Efecto de la depredación sobre la epifauna móvil de cuevas submarinas

Efectos de la depredación sobre la epifauna móvil de cuevas submarinas Antonio Ignacio García Muñoz Trabajo de Fin de Grado (Julio 2023) Tutores: Carlos Navarro Barranco y Free Espinosa Torre Departamento de Zoología – Universidad de Sevilla ÍNDICE RESUMEN ................................................................................................................................... 1 1. INTRODUCCIÓN...................................................................................................................... 1 1.1 Interés y relevancia de cuevas submarinas ...................................................................... 1 1.2 Lagunas de conocimiento en la ecología de cuevas ......................................................... 4 1.3 Importancia de la epifauna asociada en los ecosistemas ................................................ 6 1.4 Objetivos e hipótesis ........................................................................................................ 7 2. MATERIAL Y MÉTODOS.......................................................................................................... 7 2.1 Área de estudio ................................................................................................................. 7 2.2 Recolección de muestras .................................................................................................. 8 2.3 Procesamiento en el laboratorio .................................................................................... 10 2.4 Análisis estadístico .......................................................................................................... 11 3. RESULTADOS ........................................................................................................................ 12 3.1 Comunidad de la epifauna móvil .................................................................................... 12 3.2 Análisis univariantes ....................................................................................................... 13 3.3 Análisis multivariantes .................................................................................................... 15 4. DISCUSIÓN ........................................................................................................................... 20 4.1 Composición de grupos .................................................................................................. 20 4.2 Factor “Zona” .................................................................................................................. 21 4.3 Factor “Depredación” ..................................................................................................... 23 5. CONCLUSIÓN ........................................................................................................................ 25 BIBLIOGRAFÍA .......................................................................................................................... 26 1 RESUMEN Las cuevas submarinas albergan comunidades de gran valor taxonómico y ecológico, actuando como reservorios de biodiversidad y albergando un alto número de endemismos. Este Trabajo de Fin de Grado, tiene como objeto de estudio la epifauna móvil presente en la cueva de Cerro Gordo. El objetivo principal es analizar los mecanismos de control sobre esta comunidad, centrándose específicamente en la presión e influencia ejercida por la depredación. Para ello se seleccionaron 3 zonas de la cueva, (exterior, semioscura y oscura), y se colocaron unidades artificiales de colonización (UAC) sometidas a distintos niveles de depredación, mediante el uso de cajas de exclusión de depredadores. Esta metodología permite evaluar la influencia de la depredación sobre la abundancia y estructura de las comunidades presentes en dichas UACs a lo largo de la cueva, así como determinar el grado en que los gradientes ambientales provocaban un empobrecimiento de la epifauna al ir profundizando en la cueva. Los resultados obtenidos indicaron que son los factores ambientales intrínsecos de las distintas zonas los que determinan, en mayor medida, la estructura de la comunidad y la abundancia de organismos siendo la depredación una fuerza estructuradora con un rol menos determinante. En este sentido, se observó una clara disminución