto con mayores valores nutricionales. Este pasto, localizado bajo árbol, contiene un mayor contenido en nutrientes como consecuencia de las deyecciones de los animales que pastan y se refugian bajo la copa de los árboles, además de la aportación nutricional originada por la descomposición de hojarasca procedente de los mismos. Los resultados obtenidos a lo largo de estos cuatro años de estudio aportan una visión ampliada del impacto de los dos principales motores de cambio global y la importancia de la presencia de árboles en la diversidad y composición funcional del estrato herbáceo, así como de las consecuencias que conllevarán las nuevas condiciones climáticas sobre los servicios que brindan estos ecosistemas manejados por el hombre. Referencias Abdallah, F. & Chaieb, M. (2012). The influence of trees on nutrients, water, light availability and understorey vegetation in an arid environment. 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Familia Especie Apiaceae (Umbelliferae) Daucus durieua Langue in Wilk, & Langue Asparagaceae Asparagus sp. Asteraceae (Compositae) Andryala integrifolia L. Andryala laxiflora DC. Anthemis arvensis L. Anthemis cotula L. Calendula arvensis L. sub. arvensis Carduus pycnocephalus L. Crepis capillaris (L.) Wallr. Crepis vesicaria L. Hedypnois cretica (L.) Dum.-Courset Hypochaeris glabra L. Leontodon longirrostris (Finch & P. D. Sell) Senecio vulgaris L. Sonchus oleraceus L. Tolpis barbata (L.) Gaertner Boraginaceae Echium plantagineum L. Heliotropium europaeum L. Brassicaceae (Cruciferae) Capsella bursa-pastoris (L.) Medicus Hirschfeldia incana (L.) Lagrèze-Fossat sub. incana Raphanus raphanistrum L. sub. raphanistrum Sinapis alba L. Campanulaceae Campanula lusitanica L. Jasione montana sub. blepharodon Caryophyllaceae Cerastium glomeratum Thuill Silene colorata Poiret Silene gallica L. Spergula arvensis L. Spergularia rubra (L.) J. & C. Presl sub. longipes Stellaria media (L.) Vill Convolvulaceae Convolvulus arvensis L. Euphorbiaceae Euphorbia exigua L. Fabaceae (Papilionaceae) Anthyllis sp. Biserrula pelecinus L. Lathyrus sp. Lotus conimbricensis Brot Capítulo 1 69 Medicago polymorpha L. sub. polymorpha Ornithopus compressus L. Trifolium campestre Schreber in Sturm Trifolium cherleri L. Trifolium glomeratum L. Trifolium stellatum L. Trifolium tomentosum L. Vicia lutea L. sub. lutea Fumariaceae Fumaria agraria Lag. Geraniaceae Erodium moschatum (L.) L'Hér. In Aiton Geranium dissectum L. Lamiaceae (Labiatae) Lamium amplexicaule L. Stachys arvensis (L.) L. Malvaceae Malva parviflora L. Papaveraceae Papaver rhoeas L. Plantaginaceae Plantago bellardii All. Plantago coronopus L. Poaceae Aegilops triuncialis L. Agrostis pourretii Wild. Avena barbata Pott ex Link sub. lusitanica Avena sterilis L. Bromus sp. Bromus diandrus L. Bromus lanceolatus Roth Bromus madritensis L. Bromus tectorum L. Cynodon dactylon (L.) Pers. Dactylis glomerata L. sub. hispanica Hordeum murinum L. sub. leporium (Link) Arcang. Lamarckia aurea (L.) Moench Lolium rigidum Lam. Mibora minima L. (Desv) Phalaris paradoxa L. Poa annua L. Poa bulbosa L. Trisetaria panicea (Lam.) Paunero Vulpia geniculata (L.) Link Vulpia myurus (L.) C. C. Gmelin sub. myuros Primulaceae Anagallis arvensis L. Rosaceae Sanguisorba hybrida (L.) Nordborg Rubiaceae Galium spurium L. Scrophulariaceae Linaria spartea (L.) Chaz Misopates orontium (L.) Parentucellia latifolia (L.) Caruel in Parl Veronica arvensis L. Urticaceae Urtica urens L. Capítulo 1 70 Tabla S2. Resultados de ANOVA factorial para datos de temperatura media diaria durante el periodo de muestreo (2017-2020) diferenciando dos escenarios de temperatura: OTC/no-OTC. Abreviaturas: SC = Suma de Cuadrados; GL = Grados de libertad; MC = Media Cuadrática. SC GL MC F p Hábitat 18052 1 18052 194,0 < 0,001 Escenario de temperatura 4772 1 4772 51,3 < 0,001 Hábitat × Escenario de temperatura 317 1 317 3,4 0,07 Tabla S3. Resultados de ANOVA de medidas repetidas para datos del contenido volumétrico de agua en el suelo en primavera (febrero-mayo) de los años 2017-2020 diferenciando dos escenarios de humedad: exclusión de lluvia/no exclusión de lluvia. Valor F p Hábitat 0,27 25,53 < 0,001 Escenario de humedad 0,36 16,68 < 0,001 Hábitat × Escenario de humedad 0,78 2,66 < 0,001 Figuras Figura S1. Precipitación (barras azules) y temperatura media diaria (línea roja) durante el periodo de muestreo (2017-2020). Datos pertenecientes a la estación meteorológica más cercana al área de estudio (Hinojosa del Duque) https://www.juntadeandalucia.es/agriculturaypesca/ifapa/riaweb/web/estacion/14/102 71 CAPÍTULO 2 “¿Tienen los árboles la capacidad de amortiguar el impacto del aumento de aridez sobre el pasto en las dehesas mediterráneas?” Capítulo 2 72 Resumen La sostenibilidad y el funcionamiento de los ecosistemas agroforestales están siendo amenazados en las últimas décadas por las condiciones más cálidas y secas pronosticadas por los modelos de cambio climático para la región mediterránea. Los árboles dispersos que caracterizan estos ecosistemas podrían mitigar el impacto del cambio climático sobre la comunidad de herbáceas, pero este aspecto aún no se ha probado experimentalmente. Llevamos a cabo un experimento manipulativo de campo consistente en simular un aumento de temperatura (+ 2-3 °C) utilizando cámaras abiertas (OTCs, del inglés Open Top Chambers) y una reducción del nivel de precipitaciones (30 %) mediante casetas de exclusión de lluvia con el fin de evaluar cómo la productividad primaria neta y la digestibilidad del pasto respondían al cambio climático durante tres años consecutivos, y probar si los árboles dispersos podrían amortiguar los efectos de la aridez en las dehesas mediterráneas. Las comunidades de plantas ubicadas bajo la copa de los árboles fueron menos productivas (351 g/m2) que las situadas en pastizal abierto (493 g/m2), pero exhibieron una mayor digestibilidad (44 % y 41 %, respectivamente), probablemente promovida por la sombra de los árboles y la mayor fertilidad del suelo en este hábitat. La vegetación de ambos hábitats respondió de manera similar al cambio climático en términos de productividad primaria neta, con un aumento del 33 % en condiciones de calentamiento y una disminución del 13 % bajo escenarios de mayor sequía. Por el contrario, la digestibilidad del pasto disminuyó significativamente con el aumento de la temperatura (-7,5 %), probablemente porque el calentamiento incrementó el contenido de fibras y lignina y disminuyó la concentración de proteínas. Este efecto inducido por el calentamiento sobre la digestibilidad del pasto ocurrió únicamente en el hábitat de pastizal abierto, lo que sugiere que los árboles son capaces de amortiguar el impacto del cambio climático sobre este proceso ecosistémico. De manera interesante, el calentamiento no solo afectó a estas variables de manera directa sino también indirectamente a través de cambios en la composición funcional de las comunidades vegetales. Los hallazgos de este estudio sugieren que el cambio climático alterará tanto la cantidad como la calidad de la producción de pastos en las dehesas mediterráneas. Las condiciones más cálidas aumentarán la productividad primaria neta en detrimento de una reducción de su digestibilidad. Nuestros resultados también indican que este efecto negativo del calentamiento en la digestibilidad del pasto podría ser mitigado por árboles Capítulo 2 73 dispersos, destacando la importancia de aplicar estrategias eficientes para controlar la densidad de árboles en este tipo de ecosistemas agroforestales. Introducción La sostenibilidad y el funcionamiento de los ecosistemas agroforestales están siendo amenazados en las últimas décadas por el cambio climático (Campos et al., 2013). Así, las condiciones más cálidas y secas pronosticadas para la región mediterránea podrían afectar a la producción de pastos y a su calidad, las cuales se consideran importantes procesos ecosistémicos en las dehesas (Fay, 2009; Martin et al., 2014). Esto podría influir sobre otros servicios que brindan estos ecosistemas, como por ejemplo la producción ganadera (Dumont et al., 2015; Lee et al., 2017; Rojas-Downing et al., 2017). Estudios previos han detectado un impacto diferencial