Analisis comparativo del aprendizaje en vertebrados

REVISTA LATINOAMERICANA DE PSICOLOGIA 1999 VOLUMEN 31 N° 1 15-34 ANALlSIS COMPARATIVO DEL APRENDIZAJE EN VERTEBRADOS MAURICIO R. PAPINI* Texas Christian University COSME SALAS Universidad de Sevilla RUBÉN N. MUZIO Universidad de Buenos Aires ABSTRACT Evolution is the outcome of an interaction between adaptive specializations and phylogenetic constraints. In terms of leaming mechanisms, the last decades have seen an ernphasis on the study of adaptive specializations in learning sternrning frorn discoveries on taste aversión and avoidance learning made during the 1960s. The adaptive approach has been presented as the only biologically plausible by sorne proponents. However, both empirical evidence on leaming, and major recent discoveries in evolutionary biology point to what appears to be extreme conservatism of biological processes, including leaming. Learning rnechanisrns underlying acquisition, discrimination, andspatial memory, among others, appear 10 be general and based on conserved aspects of the vertebrate telencephalon. There is, however, evidence of an evolutionary divergence in vertebrate history that points to the evolution of emotionally-mediated processes in instrumental *Para comunicarse con los autores en relación con este artículo, por favor dirigirse a las siguientes direcciones: M. R. Papini, Departrnent ofPsychology, Texas Christian University, TCU Box 298920, Fort Worth, TX 76129. U.S.A., [email protected] ..tcu.edu; C. Salas, Facultad de Psicología, Universidad de Sevilla, Av. San Francisco Javier, s/n, Sevilla 41005, España. cosmetécica.es; R. N. Muzio, Instituto de Biología y Medicina Experimental, Obligado 2490, 1428- Buenos Aires, Argentina, rmuzioteproteus.dna.uba.ar. 16 PAPINI. SALAS Y MUZIO leaming in the lineage leading to the mammals. Adaptation and conservatism appear to be bottrcssential to understand the evolution of vertebrate learning processes. Key words: Vertebrares, leaming principies, learning rnechanisrns, telencephalon, spatial memory, partial reinforcement extinction effect, magnitude of reinforcement extinction effect, successive negative contrast, frustration. RESUMEN La evolución biológica es el resultado de una interacción entre especializaciones adaptativas y constreñimientos filogenéticos. En cuanto a mecanismos de aprendizaje, el énfasis en décadas recientes se ha puesto en el estudio de especializaciones adaptativas a partir de los descubrimientos en las áreas de aversiones gustativas y aprendizaje de evitación durante la década de 1960. El enfoque adaptativo se ha presentado a menudo como el único plausible desde el punto de vista biológico. Sin embargo, tanto la evidencia empírica como recientes descubrimientos en biología evolutiva indican la existencia de un grado notable de estabilidad de procesos biológicos, "incluyendo el aprendizaje. Los mecanismos que subyacen a procesos de adquisición, discriminación y memoria espacial, entre otros, parecen ser generales y estar basados en aspectos estables de la organización del telencéfalo de los vertebrados. Sin embargo, existe también evidencia de divergencia que sugiere la evolución de procesos emocionales de mediación en el aprendizaje instrumental en la línea de los mamíferos. Adaptación y estabilidad parecen ser ambos esenciales para comprender la evolución del aprendizaje en los vertebrados. Palabras (lave: Vertebrados, principios del aprendizaje, mecanismos de aprendizaje, telencéfalo, memoria espacial, efecto del reforzamiento parcial en la extinción, efecto de la magnitud de reforzamiento en la extinción, contraste sucesivo negativo, frustración. INTRODUCCION El estudio de prácticamente cualquier área de la psicología, como por ejemplo el