de las abundancias totales hacia el interior de la cueva, consolidando así la teoría del empobrecimiento como consecuencia del agotamiento trófico en las zonas más internas de estos ambientes. Palabras clave: cuevas submarinas, epifauna móvil, depredación, unidad artificial de colonización (UAC), estructura de la comunidad, agotamiento trófico y gradientes fisicoquímicos 1. INTRODUCCIÓN 1.1 Interés y relevancia de cuevas submarinas Las cuevas submarinas han despertado un gran interés entre los investigadores, tanto desde una perspectiva ecológica como taxonómica, puesto que presentan características únicas que influyen en el desarrollo de las comunidades de organismos que las habitan (Navarro-Barranco, 2015). Entre las particularidades ambientales de estos ecosistemas encontramos la existencia de marcados gradientes fisicoquímicos en distancias relativamente cortas, los cuales determinan distintas biocenosis en diferentes zonas de la cueva (Gerovasileiou & Bianchi, 2021). 2 Uno de los gradientes fisicoquímicos más relevantes está relacionado con la disminución en la intensidad lumínica a lo largo de la cueva, que afecta de manera directa a la producción primaria, al limitar donde se desarrollan los organismos fotosintéticos (Riedl, 1966). El bajo hidrodinamismo también actúa como uno de los gradientes más determinantes, ya que la baja tasa de renovación de agua provoca un alto grado de aislamiento en las zonas más internas (Fichez, 1991). Como resultado de la acción combinada de estos dos factores (baja producción primaria y baja conexión con el medio externo), las cuevas submarinas son ambientes bastante oligotróficos, donde la disponibilidad y distribución de nutrientes se convierten en factores limitantes (Riedl, 1966; Harmelin et al., 1985). Esto genera un claro gradiente biológico, que ha demostrado que tanto la abundancia de organismos como la riqueza de especies tienden a disminuir a medida que nos adentramos en la cueva (Gerovasileiou & Bianchi, 2021). Este esquema general puede diferir en algunos tipos de cuevas, ya que las condiciones ambientales, la estructura y el funcionamiento de cada cueva submarina depende de muchos factores como la ubicación geográfica, las condiciones ambientales locales, la exposición al mar abierto, la morfología o la batimetría de la cueva (Pouliquen, 1972; Harmelin et al., 1985). De esta forma, podemos encontrar el ejemplo de las cuevas semisumergidas, donde a menudo es el constante movimiento del agua y la acción del oleaje el principal factor limitante en lugar de la escasez y accesibilidad al alimento (Bell, 2002). Otras excepciones implican cuevas que presentan una cobertura biológica del 100% en todo su recorrido gracias a una constante renovación de agua (Harmelin, 1969; Harmelin et al., 1985) o cavidades donde la riqueza de especies aumenta desde el exterior hacia las zona más profundas (Bell, 2002; Gerovasileiou & Voultsiadou, 2016a; Dimarchopoulou et al., 2018). Muchas cuevas submarinas (especialmente en aquellas de formación kárstica) presentan manantiales internos e infiltraciones de agua dulce que, ya sean puntuales o estacionales, provocan una disminución de la salinidad en las zonas internas de las cuevas y una disminución de la comunidad local de organismos (Riedl, 1966; Pouliquen, 1972; Harmelin et al., 1985; Radolović et al., 2015). La sedimentación también desempeña un papel importante, ya que limita la colonización de organismos sésiles en ciertos puntos de la cueva donde se acumula sedimento (Gerovasileiou & Voultsiadou, 2016a; Gerovasileiou et al., 2017; Sempere-Valverde et al., 2019) El conjunto de factores mencionados anteriormente (cantidad de luz, disponibilidad de recursos, etc.) contribuye a la formación de diversas biocenosis que varían en su composición y estructura a lo largo del gradiente horizontal de la cueva (Sarà, 1962). En la entrada de la cueva, donde la 3 luminosidad es mayor, encontramos una comunidad rica y diversa, caracterizada por la dominancia de organismos fotosintéticos que dependen de la luz solar para su supervivencia (Cinelli et al., 1977; Corriero et al., 1997). A medida que nos adentramos en la cueva y disminuye gradualmente la luz, encontramos biocenosis típicas de cuevas semioscuras. En estas zonas más esciáfilas, disminuye drásticamente la abundancia de productores primarios y en su lugar nos encontramos una comunidad bentónica