del cambio climático según la identidad e intensidad del estresor climático. Por un lado, un aumento moderado de la temperatura tiende a adelantar la madurez de las plantas e incrementar su rendimiento fotosintético, lo que se traduce en una mayor eficiencia en el uso de nutrientes y una elevada productividad primaria neta (Martinez et al., 2014; Viciedo et al., 2019). Sin embargo, el calentamiento reduce el periodo en el que la biomasa vegetal muestra una calidad óptima, aumentando el contenido de fibras y lignina y reduciendo su digestibilidad (Ansquer et al., 2009; Dumont et al., 2015; Lee et al., 2017; Habermann et al., 2019b). Por el contrario, cuando la temperatura supera el umbral óptimo tolerado por las plantas, la germinación de las semillas, la fotosíntesis y la respiración pueden verse afectadas negativamente, lo que reduce la producción y la calidad del pasto (Benavides et al., 2009; Čop et al., 2009; Fahad et al., 2017). Por otro lado, un déficit hídrico moderado retrasa la maduración de las plantas, y si no provoca una pérdida foliar severa, la calidad del pasto se mantiene o incluso se mejora ya que esto retrasa el desarrollo vegetativo, reduce la lignificación y aumenta la digestibilidad (Wilson, 1982; Nelson y Moser, 1994; Buxton, 1996; Reddy et al., 2003). Sin embargo, las sequías severas generalmente reducen la producción y la calidad del pasto debido a que el déficit de agua limita el crecimiento y el desarrollo de nuevos órganos, acelera la senescencia de las hojas, altera el contenido de fibras y azúcares, y reubica los diferentes nutrientes y carbohidratos de las hojas a las raíces, disminuyendo así la digestibilidad del pasto (Rosa et al., 2009; Durand et al., 2010; Nandintsetseg y Shinoda, 2013; Dumont et al., 2015). A pesar del incuestionable valor de estos estudios, comprender el efecto individual de estos dos estresores abióticos Capítulo 2 80 3.2. Digestibilidad del pasto Las muestras de biomasa seca se molieron finamente (< 2 mm) en un molino IKA. La digestibilidad enzimática de la materia orgánica (digestibilidad del pasto, en adelante) se estimó mediante espectroscopia de reflectancia en el infrarrojo cercano (Vis-NIRS, en adelante, del inglés Visible Near-Infrared Spectroscopy). Las muestras se escanearon con el espectrofotómetro LabSpec 5000 (350-2500 nm; ASD Inc., Boulder, Colorado, EE.UU) usando el software IndicoPro6.0 (ASD Inc., Boulder, CO, EE.UU). Se escanearon cuatro réplicas de cada muestra de biomasa (cada una con un promedio de 50 escaneos internos). El espectro de la muestra final se obtuvo promediando los cuatro escaneos. La estadística de la ecuación Vis-NIRS utilizada para predecir la digestibilidad del pasto se presenta en la Tabla S1. 4. Análisis de datos Realizamos un análisis múltiple de factores (MFA, en adelante, del inglés Multiple Factor Analysis) para analizar las correlaciones multivariantes entre los factores abióticos y bióticos cuantificados en este estudio, e identificar los principales ejes de variación en las 144 unidades experimentales. En primer lugar, analizamos las diferencias entre hábitats y su interacción con los tratamientos climáticos sobre los índices de estrés térmico e hídrico, así como sobre los CWMs mediante un ANOVA factorial, seguido de un test post-hoc de Tukey para comparar los cuatro tratamientos climáticos dentro de cada hábitat. En segundo lugar, con el fin de analizar la influencia de los diferentes factores (tipo de hábitat, tratamiento climático, año de muestreo, proporción de gramíneas y CWMs de la altura de las plantas, LDMC, SLA y LNC) sobre la productividad primaria neta y la digestibilidad del pasto se usaron modelos lineales mixtos (LMMs, del inglés Linear Mixed Models) incluyendo estos factores como factores fijos y la parcela como factor aleatorio, la cual se codificó para afectar solo a las intersecciones (no a las pendientes). Una vez diseñado el "modelo completo" (incorporando todos los factores), se comparó con una serie de "modelos reducidos" en los que los factores fueron eliminados uno a uno según sus valores de significación (eliminación del menos significativo) hasta llegar a un "modelo nulo". Para lograr esto, utilizamos el criterio de información de Akaike corregido (AICc, en adelante, del inglés Akaike Information Criterion) con una penalización mayor por un parámetro adicional, como recomiendan Burnham y Anderson (2002). Los modelos se consideraron diferentes cuando la diferencia de AICc fue menor Capítulo 2 81 de 2. El mejor modelo (el que presentó menor valor de AICc) se evaluó utilizando la estimación de máxima verosimilitud. La proporción de varianza explicada únicamente por los factores fijos, y por los factores fijos y aleatorios se estimó mediante R2 marginal (R2m) y R2 condicional (R2c), respectivamente (Nakagawa y Schielzeth, 2013). Calculamos el tamaño del efecto de cada factor utilizando las estimaciones del mejor modelo. Previamente se testó la normalidad de estas variables mediante el test de Kolmogorov-Smirnov, y éstas se transformaron en los casos en los que fue necesario. En tercer lugar, evaluamos las relaciones entre los índices de estrés y la productividad primaria neta y la digestibilidad del pasto mediante regresiones lineales bivariantes. Los análisis estadísticos se realizaron en R v.4.0.0 utilizando los siguientes paquetes: tidyverse (para la manipulación y visualización de los datos), Hmisc (para la representación gráfica), ggpubr (para seleccionar los colores y las formas), FactoMineR (para elaborar el MFA), cowplot (para la compilación de múltiples paneles), lme4 y lmerTest (para ejecutar los modelos lineales mixtos), AICcmodavg (para calcular los valores de AICc y comparar los modelos), car y pbkrtest (para probar los parámetros estimados, valor de p) y MuMIn (para determinar los valores de R2m y R2c) (R Development Core Team 2020). Resultados 1. Análisis descriptivo del ambiente abiótico y la estructura funcional de la comunidad vegetal 1.1. Diferencias entre tipos de hábitat Las 144 unidades experimentales capturaron una gran heterogeneidad tanto en condiciones bióticas como abióticas, promovidas principalmente por las diferencias asociadas a los dos tipos de hábitat considerados en este estudio, tal y como se resume en el MFA (Figura 1). Capítulo 2 82 Figura 1. Gráfico del primer y segundo eje del análisis múltiple de factores (MFA) que relacionan la estructura funcional de la comunidad vegetal [proporción de grupos funcionales (gramíneas, leguminosas y otras especies) y rasgos funcionales clave (altura de las plantas; área foliar, LA; contenido de materia seca foliar, LDMC; área específica foliar, SLA; contenido de nitrógeno foliar, LNC; contenido de carbono foliar, LCC)], las características del suelo [fertilidad edáfica (materia orgánica, MO; C; N; P; NO3-; NH4+; Ca+ ; Mg+; K+), y textura del suelo (arena gruesa, arena fina, arcilla, limo)] y la cobertura arbórea (representada como índice de área foliar, LAI) (panel a). Proyección de las 36 parcelas en el plano definido por las dos dimensiones principales del MFA, con énfasis en las diferencias asociadas a los dos tipos de hábitat (bajo árbol y pastizal abierto). Se representan los tres años de muestreo (2017, 2018 y 2019) (panel b). El MFA explicó el 54,8 % de la variabilidad total, siendo el 33,4 % explicado por la dimensión 1 (Dim-1) y el 21,4 % por la dimensión 2 (Dim-2). La Dim-1 estuvo determinada principalmente por la cobertura arbórea (LAI) y, en menor medida, por la materia orgánica del suelo (MO), la proporción de gramíneas y algunos rasgos morfológicos de las hojas como el LA y el SLA. La Dim-2 estuvo definida principalmente por los dos rasgos químicos foliares (LNC y LCC) y la textura del suelo (Figura 1a). La contribución de cada rasgo funcional a las dimensiones 1 y 2 se detalla en la Figura S2. Los hábitats difirieron fuertemente a lo largo de la Dim-1, presentando las parcelas ubicadas bajo los árboles un mayor contenido de MO y K+ en el suelo. Aquí las Capítulo 2 83 comunidades de plantas mostraron una mayor proporción de gramíneas y valores más altos de SLA y LNC en comparación con aquellas ubicadas en pastizal abierto (Figura 1b). Las condiciones microclimáticas también difirieron en los dos tipos de hábitats. Por un lado, la temperatura media anual del aire fue ligeramente inferior bajo los árboles que en pastizal abierto (15,5 ± 0,1 y 16,2 ± 0,1 ºC, respectivamente). Por lo tanto, las unidades experimentales localizadas en pastizal abierto presentaron mayor estrés térmico que aquellas situadas bajo las copas de los árboles, como lo demuestra la relación negativa entre LAI y el estrés térmico (Figura S3a; p<0,001). No se detectaron diferencias significativas en el estrés hídrico al comparar las unidades experimentales ubicadas en ambos tipos de hábitats (Figura S3b; p=0,84). Por otro lado, la humedad del suelo fue ligeramente menor bajo los árboles (p=0,08) cuando se analizó un promedio de las cuatro estaciones del año. Estas diferencias entre hábitats en la humedad del suelo fueron más pronunciadas en invierno (p<0,001) y primavera (p<0,001) que en las otras dos estaciones (p=0,84 en verano y p=0,78 en otoño) (Tabla S2). 