aprendizaje, se puede enfocar desde dos puntos de vista complementarios. Por un lado, la investigación puede orientarse hacia el estudio de fenómenos complejos. En el caso del aprendizaje, los investigadores que toman esta dirección se interesan en el aprendizaje de conceptos, del lenguaje o la adquisición de reglas abstractas en modelos animales tales como humanos, chimpancés o delfines. Por otro lado, existe el problema del origen de las habilidades psicológicas complejas, tal cotno éstas se manifiestan en humanos, chimpancés, delfines y otras especies igualmente sofisticadas. En psicología comparada, el problema del origen de los procesos de aprendizaje se entiende APRENDlZAJEEN VERTEBRADOS 17 desde un punto de vista evolucionista y las preguntas cruciales son, entre otras, de dónde provienen los mecanismos de aprendizaje, cuántas clases diferentes de aprendizaje existen, cuál eS la función adaptativa del aprendizaje, y como evolucionan nuevos mecanismos. Debido aque la evidencia principal no deja un rastro fósil, el estudio de la evolución del aprendizaje se realiza principalmente comparando especies vivientes. Este enfoque fue introducido en el rigor científico del laboratorio por Edward L. Thorndike, quien publicó sus hallazgos sobre aprendizaje en varias especies en 1898. El centenariode esta influyente publicación ofrece un entorno apropiado para preguntarse cuánto se ha avanzado y cuánto resta por hacer para comprender cómo evolucionaron los mecanismos de aprendizaje hasta alcanzar la complejidad que exhiben en humanos y otros animales. Nuestro objetivo es presentar evidencia concerniente a la evolución del aprendizaje en los vertebrados. El phylum Chordata, al que pertenecen los vertebrados, aparece claramente en el registro fósil de mediados del Cárnbrico, unos 520 millones de años atrás en un animal conocido como Pikaia. Es posible entonces que los primeros vertebrados evolucionaran a principios del Cámbrico (Forey y Janvier, 1993). La Figura I muestra un cladograma con los principales grupos de vertebrados vivientes y sus relaciones filogenéticas. La historia de los vertebrados involucra varias radiaciones adaptativas, algunas de las cuales han dejado unos pocos descendientes (e.g., los peces sin mandíbula, Agnatha), mientras que otras están representadas por miles de especies (e.g., los peces teleósteos, Osteichthyes, y los mamíferos placentarios, Eutheria). Estas radiaciones implican la evolución independiente de numerosas especializaciones, incluyendoaspectos cerebrales y conductuales.que es necesario tener en cuenta para poder interpretar los datos de experimentos comparativos de aprendizaje. Pero también es evidente que la evolución del sistema nervioso y de las capacidades de aprendizaje en vertebrados ha operado de manera conservadora en muchos aspectos. La estabilidad de algunos fenómenos de aprendizaje es notable y parece sólo puntuada por transiciones en las que aparecieron nuevos mecarusmos. En este trabajo, la evidencia sobre evolución del aprendizaje en vertebrados se agrupa en tres secciones. La primera describe la neurología comparada del telencéfalo de los vertebrados, haciendo hincapié en la estabilidad de las distintas subregiones según se desprende de estudios de conectividad, distribución de neurotransmisores y citoarquitectura, y de la estabilidad de algunos aspectos funcionales. La segunda sección presenta evidencia de conservación en mecanismos de aprendizaje a través de varias clases de vertebrados. Finalmente, la tercera sección resume la evidencia que sugiere que con la evolución de los mamíferos aparecieron nuevos mecanismos de regulación emocional en el aprendizaje apetitivo, tal como se expresa en los llamados fenómenos paradójicos de reforzamiento. 