dominada por invertebrados sésiles como gorgonias, anémonas, esponjas y briozoos (Cinelli et al., 1977; Corriero et al., 2000). En las zonas más profundas de la cueva se desarrolla la biocenosis de cuevas oscuras, las cuales están adaptadas a la ausencia de luz, bajo hidrodinamismo, alta estabilidad y escasez de recursos tróficos (Navarro-Barranco, 2015). Por estas razones, estas comunidades a menudo presentan muchas similitudes (en composición y funcionamiento) con las existentes en profundidades abisales. A estas áreas se les conoce como "islas batiales", las cuales son de gran interés ecológico y taxonómico, ya que permiten a los investigadores estudiar de manera accesible organismos que, de otra manera, serían complicados y costosos de investigar. (Navarro- Barranco, 2015). La comunidad de cuevas oscuras suele estar bastante empobrecida y los organismos dominantes son poliquetos, esponjas incrustantes o braquiópodos, así como pequeños moluscos y crustáceos en los fondos blandos (Navarro-Barranco, 2015; Gerovasileiou et al., 2017; Dimarchopoulou et al., 2018). La localización de estas biocenosis de cuevas oscuras dependerá de factores como la topografía y la profundidad de la cueva; a medida que aumentamos la profundidad a la que se encuentra la cueva, estos ambientes abisales los podemos encontrar más próximos a la entrada. Este fenómeno se explica mediante el concepto de "zonas bióticas" (Riedl, 1952; Riedl, 1966). Por lo tanto, solo ciertas cuevas con características ambientales específicas o una gran extensión podrán albergar organismos de tipo abisal en zonas someras (Navarro-Barranco, 2015). Indudablemente, todas las características mencionadas anteriormente resaltan la fragilidad de estos ecosistemas. La alta estabilidad y el lento desarrollo de muchas de las especies presentes en las zonas más internas de las cuevas hacen necesario incluso décadas para la recuperación de estas comunidades tras cualquier perturbación (Gerovasileiou & Bianchi, 2021). Estas amenazas incluyen tanto impactos naturales (e.j. tormentas) como antropogénicos; el aumento de las temperaturas a nivel global, vertidos, construcción de estructuras costeras o pesca submarina (Harmelin et al., 1985; Giakoumi et al., 2013; Navarro-Barranco.,2015; Rastorgueff et al., 2015; Nepote et al., 2017; Mačić et al., 2018; Sempere-Valverde et al., 2019). También pueden ser relevantes las visitas no reguladas de buceadores inexpertos que puedan ocasionar 4 daños mecánicos en las comunidades bentónicas sésiles de estructura erecta y frágil, los cuales desempeñan un papel fundamental en el ecosistema como bioconstructores. (Di Franco et al., 2010; Guarnieri et al., 2012). La elevada vulnerabilidad de estos ambientes adquiere una especial relevancia cuando se tiene en cuenta su enorme valor ecológico y económico. Además de todo lo mencionado anteriormente, es importante destacar el papel fundamental que desempeñan las cuevas como reservorios de biodiversidad. Por ejemplo, a pesar de la escasa extensión ocupada por este hábitat en el Mediterráneo, las cuevas submarinas albergan casi el 50% de todas las especies de esponjas presentes en la región, siendo un gran porcentaje de ellas especies endémicas (Gerovasileiou et al., 2012). Además, actúan como áreas de guardería o alevinaje para muchas especies de peces, como es el caso de Apogon imberbis (Rastorgueff et al., 2011), y también sirven como refugio durante parte del día y la noche (Gerovasileiou et al., 2012). Por estos motivos, en Europa se están implementando diversas iniciativas de conservación dirigidas a proteger estos ecosistemas. Un ejemplo destacado es la inclusión de estos ambientes en Directiva Hábitats de la Unión Europea (92/43 EEC). Además, se estima que aproximadamente el 56% de las Áreas Marinas Protegidas en el mar Mediterráneo albergan cuevas submarinas, evidenciando la atención dedicada a su preservación (Rastorgueff et al., 2015). A pesar de los esfuerzos realizados en materia de conservación, todavía se requieren más investigaciones para comprender estos ecosistemas tan complejos y así poder llevar a cabo una adecuada gestión y protección a largo plazo (Navarro-Barranco et al., 2023). 