1.2. Diferencias entre tratamientos climáticos Como era de esperar, los tratamientos climáticos ejercieron una influencia significativa sobre las condiciones microclimáticas. En primer lugar, los dos tratamientos simulados mediante OTCs (calentamiento y calentamiento + sequía) aumentaron significativamente la temperatura del aire (aproximadamente 2 °C) respecto a los tratamientos control y sequía. De ahí que las unidades experimentales sometidas a un aumento de temperatura exhibieran valores más altos de estrés térmico, aunque las diferencias únicamente fueron significativas en el hábitat de pastizal abierto (Tabla S2). En segundo lugar, la humedad primaveral en la capa superior del suelo fue significativamente mayor en los tratamientos de control y calentamiento que en los de sequía y calentamiento + sequía, pero de nuevo estas diferencias solo fueron significativas en pastizal abierto (Tabla S2). El estrés hídrico, sin embargo, no difirió significativamente entre los tratamientos climáticos (Tabla S2). Los tratamientos climáticos experimentales también indujeron cambios significativos en la composición de especies y en la estructura funcional de la comunidad vegetal. En primer lugar, detectamos una mayor abundancia de gramíneas en aquellas unidades experimentales sujetas a una mayor temperatura. En segundo lugar, las plantas Capítulo 2 84 sometidas a condiciones más cálidas presentaron valores de altura más elevados en comparación con las que crecían en los tratamientos de control y sequía, aunque estas diferencias únicamente fueron significativas en pastizal abierto (Tabla S3). 1.3. Diferencias entre años Los tres años de muestreo (2017, 2018 y 2019) no difirieron significativamente en el estrés térmico pero sí en el estrés hídrico acumulado durante la temporada de crecimiento (Tabla S4). Los años 2017 y 2019 fueron particularmente secos (especialmente en primavera), mientras que el año 2018 fue extremadamente lluvioso en comparación con la precipitación media anual registrada durante los últimos 20 años en el área de estudio. Estas diferencias interanuales en la precipitación resultaron en diferencias significativas en la humedad del suelo y el estrés hídrico. En concreto, el año 2019 fue el que presentó los valores más altos de estrés hídrico acumulado en comparación con los años 2017 y 2018 (Tabla S4). 2. Factores que afectan a la productividad primaria neta y a la digestibilidad del pasto La productividad primaria neta y la digestibilidad del pasto se vieron afectadas por la mayoría de los factores fijos considerados en este estudio, como demuestra la inclusión del tipo de hábitat, el tratamiento climático, el año y algunas variables relacionadas con la estructura funcional de la comunidad vegetal en los mejores modelos lineales mixtos (es decir, aquellos con valores más bajos de AICc). Los modelos presentaron una bondad de ajuste elevada en las dos variables respuesta, con valores de R2c que oscilaron entre 0,33 y 0,47. En general, la precisión de los modelos mejoró levemente al incluir los efectos aleatorios de las parcelas experimentales, como lo indican las ligeras diferencias entre R2c y R2m (Tabla 1). Capítulo 2 85 Tabla 1. Resultados de los modelos lineales mixtos planteados para analizar los efectos del cambio climático sobre las variables respuesta consideradas en este estudio (productividad primaria neta - PPN - y digestibilidad del pasto). El tipo de hábitat (bajo árbol y pastizal abierto) y el año de muestreo (2017, 2018 y 2019) se incluyeron como factores fijos en los modelos para controlar los efectos mediados por las diferencias microclimáticas (asociadas al hábitat) y climáticas (interanuales), respectivamente. Además, se incorporaron como factores fijos la proporción de gramíneas y los CWMs de la altura de las plantas, LDMC, SLA y LNC. Los mejores modelos fueron seleccionados usando el Criterio de Información de Akaike corregido (AICc). Se indican las diferencias entre el mejor modelo y el modelo nulo (ΔAICc). Asimismo, se muestra la variabilidad explicada por los factores fijos (R2 marginal, R2m), y por los factores fijos y aleatorios juntos (R2 condicional, R2c). Variable respuesta Mejor modelo ΔAICc R2m R2c PPN Hábitat × Tratamiento climático + Altura de las plantas + LNC + Gramíneas + Año + (1 | Parcela) 101,42 0,28 0,47 Digestibilidad Hábitat × Tratamiento climático + Gramíneas + Año + (1 | Parcela) 86,43 0,27 0,33 Tabla 2. Resultados del análisis de la varianza para evaluar la influencia de los factores fijos (tipo de hábitat, tratamiento climático, altura de las plantas, LNC, porcentaje de gramíneas, año y la interacción tipo de hábitat × tratamiento climático) sobre la productividad primaria neta. Abreviaturas: SC = Suma de Cuadrados; GL = Grados de libertad. Factor SC GL F p Tipo de hábitat 615049 1 18,55 < 0,001 Tratamiento climático 2249541 3 22,62 < 0,001 Altura de las plantas 157965 1 4,76 0,03 LNC 139633 1 4,21 0,04 Porcentaje de gramíneas 229839 1 6,93 0,01 Año 1315215 2 19,84 < 0,001 Tipo de hábitat × Tratamiento climático 94572 3 0,95 0,42 Tabla 3. Resultados del análisis de la varianza para evaluar la influencia de los factores fijos (tipo de hábitat, tratamiento climático, porcentaje de gramíneas, año y la interacción tipo de hábitat × tratamiento climático) sobre la digestibilidad del pasto. Abreviaturas: SC = Suma de Cuadrados; GL = Grados de libertad. Factor SC GL F p Tipo de hábitat 1075,73 1 42,40 < 0,001 Tratamiento climático 294,49 3 3,87 0,01 Porcentaje de gramíneas 826,50 1 32,58 < 0,001 Año 375,48 2 7,40 < 0,001 Tipo de hábitat × Tratamiento climático 85,13 3 1,12 0,34 Capítulo 2 86 2.1. Diferencias entre tipos de hábitat Se encontraron diferencias significativas en la productividad primaria neta y la digestibilidad del pasto entre los dos tipos de hábitats (Tablas 2 y 3), con valores más bajos de productividad primaria neta y valores más altos de digestibilidad del pasto bajo la copa de los árboles que en pastizal abierto (p<0,001; 351 g/m2 y 493 g/m2 para la productividad primaria neta, y 44 % y 41 % para la digestibilidad del pasto, respectivamente, Figura 2). 