18 PAPINI, SALAS Y MUZIO Agnatha .......---------------- (lamprea) ....... Chondrichthyes (tiburon, raya) Actinopterygii T-----......,.-------- Teleostei (salmón, carpa) ....... Dipnoi (peces pulmonados) Actinistia '\------------ (celacanto) 'c---------- Amphibia (sapos, salamandras) Prototheria 'r--------....---- (ornitorrinco) Metatheria (marsupiales) Eutheria (placentarios) Testudines (tortugas) 'r---- Lacertilia (lagartijas. serpientes) Diapsida Crocodilia Aves Figura l. Cladograma que ilustra la posible relación filogenética de los principales grupos de vertebrados. Sólo se representaron grupos vivientes. Algunos de los grupos representados en este c1adograma poseen una o unas pocas especies vivientes (e.g., Agnatha, Holostei y Actinistia), mientras que otros se caracterizan por extensas radiaciones adaptativas con cientos o miles de especies vivientes (Teleostei,Eutheria, Aves). Aunque los grupos están ordenados no debe inferirse que poseen un orden jerárquico, tal como lo sugeriría la noción aristotélica de scala naturae. Por el contrario, el c1adograma enfatiza la divergencia de los distintos linajes. APRENDIZAJE EN VERTEBRADOS 19 La interpretación de la evidencia disponible se basa en la distinción entre fenómenos, principios y mecanismos de aprendizaje (Bitterman, 1975). Los fenómenos de aprendizaje abarcan relaciones entre grupos o condiciones de entrenamiento en un protocolo experimental básico, como por ejemplo el efecto de contraste negativo sucesivo (ECNS), que consiste en el deterioro en la ejecución reforzada por una magnitud pequeña en animales expuestos previamente a una magnitud grande de reforzamiento. Estos fenómenos son afectados y modulados por una serie de factores, dando lugar a regularidades funcionales denominadas principios. Por ejemplo, el ECNS es una función directa de la discrepancia entre las magnitudes de reforzamiento (DiLollo y Beez, 1966). Los principios del aprendizaje se aplican usualmente a una variedad de factores, trascendiendo la naturaleza de los reforzadores (apetitivos o aversivos), la modalidad sensorial de los estímulos y el tipo de comportamiento. Estas regularidades deben, además, ser comprendidas a nivel de los mecanismos subyacentes. Por ejemplo, la relación directa entre el tamaño del ECNS yla discrepancia entre las magnitudes de reforzamiento se puede explicar en términos de una respuesta emocional anticipatoria de frustración que deteriora el desempeño del animal luego de un cambio sorpresivo en la magnitud de reforzamiento (Amsel, 1992). Esta explicación psicológica puede luego utilizarse como guía para interpretar el efecto de manipulaciones fisiológicas sobre el ECNS. Eventualmente, los fenómenos de aprendizaje deberán ser explicados a nivel del funcionamiento de redes neuronales. Variaciones en la arquitectura y modo de funcionamiento de tales redes entre especies de vertebrados podrían explicar diferencias y similitudes en los fenómenos de aprendizaje. NEUROLOGIA COMPARADA DEL TELENCEFALO La mayor parte de las teorías tradicionales sobre la evol ución del telencéfalo se basan en la idea aristotélica de la scala naturae. Según esta concepción, los peces deberían poseer el sistema nervioso más primitivo de todos los vertebrados, y los mamíferos el más deri vado, pasando por estadios intermedios de creciente complejidad (Butler y Hodos, 1996). La concepción actual de la filogenia de los vertebrados no es lineal, sino que enfatiza la evolución de diferentes radiaciones a partir de un ancestro común. Sistemas nerviosos complejos han evolucionado en muchos de estos grupos sobre la base de un conjunto de caracteres comunes. Uno de los caracteres primitivos, o plesiomórficos, que se conserva en todos los vertebrados es la división del telencéfalo en un palio o manto, situado en posición dorsal, y una región subpalial, situada ventralmente en los hemisferios. Tal distinción se mantiene como generalidad, aunque en algunos casos la posición exacta de la frontera entre ambos está en discusión. La Figura 2 ilustra la organización del telencéfalo en varias especies «representativas» de vertebrados. 