1.2 Lagunas de conocimiento en la ecología de cuevas Pese al creciente interés y número de estudios llevados a cabo en cuevas submarinas a lo largo de las últimas décadas, aún existen muchos aspectos relacionados con la biodiversidad, el funcionamiento o la respuesta a las perturbaciones en estos ecosistemas que son escasamente conocidos. La mayor parte de los trabajos faunísticos realizados se centran en organismos sésiles y organismos móviles conspicuos (esponjas, cnidarios, peces, crustáceos decápodos etc.) Sin embargo, pocos trabajos se han realizado para caracterizar la fauna de pequeños invertebrados como moluscos, crustáceos peracáridos o meiofauna. De la misma forma, también son muy escasos los datos relativos a las interacciones que se producen y conectan estos diferentes grupos taxonómicos. El análisis de las dinámicas tróficas se convierte, por tanto, en un área de investigación fundamental si se quiere profundizar el entendimiento de estos ecosistemas. Modelos como el de Rastorgueff et al. (2015) han intentado teorizar, 5 teniendo en cuenta una gran cantidad de parámetros, cuáles son los principales eslabones y la magnitud y el sentido de las relaciones que los conectan. Este modelo general considera, como principales fuentes de materia orgánica (MO) en el sistema, la entrada de MO a través de la columna de agua por hidrodinamismo (Zabala et al., 1989; Fichez, 1990; Coma et al., 1997; Rastorgueff et al., 2011), siendo también relevante el papel de grupos migradores como peces o mísidos a la hora de mitigar el agotamiento trófico, refugiándose en la cueva durante el día y alimentándose en el exterior durante la noche (Harmelin et al., 2003; Bussotti & Guidetti, 2009; Rastorgueff et al., 2011; Rastorgueff et al., 2015; Bussotti et al., 2018). Además de estos organismos migradores, otros compartimentos biológicos que establece este modelo incluye filtradores pasivos (ej. Cnidarios) y activos (ascidias, briozoos, esponjas, etc.), organismos carnívoros (peces, decápodos, etc.), detritívoros y omnívoros (pequeños crustáceos, poliquetos errantes o moluscos, entre otros). Este último grupo, compuesto en su mayoría por pequeños invertebrados móviles, constituye uno de los menos conocidos en cuevas submarinas, pero pueden desempeñar un papel muy relevante como asimiladores y transportadores de MO (Coma et al.,1997). Algunos trabajos han profundizado en la ecología trófica de este grupo, poniendo de manifiesto su gran variedad de estrategias tróficas, evitando así el solapamiento de nichos y la competencia interespecífica (Coma et al., 1997; Rastorgueff et al., 2011). La ecología trófica de otro de estos grupos de pequeños invertebrados móviles, los crustáceos anfípodos, fue analizada en la cueva estudiada (Navarro-Barranco et al., 2013). Este trabajo puso de manifiesto los cambios en la ecología trófica de los anfípodos presentes en el sedimento desde las zonas externas a las más internas de la cueva: mientras que en el exterior de la cueva había una clara dominancia de especies detritívoras, las zonas internas de la cueva únicamente estaban habitadas por especies omnívoras o carnívoras. La importancia de estas comunidades (epifauna móvil en sustratos duros, infauna en sustratos blandos) como fuente de alimento para eslabones tróficos superiores ha sido escasamente estudiado. Bussotti et al. (2018) analizaron el contenido estomacal de peces cardenal (Apogon imberbis) presentes en el interior de la cueva y comprobaron como, aunque los anfípodos constituían un elemento dominante en su dieta, los peces se alimentaban fundamentalmente de especies presentes fuera de las cuevas durante la noche. Son necesarios más estudios para comprobar si este es un comportamiento extrapolable a otras especies depredadoras presentes en el interior de cuevas submarinas. 6 1.3 Importancia de la epifauna asociada en los ecosistemas Todos estos pequeños invertebrados forman parte de lo que denominamos “epifauna”, un conjunto de organismos de pequeño tamaño (<10mm), tanto móviles como sésiles, presentes sobre sustratos vivos (macroalgas, corales, praderas submarinas etc…) o inertes (rocas, arena o sustratos artificiales) de los ecosistemas marinos bentónicos (Chen et al., 2021). Se caracterizan por su alta tasa de renovación y sus altos niveles de abundancia, contribuyendo de manera significativa a la producción secundaria de los ecosistemas bentónicos y actuando como excelentes colonizadores (Fulton et al., 2019; Taylor, 2019; Chen et al., 2021). Son muchos los grupos que la componen, desde artrópodos, en su mayoría crustáceos, hasta