2.2. Diferencias entre tratamientos climáticos Los tratamientos climáticos influyeron tanto en la productividad primaria neta como en la digestibilidad del pasto, mostrando diferencias según la variable respuesta y el tipo de hábitat (Tablas 2 y 3). En general, las comunidades de plantas sometidas experimentalmente a temperaturas más cálidas presentaron un 33 % más de productividad primaria neta (p<0,001) (Figura 2a) y un 7,5 % menos de digestibilidad del pasto (p=0,01) (Figura 2b). Ambos tipos de hábitat exhibieron una tendencia similar, con una mayor productividad primaria neta en el tratamiento de calentamiento (Figura 2a). Sin embargo, la reducción de la digestibilidad del pasto en condiciones de calentamiento fue significativa en las parcelas ubicadas en pastizal abierto, pero no en aquellas localizadas bajo el dosel arbóreo (Figura 2b). Por el contrario, la reducción de las precipitaciones provocó una disminución significativa de la productividad primaria neta (p<0,001; 13 %), pero ningún impacto significativo sobre la digestibilidad del pasto (p=0,45). Capítulo 2 87 Figura 2. Efectos de los tratamientos climáticos (control, sequía, calentamiento y calentamiento + sequía) sobre la productividad primaria neta (PPN, g/m2) (panel a) y la digestibilidad del pasto (%) (panel b) para los dos tipos de hábitat considerados en este estudio (bajo árbol y pastizal abierto). Se representa la media de los tres años de muestreo (2017, 2018 y 2019). Las letras (minúsculas para los tratamientos climáticos instalados bajo árbol y mayúsculas para los que se encuentran en pastizal abierto) son el resultado de un ANOVA factorial, seguido de un test post-hoc de Tukey para comparar los cuatro tratamientos climáticos dentro de cada hábitat. Las variaciones en la productividad primaria neta y en la digestibilidad del pasto halladas en este estudio estuvieron relacionadas con el estrés abiótico originado por el tipo de hábitat y los distintos tratamientos climáticos. Por un lado, un mayor estrés térmico provocó un aumento de la productividad primaria neta (p<0,001, R2=0,17) y una disminución de la digestibilidad del pasto (p<0,001, R2=0,19) (Figuras 3a y 3b, respectivamente). Por otro lado, un mayor estrés hídrico causó una disminución tanto de la productividad primaria neta (p=0,08, R2=0,03) como de la digestibilidad del pasto (p=0,002, R2=0,11) (Figuras 3c y 3d, respectivamente). Capítulo 2 88 Figura 3. Influencia del estrés térmico (ºC) e hídrico (%) acumulados sobre la productividad primaria neta (PPN, g/m2) (paneles a y c) y la digestibilidad del pasto (%) (paneles b y d). Los círculos negros representan los tratamientos climáticos localizados bajo árbol, mientras que los blancos aquellos situados en pastizal abierto. La línea es el resultado de la regresión lineal para todo el conjunto de datos. Se representan los tres años de muestreo (2017, 2018 y 2019). 2.3. Diferencias entre años La productividad primaria neta y la digestibilidad del pasto variaron entre los tres años de muestreo, presentando en el año 2019 una reducción significativa de estas variables con respecto a las observadas en 2017 y 2018 (p<0,001). En concreto, la productividad primaria neta disminuyó de 459,5 g/m2 en el año más productivo (2017) a 356,5 g/m2 en el año 2019 (es decir, una reducción del 22,4 %). La digestibilidad del pasto disminuyó un 9 % desde el año 2018 (año con los valores más elevados) hasta el 2019. 2.4. Influencia de la estructura funcional de la comunidad vegetal Una mayor altura de las plantas y un mayor LNC se asociaron con un aumento de la productividad primaria neta (Figuras 4a y 4b, respectivamente). Además, una mayor proporción de gramíneas se relacionó ligera y positivamente con esta variable (Figura 4c; p=0,08, R2=0,005). Por el contrario, la digestibilidad del pasto disminuyó fuertemente Capítulo 2 89 con el aumento de la proporción de gramíneas en las comunidades vegetales (Figura 4d; p<0,001, R2=0,05). Los valores de significación se muestran en las Tablas 2 y 3. Figura 4. Influencia de los rasgos funcionales de las plantas [expresados en términos de CWMs de la altura de las plantas (cm) y del LNC (mg/g) (paneles a y b, respectivamente)] y composición de especies de plantas [expresada en términos de porcentaje de gramíneas (paneles c y d)] sobre la productividad primaria neta (PPN, g/m2) y la digestibilidad del pasto (%). Los círculos negros representan los tratamientos climáticos localizados bajo árbol, mientras que los blancos aquellos situados en pastizal abierto. La línea es el resultado de la regresión lineal para todo el conjunto de datos. Se representan los tres años de muestreo (2017, 2018 y 2019). Discusión Este estudio arroja resultados pioneros sobre el impacto del cambio climático y el papel mitigador que juegan los árboles aislados sobre la productividad primaria neta y la digestibilidad del pasto en ecosistemas agroforestales semiáridos del sur de España. Nuestros resultados muestran cómo el aumento de la temperatura y la reducción de las precipitaciones afectan a estas propiedades ecosistémicas a través de efectos directos (impacto del estrés abiótico) e indirectos (cambios en la estructura funcional de las comunidades herbáceas). Además, discutimos el papel que juegan los árboles como Capítulo 2 96 organisms. Soil Biology and Biochemistry, 30(14), 1867-1878. https://doi.org/10.1016/S0038-0717(98)00069-8 Barnes, P., Wilson, B.R., Trotter, M.G., Lamb, D.W., Reid, N., Koen, T. & Bayerlein, L. (2011). The patterns of grazed pasture associated with scattered trees across an Australian temperate landscape: An investigation of pasture quantity and quality. Rangeland Journal, 33(2), 121-130. https://doi.org/10.1071/RJ10068 Bayala, J., Sanou, J., Teklehaimanot, Z., Kalinganire, A. & Ouédraogo, S.J. (2014). Parklands for buffering climate risk and sustaining agricultural production in the Sahel of West Africa. 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En el panel a, los símbolos circulares representan los tratamientos climáticos que aumentan la temperatura mediante el uso de OTCs (calentamiento y calentamiento + sequía), mientras que los símbolos cuadrados representan tratamientos climáticos sin OTCs (control y sequía). En el panel b, los símbolos circulares representan los tratamientos climáticos que reducen la precipitación mediante el uso de estructuras de exclusión de lluvia (sequía y calentamiento + sequía), mientras que los símbolos cuadrados representan los tratamientos climáticos sin estas estructuras (control y calentamiento). La línea es el resultado de la regresión lineal para todo el conjunto de datos. Se representan los tres años de muestreo (2017, 2018 y 2019). 114 CAPÍTULO 3 “Consecuencias del cambio climático sobre la calidad nutricional del pasto en dehesas mediterráneas sujetas a un gradiente de pastoreo” Capítulo 3 115 Resumen Se espera que el pronosticado cambio climático y el aumento en la intensidad de pastoreo causen diversos efectos sobre algunos procesos ecosistémicos clave, entre ellos la calidad nutricional del pasto. Estas fuentes de estrés amenazan la sostenibilidad de las dehesas, un tipo de ecosistema semiárido localizado en la cuenca mediterránea, caracterizado por la presencia de árboles dispersos y principalmente utilizado para la cría de ganado. El impacto de ambos factores ha sido estudiado anteriormente de manera aislada, pero las consecuencias de sus efectos interactivos sobre el contenido de nutrientes del pasto siguen siendo poco conocidas. Además, el estudio del papel potencial que podrían jugar los árboles dispersos en este tipo de ecosistema podría ayudar a elaborar tareas de control de densidad arbórea para mantener mejores niveles de la calidad nutricional del pasto. Diseñamos un experimento de campo que nos permitió analizar cómo la interacción del cambio climático con la historia de manejo y la configuración del hábitat influyó sobre la calidad nutricional del pasto en los años 2017 y 2019. Para llevar a cabo esto, simulamos el pronosticado cambio climático mediante la instalación de un tratamiento de calentamiento, otro de sequía y la combinación de ambos. Este estudio se realizó en tres sitios cercanos con diferentes intensidades de pastoreo (alta, moderada y excluida al ganado), diferenciando los dos tipos de hábitat que caracterizan este ecosistema (bajo dosel arbóreo y pastizal abierto). Además, consideramos la fertilidad del suelo como otro factor que podría afectar al contenido de nutrientes del pasto. El tratamiento de calentamiento redujo la calidad nutricional del pasto, mientras que el de sequía la incrementó. En general, el tratamiento combinado de calentamiento más sequía mostró valores intermedios. Las copas de los árboles mejoraron la fertilidad del suelo, lo que se tradujo en un aumento de la calidad nutricional del pasto en este hábitat. Tanto la exclusión de ganado como la alta intensidad de pastoreo provocaron una disminución en esta variable, detectándose efectos positivos de la intensidad de pastoreo moderada sobre el contenido de nutrientes del pasto. Por último, la interacción de ambas fuentes de estrés mostró efectos significativos sobre el contenido de fósforo del pasto, concretamente en la finca con intensidad de pastoreo moderada, donde el calentamiento simulado bajo árbol afectó negativamente