20 PAPINI, SALAS Y MUZIO ~ ~ Lampetra fluviatilis ~~;;z:r::-,Vn Vd VI Vv Polypterus palma ~Gs: Rana pipiens Hip Ha Cp ,.".,¡-- Irolr-."",,"- Hip I~m ASe Rattus norvegicus Figura 2, Representaci6n esquemática de un corte transversal del telencéfalo de varias especies de vertebrados de los grupos mejor estudiados: Agnatha (Lampetra), Chondrichthyes (Squalus), Actinopterygii (cladisitos, Polypterus, y teleósteos, Carassiusi, Amphibia (Rana), Reptilia (Podarais), Aves (Columba) y Mammalia (Rattus}. A: amígdala. Ae: núcleo accumbens. Cd: c6rtex dorsal. Cl: c6rtex lateral. Cm: c6rtex medial, Cp: c6rtex piriforme. Cvd: cresta ventricular dorsal. Db: núcleo de la banda diagonal de Broca. De: núcleo central del área dorsal. Dld +Dd: núcleos dorsal y dorsolateral del área dorsal. Dlv: parte ventral del núcleo lateral del área dorsal.Dm: núcleo medial del área dorsal. Dp: núcleo posterior del área dorsal, Ha: hiperstriatum accesorium. Hip: hipocampo. Iso: isoc6rtex. nA: núcleo A. Neo +Hv: neostriato-hiperstriatum ventral, P / a P3: primera a tercera formaci6n palial. Pd: palio dorsal. PI: palio laterial. Pm: palio medial. Ppl: prominencia paliallateraL Se: núcleo septal. St: striatum. Svl: subpalio ventrolateral. V: ventrículo. Vd: núcleo dorsal del área ventral. VI: núcleo lateral del área ventral. Vn: núcleo dorsal a Vd. Vp: núcleo postcomisural del área ventral. Vs: núcleo supracomisural del área ventral. Vv: núcleo ventral del área ventral. APRENDIZAJE EN VERTEBRADOS 21 La región subpalial está formada por estructuras tales como el estriado (caudado-putamen) y el núcleo accumbens, que están presentes en todos los vertebrados con una topología, embriología, conectividad, distribución de neurotransmisores y función similares. También aparecen estructuras homólogas al septum y a la amígdala subpalial en todos los vertebrados. El estriado de los vertebrados contiene neuronas ricas en sustancia P y encefalina, que proyectan caudalmente hacia la sustancia negra y el tegmento ventral, y que reciben de estas proyecciones dopaminérgicas (Medina y Reiner, 1995; Parent, 1986; Srneets, 1992). Existen, además, notables similitudes funcionales en el estriado de los vertebrados. por ejemplo, la destrucción o inactivación de las entradas dopaminérgicas ascendentes que llegan al estriado de peces y anfibios produce síntomas «parkinsonianos», como aletargamiento de los movimientos y bradikinesia, muy similares a los que se observan en amniotas (Barbeau el al., 1989; Pollard el al., 1992). En su conjunto, esto sugiere que los primeros agnatos presentaban ya este mismo patrón básico de organización morfológica y funcional en la región subpalial. La amígdala también presenta una región palial que es muy estable en amniotas (Striedter, 1997; Bruce y Neary, 1995). Las mayores diferencias aparecen entre anfibios y arnniotas, dado que en los primeros algunas de las subdivisiones no alcanzan el nivel de diferenciación que presentan en los reptiles, aves y mamíferos (Bruce y Neary, 1995). En los condrictios (tiburones y rayas), el denominado núcleo A podría ser homólogo a la amígdala palial de los tetrápodos (Northcutt, 1995). En los peces teleósteos, el establecimiento de bomologías paliales se ve dificultado debido a la eversión que sufre el telencéfalo durante su desarrollo, tal como se representa en la Figura 3. Mientras que en el resto de los vertebrados las paredes de la vesícula prosencefálica