moluscos, poliquetos, equinodermos, platelmintos, nematodos, nemertinos, foraminíferos, cnidarios, poríferos, tunicados y briozoos. (Navarro-Barranco et al., 2014b; Navarro-Barranco et al., 2015; Gerovasilaeiou et al., 2016; Chen et al., 2021). Dentro de los ecosistemas acuáticos, la epifauna juega un papel fundamental a la hora de favorecer el flujo de energía, y lo hace mediante interacciones y conexiones tróficas; 1) La epifauna suspensívora actuando a modo de mediadora entre los nutrientes que se encuentran en la columna de agua y los microorganismos que encontramos en el suelo, uniendo así el medio pelágico con el bentos, amplificando los ciclos biogeoquímicos del C y N y 2) A través de su papel como productores secundarios, estableciendo conexiones entre los productores primarios, algas y fitoplancton, y los consumidores de niveles tróficos superiores, como presas de peces teleósteos, crustáceos decápodos o esponjas cladorícidas carnívoras en el caso de las cuevas. (Cowles et al., 2009; Rastorgueff et al., 2011; Taylor, 2019; Chen et al., 2021). Para estimar la importancia de la epifauna como productores secundarios, Taylor (1998) indicó que en arrecifes rocosos submareales el 99% de la productividad secundaria se debía a la epifauna móvil, siendo este compartimento la principal fuente de alimento para la gran mayoría de los peces demersales más productivos. En el ámbito de las cuevas submarinas son escasos los estudios que analizan este compartimento de la comunidad. Por un lado, tenemos el experimento realizado por Navarro-Barranco et al. (2014a) sobre la fauna asociada al hidrozoo Eudendrium sp. para poder determinar el efecto que el ambiente cavernícola tiene sobre la estructura de la comunidad y diversidad. También se han realizado estudios sobre los patrones de sucesión y la capacidad de colonización de la epifauna móvil a través del gradiente interno de la cueva en Navarro-Barranco et al. (2015). Por otro lado, tenemos estudios como el de Gerovasileiou et al. (2016b) que explica el papel 7 bioingeniero de las esponjas y como estas mantienen la estabilidad de la estructura de la epifauna a lo largo del eje horizontal de las cuevas, incentivando la creación de comunidades complejas en las zonas más internas. Todos estos trabajos han puesto de manifiesto la elevada densidad de organismos y la elevada diversidad de estas comunidades epifaunales en cuevas submarinas y, por tanto, la necesidad de considerar estos grupos a la hora de plantear medidas efectivas de conservación y mitigación de daños en cuevas submarinas. (Navarro-Barranco, 2015). 1.4 Objetivos e hipótesis Nuestro objetivo principal sería evaluar la importancia que tiene la presión de depredación sobre la epifauna móvil a lo largo del gradiente horizontal de las cuevas submarinas y así profundizar en los mecanismos tróficos que rigen estos habitats. Esto se realizó mediante un diseño experimental que combina el uso de estructuras para la colonización de fauna asociada en diferentes zonas de una cueva submarina y el uso de cajas de exclusión que evitan la depredación por peces. Se partió de las dos siguientes hipótesis: 1) Existirá un empobrecimiento de la comunidad en las trampas de colonización situadas en las zonas más internas, posiblemente causado por la creciente limitación en la disponibilidad de alimento en las zonas más internas 2) Dado que la abundancia de depredadores es mayor en zonas externas y algunos de las especies carnívoras observadas en cuevas salen a alimentarse durante la noche al exterior, se esperaría menor intensidad de depredación en las zonas internas (lo que resultaría en diferencias menores entre las estructuras expuestas a la depredación y las protegidas por cajas de exclusión de depredadores en zonas internas que externas, de modo que el experimento debería seguir el siguiente esquema en cuanto a las abundancias: Exclusión (E) > Control (C) = Desnudo (D) en la zona exterior y E=C=D en la zona oscura). 