a la cantidad de este elemento. Nuestros hallazgos respaldan la evidencia de que las comunidades sometidas a pastoreo son más susceptibles a sufrir el impacto del cambio climático desde un punto de vista nutricional. Además, en este trabajo Capítulo 3 116 destacamos el importante papel que tiene la presencia de árboles en los ecosistemas agroforestales. Introducción Las estimaciones de los modelos climáticos sugieren que para mediados del siglo XXI, los promedios de temperatura habrán aumentado entre 2-3 ºC para la región mediterránea. Asimismo, se pronostican periodos más largos de sequías intercalados con eventos de lluvia más intensos (IPCC, 2021). Además del cambio climático, el sobrepastoreo es otra de las grandes amenazas para la sostenibilidad de gran parte de los ecosistemas terrestres (Fleischner, 1994; Vázquez y Simberloff, 2003). Durante los últimos tres siglos, la superficie total de tierra dedicada al pastoreo se ha multiplicado por más de seis para satisfacer las crecientes necesidades humanas (Goldewijk, 2001, 2005), reduciendo la cobertura vegetal y pudiendo causar serios problemas de degradación del suelo. Ambas fuentes de estrés podrían provocar diversos efectos sobre distintos procesos ecosistémicos, incluyendo aquellos que dependen fuertemente de los nutrientes del suelo (Sternberg y Yakir, 2015; Yuan y Chen, 2015), como la producción de pastos y fibras o el secuestro de carbono, entre otros. Por un lado, un incremento de temperatura puede aumentar, disminuir o no tener ningún efecto sobre la concentración de nutrientes y la eficiencia del uso de éstos, ya que depende de la región, la intensidad y duración del aumento de temperatura, de las especies de estudio y de la duración de la temporada de crecimiento de éstas (Thornton et al., 2009; Polley et al., 2013). De manera general, un incremento de temperatura (dentro de un rango óptimo) cambia la actividad microbiana y las tasas de descomposición de la materia orgánica, estimula el crecimiento de las raíces y eleva las tasas de transpiración de las hojas, lo que conlleva un aumento en la absorción de agua y nutrientes tales como C, N, Ca, Mg, S, NO3- y SO42- del suelo (Pregitzer y King, 2005; Viciedo et al., 2021). Además, un aumento de la temperatura incrementa el uso de nitrógeno fotosintético (Dwyer et al., 2007) y disminuye el contenido de fósforo del pasto debido al efecto de dilución causado por el crecimiento más acelerado de éste (Reich y Oleksyn, 2004; Martinez et al., 2014). Sin embargo, hay estudios que relacionan el crecimiento de las plantas con una mayor capacidad homeostática foliar (Viciedo et al., 2019) y una mayor acumulación de macro-y micro-nutrientes (Viciedo et al., 2021). Estos efectos contrastados del calentamiento sobre la captura de nutrientes Capítulo 3 117 parecen estar relacionados con la humedad del suelo. En condiciones secas, las temperaturas más elevadas dan como resultado déficits extremos de presión de vapor que desencadenan el cierre de los estomas, reduciendo la vía de difusión del agua en las hojas (Abbate et al., 2004) y disminuyendo por tanto el flujo de nutrientes solubles en agua como N, P, K, Ca, Mg y B (Brouder y Volenec, 2008; Cramer et al., 2009). Estos cambios desencadenan una reducción del contenido nutricional de la planta, una alteración metabólica y un menor crecimiento vegetativo (Waraich et al., 2011; Habermann et al., 2019). Por otro lado, al igual que ocurre con el aumento de temperatura, el proceso de aclimatación de las plantas a la sequía es complejo y depende de diferentes factores, como el tipo de especie o la duración de la restricción hídrica (Farooq et al., 2009). Bajo condiciones de estrés hídrico moderado, la maduración de las plantas puede retrasarse, por lo que los valores nutritivos del pasto se mantienen más altos durante un periodo de tiempo más prolongado (Coblentz et al., 2000). Cuando la cantidad de agua en el suelo es más limitada, el carbono se moviliza en el interior de las plantas para aumentar el crecimiento radicular y así buscar recursos hídricos en las capas más profundas del suelo (Hodge et al., 2009). Además, la sequía altera las asociaciones de raíces y microorganismos del suelo, que son otra de las estrategias principales para la captura de nutrientes por parte de las plantas (Schimel et al., 2007; Pérez-Ramos et al., 2021). Por lo tanto, un aumento de aridez normalmente se traduce en reducciones de la cobertura vegetal y en las tasas de descomposición de hojarasca y mineralización de nutrientes, que están fuertemente controlados por la actividad de los microorganismos del suelo (Jiao et al., 2016; Homet et al., 2021). Esta reducción de la cubierta vegetal aumenta el riesgo de pérdida de C, N y P en el suelo por lixiviación o erosión, lo que implica un empobrecimiento de nutrientes a medio-corto plazo (Matías et al., 2011; Delgado- Baquerizo et al., 2013). Sin embargo, la mayor parte de estos trabajos han evaluado los efectos separados de ambas fuentes de estrés abiótico (aumento de temperatura y sequía) sobre la calidad nutricional del pasto, mientras que el impacto de la interacción entre ambos factores permanece pobremente conocido, particularmente en ecosistemas semiáridos. El impacto del cambio climático sobre estos procesos ecosistémicos relacionados con el ciclo de nutrientes puede ser espacialmente variable, dependiendo de la heterogeneidad del sistema de estudio. Un ejemplo de ecosistema heterogéneo son Capítulo 3 118 las dehesas mediterráneas, que cuentan con una cobertura de especies herbáceas típicas de pastizal sabanoide, que coexisten con la presencia de árboles aislados (Moreno, 2008; López-Díaz et al., 2015). En este tipo de ecosistemas, los árboles crean hábitats en su entorno inmediato que difieren de los pastizales abiertos, pudiendo ejercer diferentes efectos sobre el estrato herbáceo y el componente edáfico (López-Carrasco et al., 2015; Tessema y Belay, 2017). Por ejemplo, el transporte de nutrientes de áreas lejanas a las copas de los árboles por medio de sus raíces laterales (Tiedemann y Klemmedson, 1973; Sileshi, 2016) y la descomposición de la hojarasca procedente de éstos, proporciona nutrientes y materia orgánica al suelo, pudiendo llegar a mejorar la calidad nutricional de los pastos que crecen bajo el dosel arbóreo (Ludwig et al., 2008; Aponte et al., 2012). Esto, junto con el refugio y la sombra que proporcionan los árboles, genera un efecto atrayente de grandes herbívoros, que forman a su vez parches ricos en recursos a través de sus excrementos (Tucker et al., 2008; Serrano et al., 2018). Todo ello contribuye al conocido efecto "isla de fertilidad" que generan los árboles en este tipo de ecosistemas (Belsky et al., 1989; Kendall et al., 2006). Esto hace pensar que los árboles podrían llegar a amortiguar el impacto que el cambio climático ejerce sobre el crecimiento y la calidad del pasto (Bayala et al., 2014; Sida et al., 2018). La sombra proyectada por los árboles reduce la radiación solar (Pezzopane et al., 2010; Siles et al., 2010) y la temperatura del aire (Siles et al., 2010; Rahman et al., 2017), lo que lleva a una estabilización del microclima, a una disminución de la variabilidad del flujo de CO2 (De Carvalho Gomes et al., 2016) mediante la fotosíntesis y el almacenamiento de carbono en el pasto y en el suelo (Albrecht y Kandji, 2003) y a una reducción de la evapotranspiración (Lin, 2007). Dependiendo de la estación del año, una reducción de radiación, una temperatura más fresca y un mayor contenido de humedad del suelo afectan directamente a los procesos fisiológicos de las plantas, disminuyendo la producción de carbohidratos, la tasa de crecimiento y retrasando sus ciclos de vida (Benavides et al., 2009; Hussain et al., 2009). Esto permite que las plantas que viven bajo el dosel arbóreo puedan mantenerse en niveles de desarrollo vegetativo menos avanzados, adquieran un mejor estado fisiológico y niveles metabólicos más altos durante un periodo de tiempo más prolongado, lo que podría incrementar la calidad del pasto en este hábitat (Jackson y Ash, 1998; Sousa et al., 2010). Hasta donde sabemos, este es el primer estudio sobre calidad nutricional del pasto que evalúa el papel Capítulo 