embrionaria se pliegan hacia la línea media (evaginacián}, dando lugar a hemisferios con un ventrículo interior, en los teleósteos los hemisferios se forman tras un proceso de plegado hacia fuera (eversión) de la región dorsal de la pared vesicular (Northcutt, 1981). La posición de las regiones paliales es, por lo tanto, diferente según el desarrollo sea por evaginación o por eversión, por lo que el análisis de las homologías debe basarse en la topología relativa de los núcleos, en la información citoarquitectónica, de conectividad, la histoquímica, y el desarrollo embrionario. En base a esta información, es posible hipotetizar que un área más medial del palio, denominada Drn, podría corresponder a la amígdala palial de los gnatostomos (Braford, 1995; Northcutt, 1995), aunque este tema no esta aún resuelto. En cuanto a similitudes funcionales, experimentos de lesión y estimulación eléctrica sugieren que el Dm de los teleósteos está implicado en la regulación de la conducta reproductiva y agresiva, de manera similar a lo que ocurre con la amígdala de los tetrápodos (Kyle y Peter, 1982; de Bruin, 1980). 22 PAPINI, SALAS Y MUZIO A B EVAGINACION D BA C E EVERSION E Figura 3. Diagrama que representa modos alternativos de desarrollo del telencéfalo tal como pueden apreciarse en cortes transversales. El modo predominante es el de la evaginación. A partir de la vesícula prosencefálica embrionaria, las paredes se pliegan sobre sí mismas dejando ventrículos (V) laterales en el animal adulto. Sólo los peces actinopterigios presentan el modo de desarrollo denominado eversión. Las paredes se pliegan hacia fuera dejando sólo un ventrículo central. Nótese que las distintas partes del telencéfalo (identificadas con letras desde la A a la E) quedan emplazadas en diferentes posiciones dependiendo del modo de desarrollo. Existen tres regiones adicionales del palio, la lateral (o piriforme, o también llamada tradicionalmente paleocórtex), la dorsal (o sicórtex, o tradicionalmente neocórtex), y la medial (o hipocampo, o también archicórtex). El descubrimiento reciente de homologías en estas áreas entre vertebrados demuestra que existen precursores del tejido cortical en los linajes de vertebrados más antiguos. Esto difiere de la postura clásica según la cual sólo los mamíferos poseen isocórtex, y aconseja el abandono de la antigua terminología que calificaba las diferentes regiones paliales como paleo-, arhci- y neo-córtex en base a una hipótesis errónea de secuenciación filogenética. El córtex piriforme, isocórtex e hipocampo de los mamíferos encuentra su correspondencia en el cortex piriforme, hiperestriado e hipocampo de las.aves, así como en el palio lateral, dorsal o medial de los reptiles y anfibios (Butler, 1994; Northcutty Kaas, 1995; Striedter, 1997). El palio lateral es también claramente reconocible en los peces pulmonados (Dipnoi), el celecanto (Actinistia), los actinopterigios, los condrictios y los agnatos (Eisthen, 1997). C A APRENDIZAJE EN VERTEBRADOS 23 Se han identificado áreas homólogas al isocórtex de los mamíferos en todos los amniotas (Karten, 1991; Northcutt y Kaas, 1995; Striedter, 1977) yen los anfibios (Northcutt, 1981; Northcutt y Kicliter, 1980). No obstante, coexisten en la actualidad diferentes hipótesis sobre las relaciones filogenéticas que mantienen entre sí la cresta ventricular dorsal de los lacertilios (lagartijas y serpientes), el palio dorsal de los anfibios y el isocórtex de los mamíferos (Butler, 1994; Karten, 1991; Northcutt y Kaas, 1995; Striedter, 1997), así como sobre el origen y posible homología de la laminación del palio dorsal de las aves y los mamíferos (Striedter, 1997; Karten, 1991). Igualmente se ha descrito la presencia de un palio dorsal en los peces pulmonados y en