3 119 amortiguador de los árboles dispersos frente a la creciente aridez predicha por los modelos de cambio climático en condiciones experimentales de campo. Además del cambio climático, la presencia de ganado es otro de los principales factores que influyen en las propiedades del suelo (Medina-Roldán et al., 2012; Panayiotou et al., 2017), y por tanto en la producción de pasto (He et al., 2010; Geng et al., 2012). En general, la presencia de ganado estimula el crecimiento de las plantas al favorecer una mayor absorción de nutrientes del suelo y un aumento de la velocidad a la que se reciclan éstos (Floate, 1970, 1981). Así, por ejemplo, la presencia de ganado suele aumentar la disponibilidad de N en el suelo a través de la adición de NO3- y NH4+ procedente de la orina y el estiércol (Jiang et al., 2012). Aunque gran parte del NO3- se pierde por volatilización (Powell et al., 1998), la adición de excrementos acelera las tasas de mineralización de la hojarasca de plantas senescentes en la superficie del suelo y proporciona una fuente de nutrientes fácilmente disponible para las plantas y los microorganismos (Augustine et al., 2003; Schrama et al., 2013). Sin embargo, el impacto del pastoreo varía en función de su intensidad. Por un lado, una presión de pastoreo moderada aumenta la cantidad de material orgánico a través de sus deyecciones (Sitters y Venterink, 2018; Wang et al., 2018), favorece la presencia de gramíneas y leguminosas perennes, y aumenta las concentraciones de diferentes nutrientes en el suelo, tales como C, N, Ca, Mg, K y Na (Han et al., 2008; Tessema et al., 2011), lo cual generalmente se traduce en un incremento del valor nutritivo del pasto (McCarthy et al., 2013; Miao et al., 2015). Por otro lado, una intensidad de pastoreo más elevada reduce la cobertura vegetal (Eldridge et al., 2016, 2017; Pulido et al., 2018), la tasa de crecimiento y el potencial reproductivo de las gramíneas perennes, disminuyendo así su capacidad de competencia frente a las herbáceas anuales (Smith, 1979; Bilotta et al., 2007). Además, una alta intensidad de pastoreo altera la composición de especies herbáceas, no solo aumentando la proporción de especies anuales, sino también sustituyendo especies muy nutritivas (menos tolerantes al ramoneo) por otras menos palatables y más resistentes a los herbívoros (Hoshino et al., 2009; Sasaki et al., 2012). Finalmente, mediante la reducción de la cantidad de biomasa vegetal que retorna al suelo y la alteración de algunas propiedades físicas del mismo (Bilotta et al., 2007; Carrero-González et al., 2012), los herbívoros pueden modificar las comunidades microbianas del suelo (Belnap y Gillette, 1998; Belnap y Lange, 2001), con efectos consecuentes sobre las tasas de descomposición de hojarasca y de reciclado Capítulo 3 120 de nutrientes (Singer y Schoenecker, 2003; Moussa et al., 2009). A pesar de estos cambios mediados por el pastoreo, aún se desconoce si estos efectos son permanentes a medio plazo y si la historia de manejo puede alterar la calidad del pasto en ecosistemas mediterráneos. Aunque son muchos los estudios realizados sobre cambio climático e intensidad de pastoreo, ninguno ha considerado los efectos conjuntos e interactivos de ambas fuentes de estrés sobre el contenido nutricional del pasto en ecosistemas mediterráneos. Con este trabajo pretendemos determinar si las comunidades que soportan mayor grado de pastoreo son más susceptibles a sufrir el impacto del cambio climático desde un punto de vista nutricional, o si por el contrario estas comunidades han desarrollado estrategias que las hacen más resistentes a los cambios ambientales pronosticados por los modelos de cambio climático. En la Península Ibérica, entre 3,5 y 4 millones de hectáreas forman parte de un tipo de ecosistema denominado dehesa en España o montado en Portugal (Olea y San Miguel-Ayanz, 2006). Este ecosistema agroforestal con árboles dispersos – principalmente Quercus sp. – proporcionan pasto para la ganadería extensiva (Santamaría et al., 2014; Iglesias et al., 2016). Debido a la importancia económica y la susceptibilidad a los cambios en el clima de este tipo de ecosistemas (Moreno y Pulido, 2009), llevamos a cabo un experimento de campo durante dos años que simula el aumento de la temperatura y la reducción de las precipitaciones. Esta aproximación nos permitió evaluar cómo la calidad nutricional del pasto podría verse influenciada por los futuros escenarios de cambio climático, y determinar si el impacto de ambos estresores climáticos podría verse alterado en función de la presión ganadera de cada sitio. Además, analizamos si los árboles dispersos podrían modular los posibles cambios inducidos por el clima en estos ecosistemas semiáridos. El objetivo general de este trabajo fue determinar el impacto de las dos principales fuentes de estrés derivadas del cambio global sobre la calidad nutricional del pasto. A partir de este, planteamos diversas cuestiones: (i) ¿Cuáles son los efectos del cambio climático (aumento de temperatura y reducción de precipitaciones) sobre la calidad nutricional del pasto?; (ii) ¿Qué efectos tiene la presencia de árboles sobre el contenido nutricional del pasto? ¿Son capaces de amortiguar el impacto del cambio climático?; (iii) ¿Cómo afecta la intensidad de pastoreo a la cantidad de nutrientes del pasto?; (iv) ¿El impacto del cambio climático es más acusado cuando las comunidades vegetales están sometidas a Capítulo 3 121 una mayor intensidad de pastoreo? Debido a que se trata de un ecosistema semiárido, esperamos que un aumento de temperatura cause una reducción del contenido nutricional del pasto. Por el contrario, dado que la reducción de la precipitación aplicada es moderada, suponemos que la sequía provocará un efecto positivo sobre la calidad nutricional del pasto. Hipotetizamos que la presencia de árboles mejorará la fertilidad del suelo, incrementando así la concentración de nutrientes en el pasto. Asimismo, pensamos que una intensidad de pastoreo moderada favorecerá la calidad nutricional del pasto, y una presión de herbívoros elevada la disminuirá. Por último, sería esperable que la combinación de los tratamientos experimentales de mayor aridez y el incremento de la intensidad de pastoreo exacerben los efectos negativos que ambos factores ejercen de manera individual sobre la calidad nutricional del pasto. Hasta donde sabemos, este es el primer estudio en condiciones experimentales de campo que evalúa el impacto del aumento de aridez y su posible atenuación promovida por la presencia de árboles dispersos sobre la calidad nutricional del pasto bajo un gradiente de intensidad de pastoreo. Con los resultados de este trabajo esperamos aportar una predicción de los posibles efectos interactivos de los cambios en el clima y en la intensidad de pastoreo sobre la calidad nutricional del pasto con el objetivo de obtener más información para diseñar planes de actuación que mitiguen las consecuencias negativas de ambas fuentes de estrés sobre este proceso ecosistémico. Material y métodos específicos del capítulo 1. Caracterización edáfica y ambiental de las parcelas experimentales (Consultar capítulo 2, sección 1 de material y métodos, página 76). 2. Calidad del pasto (Consultar capítulo 2, sección 3.1 de material y métodos para detalles sobre la recogida del pasto, página 79). La calidad del pasto se determinó a partir del análisis de la concentración de nutrientes de la biomasa vegetal previamente recolectada en cada una de las 144 unidades experimentales. Mediante un análisis de Espectrometría de Masas con Plasma de Acoplamiento Inductivo (ICP-MS) se realizó un análisis inorgánico multielemental (P, Ca, K, Na, Mg, Mn, Fe, entre otros) en el Servicio de Análisis del Instituto de Recursos Naturales y Agrobiología de Sevilla (IRNAS-CSIC), gracias a un Capítulo 3 128 disminuía (Figura 4a-e). Estas relaciones con el índice de estrés estuvieron fuertemente condicionadas no solo por los tratamientos climáticos sino también por las diferencias entre hábitats, presentando valores de estrés térmico más altos en pastizal abierto, donde el contenido de estos tres nutrientes en el pasto fue menor en comparación con las comunidades vegetales situadas bajo la copa de los árboles (Figura 4a-e). Por el contrario, el estrés hídrico afectó positiva y significativamente al contenido de potasio en el pasto (Figura 4f), aunque no hubo una diferenciación entre tipos de hábitats. En la Tabla S2 se muestran los valores de significación del resto de nutrientes. Capítulo 3 129 Figura 4. Efectos del estrés térmico sobre el contenido (%) de carbono (panel a), nitrógeno (panel b), fósforo (panel c), magnesio (panel d) y potasio (panel e) en el pasto, y del estrés hídrico sobre la cantidad (%) de potasio (panel f) en el pasto. Los círculos negros representan las parcelas ubicadas bajo de la copa de los árboles y los círculos blancos las parcelas situadas en pastizal abierto. La línea es el resultado de la regresión lineal para todo el conjunto de datos. Se representan los dos años de muestreo (2017 y 2019). 2.4. Efecto de la historia de manejo sobre los nutrientes del pasto La historia de manejo influyó sobre todos los nutrientes del pasto excepto en el contenido de carbono. Por un lado, la exclusión de herbívoros (finca excluida al ganado) redujo el contenido nutricional de algunos elementos, detectándose así cantidades Capítulo 3 130 significativamente menores de nitrógeno (Figura 5a) y calcio (Figura 5c). En la finca con intensidad de pastoreo moderada, el pasto mostró cantidades significativamente mayores de fósforo (Figura 5b) y magnesio (Figura 5d). Por último, las fincas con intensidades de pastoreo moderada y alta presentaron diferencias significativas en el contenido de potasio en el pasto, siendo éste mayor en la finca con alta intensidad de pastoreo (Figura 5e). Capítulo 3 131 Figura 5. Efectos de la historia de manejo [intensidad de pastoreo alta (rojo), intensidad de pastoreo moderada (amarillo) y exclusión de ganado (verde)] sobre el contenido (%) de nitrógeno (panel a), fósforo (panel b), calcio (panel c), magnesio (panel d) y potasio (panel e) en el pasto. Se representan los dos años de muestreo (2017 y 2019). Diferentes letras denotan diferencias significativas entre historias de manejo tras un test post-hoc de Tukey. Capítulo 3 132 2.5. Efecto de la fertilidad del suelo sobre los nutrientes del pasto El nitrógeno, el fósforo y el potasio del pasto estuvieron influenciados por la fertilidad del suelo. A medida que ésta aumenta, mayor es la cantidad de estos elementos en el pasto (Figura 6). Sin embargo, la fertilidad del suelo no ejerció un efecto significativo sobre el resto de nutrientes del pasto (carbono, calcio y magnesio). Figura 6. Efectos de la fertilidad del suelo sobre el contenido (%) de nitrógeno (panel a), fósforo (panel b) y potasio (panel c) en el pasto. La línea es el resultado de la regresión lineal para todo el conjunto de datos. Se representan los dos años de muestreo (2017 y 2019). 2.6. Efecto del año de muestreo sobre los nutrientes del pasto El contenido de carbono, nitrógeno, magnesio y potasio del pasto difirieron fuertemente en los dos años de muestreo. Se observó una cantidad de nitrógeno significativamente mayor en el pasto recogido en el año 2017. Sin embargo, el pasto presentó un contenido de magnesio y potasio significativamente mayor en el año 2019. Discusión Los resultados de este trabajo muestran cómo el aumento de la temperatura, la reducción de las precipitaciones y un creciente gradiente de intensidad de pastoreo Capítulo 3 133 pueden afectar a la concentración de nutrientes del pasto, y señalan el importante papel que tiene la presencia de árboles en los sistemas agroforestales típicos del sur de España. 1. ¿Cuáles son los efectos del cambio climático sobre la calidad nutricional del pasto? En este estudio demostramos que los futuros escenarios climáticos podrían modificar el contenido nutricional del pasto en ecosistemas mediterráneos de tipo dehesa, alterando la cantidad de fósforo y de calcio. Concretamente, observamos que el aumento de temperatura provocó una significativa disminución del contenido de ambos elementos en el pasto. En el caso del fósforo, esto pudo estar ocasionado por un efecto de dilución (Reich y Oleksyn, 2004), el cual ocurre cuando el crecimiento del pasto se ve favorecido por un rendimiento mejorado del fotosistema II, así como por diferentes ajustes anatómicos que suceden al aumentar la temperatura (Martinez et al., 2014; Habermann et al., 2019). La observada disminución de calcio en el pasto pudo ser consecuencia del déficit extremo de presión de vapor potencialmente causado por el incremento de la temperatura en ecosistemas secos, como es el caso de nuestro área de estudio, que puede desencadenar el cierre de los estomas y reducir el flujo de nutrientes solubles en agua (Brouder y Volenec, 2008; Cramer et al., 2009). Por el contrario, la reducción del nivel de precipitaciones indujo un incremento en el contenido de fósforo, calcio y potasio, posiblemente porque un estrés hídrico moderado puede provocar el retraso de la maduración de las plantas (Coblentz et al., 2000), una reducción en el crecimiento y en el desarrollo foliar (provocada por la disminución de la conductancia estomática, la tasa de traspiración foliar y la fotosíntesis) (Guenni et al., 2002; Waraich et al., 2011). Este hallazgo también pudo ser causa de una menor lixiviación de los nutrientes del suelo, y por tanto una mayor disponibilidad de éstos para las plantas (Munjonji et al., 2020). Cuando combinamos los tratamientos climáticos anteriores (calentamiento + sequía), obtuvimos valores intermedios en el contenido de calcio del pasto. Esto pudo ocurrir probablemente porque el efecto negativo del calentamiento sobre este elemento se vio compensado por el efecto positivo del déficit hídrico, y por lo tanto la cantidad de calcio en el pasto no sufrió cambios significativos bajo la influencia de ambos estresores climáticos. Capítulo 3 134 Además de los efectos directos que tiene el cambio climático sobre la calidad nutricional del pasto, también puede modificarla de manera indirecta a través de cambios en la fertilidad del suelo. Nuestros resultados indicaron que este factor estuvo relacionado positivamente con el contenido de nitrógeno, fósforo y potasio del pasto, es decir, un aumento de la fertilidad del suelo generó un incremento en el contenido de estos elementos en el pasto. Existen varios factores que pueden tener un efecto positivo o negativo sobre la fertilidad del suelo y, como consecuencia, sobre la calidad nutricional del pasto. En ecosistemas cálidos (como es el caso de la zona de estudio), la temperatura y la disponibilidad de agua en el suelo son los principales factores que controlan la absorción de nutrientes (Bassirirad, 2000), por lo que un efecto negativo del cambio climático sobre la fertilidad del suelo causará un efecto similar sobre la concentración de nutrientes en el pasto, como observamos en nuestro trabajo. 2. ¿Qué efectos tiene la presencia de árboles sobre el contenido nutricional del pasto? ¿Son capaces de amortiguar el impacto del cambio climático? Nuestros resultados revelaron notables diferencias entre hábitats en el contenido nutricional del pasto. Observamos que las comunidades vegetales situadas en el hábitat de pastizal abierto mostraron valores más bajos de carbono, nitrógeno, fósforo, magnesio y potasio del pasto en comparación con aquellas localizadas bajo la copa de árboles aislados. Esto pudo ser debido a diferentes motivos, resaltando: 1) la menor fertilidad edáfica en este hábitat (las razones se detallarán a continuación); y/o 2) los valores más altos de estrés térmico detectados en este hábitat como consecuencia de la ausencia de sombra que aportan los árboles. De hecho, observamos que los hábitats localizados bajo árbol mostraron valores más bajos de estrés térmico, probablemente como consecuencia del microclima generado por el dosel, que disminuye la radiación solar (Pezzopane et al., 2010; Siles et al., 2010), la temperatura del aire (Siles et al., 2010; Rahman et al., 2017) y la evapotranspiración (Lin, 2007). Estas condiciones microclimáticas suelen traducirse en una menor producción de carbohidratos y en tasas más bajas de crecimiento, pudiendo verse retrasado el ciclo de vida de las plantas y confiriéndoles un mejor estado fisiológico