los peces cartilaginosos (Butler, 1994; Northcutt, 1995). En los peces actinopterigios, la región dorsal del palio se asemeja por su posición relativa, su conectividad y su histología a las áreas no olfatorias y no Iímbicas del palio de los tetrápodos. La región dorsal del palio de los actinopterigios, al igual que el palio dorsal o isocórtex de otros vertebrados, recibe entradas de diversas modalidades sensoriales procedentes del tálamo anterior, presenta escasas conexiones con el hipocampo y sus eferencias alcanzan a los nícleos pretectales y precerebelosos (Braford, 1995; Butler, 1994). Además de similitudes anatómicas, existen similitudes funcionales en el palio dorsal de los vertebrados. La lesión o inactivación de las aferencias colinérgicas al palio dorsal afecta el aprendizaje y memoria en reptiles y mamíferos (Petrillo et al., 1994; Sarter y Bruno, 1997). La lesión de regiones homólogas al palio dorsal en mamíferos, aves y reptiles afectan el aprendizaje discriminativo de inversiones (Killackey et al., 1971; Powers, 1990; Shimizu y Hodos, 1989). En los teleósteos, la estimulación eléctrica del telencéfalo dorsal provoca movimientos (Fichig et al., 1985) y el registro demuestra la presencia de potenciales evocados visuales, de la línea lateral y auditivos (Cohen et al., 1973), que sugierenque se trata de una región de procesamiento sensoriomotriz. Existe considerable consenso sobre la homología del hipocampo de mamíferos, el córtex medial de reptiles, el área hipocampal-parahipocampal de las aves, y el palio medial de los anfibios (Bingman, 1992; Butler, 1994; Striedter, 1997). La topología y conectividad del palio medial de los peces condrictios y agnatos es también similar a la que presenta el pali6 medial de los tetrápodos (Northcutt, 1995). En los peces teleósteos, debido a la eversión del telencéfalo, la región homóloga al palio medial se encuentra en una posición lateral en los hemisferios (Northcutt y Braford, 1980). El palio medial participa en procesos de aprendizaje y memoria espacial en mamíferos, aves, reptiles y peces teleósteos (Bingman, 1992; Broglio, 1996; Font y Gómez Gómez, 1991; Nadel, 1991). En estos casos, ha sido posible determinar que el déficit de aprendizaje es específico a tareas espaciales, mientras que la lesión parece no tener un efecto marcado en tareas no espaciales. Esto sugiere que los peces óseos que poblaron la tierra a principios del Devónico (hace 400 millones de años), y que eventualmente 30 PAPINI, SALAS Y MUZIO limitaciones internas al cambio (e.g., es posible que existan pocas maneras de organizar redes neuronales capaces de adquirir información), o a que los mecanismos existentes responden a presiones ecológicas comunes a una amplia variedad de nichos. En el caso específico de los fenómenos paradójicos de reforzamiento, resultados recientes apoyan la hipótesis de una divergencia evolutiva y sugieren que estos mecanismos podrían ser exclusivos de los mamíferos. Sin embargo, como muestra claramente la Tabla 1, todavía resta mucho por hacer para comprender la historia evolutiva, la función biológica, y los mecanismos neurales del aprendizaje. La adopción de nuevos modelos biológicos, tales como especies de la fauna neotropical sudamericana poco estudiadas, seguramente marcará el rumbo de la investigación durante el segundo siglo de trabajo en una línea inaugurada por la tesis de doctorado de Thorndike (1898). TABLA 1 Efectos paradójicos de reforzamiento en vertebrados adultos bajo condiciones de entrenamiento espaciado ESPECIE ERPE EMRE .ECNS REFERENCIA Macaca spp. ?? SíTinklepaugh (1928) Rattus norvegicus Si Si Si Crespi (1942); Elliot (1928); GonzáIez y Bitterman (1969); Hulse (1958); Vogel et al. 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