así como niveles metabólicos elevados durante un periodo de tiempo más prolongado (Benavides et al., 2009; Hussain et al., 2009). La mejora en la calidad nutricional del pasto detectada bajo los árboles pudo estar condicionada no solo por las condiciones microclimáticas que aporta el dosel Capítulo 3 135 arbóreo sino también por el efecto indirecto que tienen éstos a través del aumento de la fertilidad edáfica. Los suelos bajo la copa de los árboles son más ricos en nutrientes, ya que las condiciones microclimáticas aportadas por el dosel arbóreo atraen a los grandes herbívoros, quienes mediante sus excrementos hacen que el contenido de nutrientes del suelo en este hábitat sea más elevado (Tucker et al., 2008; Abdallah y Chaieb, 2012). Asimismo, un mayor contenido de nutrientes en el pasto en este hábitat puede ser motivo de un aumento en la cantidad de nutrientes en el suelo procedente de la descomposición de su hojarasca (Belsky et al., 1989; Serrano et al., 2018). Por último, por medio de sus raíces laterales, los árboles favorecen el transporte de éstos desde áreas lejanas a sus copas (Tiedemann y Klemmedson, 1973; Sileshi, 2016), aumentando la fertilidad del suelo y por consecuente del pasto. Una mayor fertilidad del suelo bajo la copa de los árboles pudo ser la causa de que apareciesen diferencias significativas entre los tratamientos climáticos bajo árbol, pero no en pastizal abierto (a pesar de seguir la misma tendencia) para el contenido de fósforo en el pasto. Los resultados de este trabajo mostraron que la presencia de árboles no alteró el impacto que ejercieron los estresores climáticos analizados sobre los distintos nutrientes del pasto. Así, el efecto del aumento de la temperatura y la reducción de las precipitaciones no fue menos acusado cuando el pasto se encontraba bajo la influencia de la presencia arbórea, lo cual sugiere que los árboles en las dehesas mediterráneas no parecen jugar un papel mitigador de los efectos del cambio climático sobre la calidad nutricional del pasto. Probablemente, la falta del efecto tampón del árbol pudo deberse a la alta capacidad de adaptación a condiciones estresantes que presentan las especies de plantas que habitan en ecosistemas semiáridos, siendo requerido un mayor aumento de temperatura o una mayor reducción de precipitaciones que las aplicadas en este experimento para que el árbol ejerciese este efecto favorecedor. A pesar de la ausencia del efecto amortiguador del impacto del cambio climático sobre la calidad nutricional del pasto, estudios realizados en el mismo experimento de campo sobre otros procesos ecosistémicos, como por ejemplo la productividad (capítulo 2) o la respiración del suelo (capítulo 4), mostraron que la presencia de árboles sí juega un efecto mitigador frente al cambio climático. Este hecho pudo ser posiblemente consecuencia de la mayor sensibilidad a los cambios ambientales que exhiben estas variables tan sumamente dependientes de la actividad de las comunidades microbianas con las que las plantas interactúan. Capítulo 3 136 3. ¿Cómo afecta la intensidad de pastoreo a la cantidad de nutrientes del pasto? Los resultados de este estudio mostraron que la historia de manejo fue uno de los factores más influyentes sobre la calidad nutricional del pasto ya que todos los nutrientes excepto el carbono modificaron su concentración en función de la intensidad a la que históricamente estuvo sometida cada una de las fincas. La finca excluida al ganado presentó cantidades significativamente menores de nitrógeno y calcio en el pasto que las otras dos fincas. Ha sido ampliamente documentado que las excretas procedentes del ganado aceleran las tasas de mineralización de la hojarasca y proporcionan una fuente de nutrientes fácilmente disponibles para las plantas y los microorganismos del suelo (Schrama et al., 2013; López-Mársico et al., 2015). Así, la ausencia de ganado redujo fuertemente la cantidad de nutrientes en el suelo y, por ende, la del pasto. Del mismo modo, observamos que la finca con una intensidad de pastoreo moderada presentó mayores cantidades de fósforo y magnesio en el pasto en comparación con las fincas excluida al ganado y con alta intensidad de pastoreo. Esto pudo ser debido a la elevada tasa de ramoneo presente en la finca con alta presión de herbívoros, que reduce la cobertura vegetal y por tanto disminuye la cantidad de biomasa que retorna al suelo, modificando así el ciclo de nutrientes (Eldridge et al., 2016, 2017; Pulido et al., 2018) y aumentando las probabilidades de erosión y pérdida de nutrientes (Hao y He, 2019). Además, el ganado altera las propiedades físicas del suelo a través del pisoteo, aumentando la densidad aparente y provocando una reducción de la conductividad hidráulica (y por consiguiente de los nutrientes solubles en ella) (Zhao et al., 2007; Krümmelbein et al., 2009). Asimismo, el ganado perturba las comunidades microbianas del suelo (Belnap y Gillette, 1998; Belnap y Lange, 2001), con efectos consecuentes sobre las tasas de descomposición de hojarasca y el reciclado de nutrientes (Sun et al., 2017; Hao y He, 2019). 4. ¿El impacto del cambio climático es más acusado cuando las comunidades vegetales están sometidas a un mayor grado de intensidad de pastoreo? Este estudio introduce la novedad de analizar si las máximas condiciones de estrés causadas por el cambio global (aumento de aridez e intensidad de pastoreo) interactúan y exacerban el efecto negativo sobre la calidad nutricional del pasto en comparación con el impacto de ambos estresores por separado. Observamos que la presión ganadera condicionó la respuesta del pasto (en términos nutritivos) a los cambios climáticos. Capítulo 3 137 Concretamente esto ocurrió sobre la cantidad de fósforo del pasto, que es uno de los elementos clave para el crecimiento de la vegetación y es generalmente limitante en los ecosistemas forestales mediterráneos (Henkin et al., 1998; Sardans et al., 2004, 2005). Éste manifestó una reducción en los tratamientos de aumento de temperatura en el hábitat localizado bajo árbol y en la finca con intensidad de pastoreo moderada. Dicho hallazgo pudo ser causado porque esta finca exhibió niveles más altos de fósforo que las otras dos, pudiéndose potenciar así los efectos del aumento de temperatura. Nuestros resultados complementan los de otros estudios que evaluaron el efecto negativo del cambio climático combinado con el impacto del pastoreo sobre la productividad y el rendimiento de los ecosistemas (Freier et al., 2011; Belgacem y Louhaichi, 2013). Los hallazgos de este trabajo sugieren que ambas fuentes de estrés (cambio climático e intensidad de pastoreo) actúan de manera interactiva condicionando la calidad nutricional del pasto. Aunque nuestro estudio experimental ofrece resultados novedosos y relevantes sobre la influencia de dos de los principales motores de cambio global, estudios adicionales que cuantifiquen el impacto de los herbívoros a tiempo real bajo diferentes escenarios de cambio climático serían interesantes para comprender mejor los efectos interactivos de las dos principales fuentes de estrés que amenazan la sostenibilidad de los ecosistemas de dehesa. Conclusiones Este estudio nos ha permitido desglosar cómo y en qué medida pueden influir los factores abióticos y bióticos sobre la calidad nutricional del pasto en ecosistemas de dehesa. Por un lado, detectamos que un aumento de temperatura redujo el contenido de nutrientes del pasto, lo cual podría tener repercusiones negativas para la alimentación del ganado y por consecuente para la calidad de los productos derivados de este. Los resultados de este trabajo podrían complementar y ayudar a comprender los motivos de una disminución en la calidad de los productos de origen animal en un futuro no lejano debido al aumento de temperatura pronosticado para la región mediterránea. Nuestros hallazgos destacan el papel relevante de los árboles dispersos en ecosistemas de dehesas mediterráneas debido a su efecto potencial para mejorar la fertilidad del suelo, y con ella la del pasto. Los árboles amplifican la heterogeneidad (tanto abiótica como biótica), proporcionan alimento, sombra y refugio para el ganado, y aportan materia orgánica y