2. MATERIAL Y MÉTODOS 2.1 Área de estudio Este estudio se llevó a cabo en el Paraje Natural de los Acantilados de Maro-Cerro Gordo, específicamente en la cueva de formación kárstica de Cerro Gordo (33º43’46’’ N, 3º45’56’’O), localizada en el sector granadino de dicha zona protegida. Esta región del Mar de Alborán presenta un alto valor ecológico por su elevada biodiversidad y su peculiar composición de especies, resultado del solapamiento de especies propias del Atlántico oriental con endemismos 14 Fig.5 Media (con error típico incluido) de abundancia total según los factores Zona y Depredación. El test SNK indicó diferencias muy significativas entre todos los niveles del factor “Zona”: sección exterior, semioscura y oscura (P<0,05). Para el factor “Depredación” solo se observaron diferencias significativas entre el tratamiento control y UAC desnudas (P<0,05) (Tabla.1). ABUNDANCIA TOTAL (N) FACTOR g.1 MC F P Zo 2 569,2978 45,16 <0,001 De 2 47,4983 3,77 <0,05 Zo X De 4 18,5594 1,47 0,2520 RES 18 12,6071 TOT 26 569,2978 SNK “Zo” Externa > Semioscura > Oscura SNK “De” Control > Desnuda Tabla.1 Resultados del ANOVA y SNK test de dos factores para los valores de la abundancia total. Los datos de abundancia fueron transformados por la √x+1. Señalados en negrita los resultados significativos. Zo: Zona; De: Depredación; g.l.: grados de libertad; MC: media cuadrática. 15 3.3 Análisis multivariantes El análisis PERMANOVA mostró diferencias significativas (P<0,05) tanto para el factor “Zona” como para el factor “Depredación”, mientras que la interacción entre ambos factores no resultó significativa. (Tabla.2) ESTRUCTURA DE LA COMUNIDAD FACTOR g.1 MC Pseudo-F P(perm) Perms Zo 2 5127,4 17,718 <0,001 9942 De 2 826,51 2,856 <0,01 9934 Zo X De 4 284,66 0,98365 0,4964 9911 RES 18 289,39 TOT 26 PAIR-WISE “Zo” Exterior ≠ Semioscura ≠ Oscura PAIR-WISE “De” Control ≠ Desnudo Tabla.2 Resultados de PERMANOVA y análisis PAIR-WISE con dos factores basados en la comunidad de epifauna móvil de la cueva de Cerro Gordo transformada con la raíz cuadrada de x+1. Señalados en negrita los resultados significativos. Zo: Zona; De: Depredación; g.l.: grados de libertad; MC: media cuadrática. Al realizar el análisis pairwise obtuvimos diferencias significativas respecto a la estructura de la comunidad entre todos los niveles del factor “Zona”, mientras que con en el factor “Depredación” solo obtuvimos diferencias significativas entre los niveles “control” y “desnuda”. (Tabla.2) En consonancia con los resultados obtenidos en el análisis PERMANOVA, la ordenación nMDS muestra un claro efecto del factor “Zona” sobre la estructura de la comunidad. La prueba SIMPROF confirma que existe una agrupación significativa de las réplicas obtenidas en cada uno de los sectores de la cueva, mientras que existe un mayor grado de solapamiento entre réplicas de diferentes niveles del factor “Depredación” (Figura 6). 16 Fig.6 Ordenación nMDS realizado con la matriz de datos de la abundancia de la comunidad de epifauna móvil de la cueva de Cerro Gordo, transformada con la raíz cuadrada, en base al factor “Zona” y “Depredación”. Los círculos indican aquellas agrupaciones significativas de réplicas de acuerdo con el análisis SIMPROF. En cuanto a los resultados del análisis SIMPER, en el factor “Zona”, gammáridos, bivalvos, caprélidos y poliquetos fueron los grupos que más contribuyeron a la disimilitud de comunidades entre la zona exterior con las zonas semioscura y oscura, ya que todos presentaron un nítido patrón de disminución de abundancia hacia el interior de la cueva. Por su parte, los ostrácodos fueron los que más contribuyeron a la disimilitud entre las comunidades de la zona semioscura y oscura, al ser muy abundantes en la primera y casi desaparecer en la segunda (Tabla 3). 17 Tabla.3 Análisis SIMPER de la comunidad de epifauna móvil de la cueva de Cerro Gordo, esta vez con los datos sin transformar, en base al factor “Zona”. Lista de los 8 grupos que más contribuían a la disimilitud entre réplicas. Ab: Abundancia media, %Contrib: Contribución a la disimilitud, * : Grupo más abundante de la zona Los resultados por grupo taxonómico reafirman las tendencias que siguen los análisis anteriores, respecto al factor “Zona”: A excepción de algunos grupos como pantópoda (con mayor abundancia en la zona oscura que en la semioscura) u ostrácodos (con su pico de abundancia en la zona semioscura), el resto sigue una tendencia de abundancias decrecientes hacia el interior de la cueva (Figura 7). 18 Fig.7 Gráficas de las abundancias medias de los 10 grupos que más contribuyeron a la disimilitud entre réplicas respecto al factor “Zona”. Eje Y: Nº de individuos En el caso del factor “Depredación”, solo hemos tenido en cuenta la contribución a la disimilitud de la comparación entre los niveles “control” y “desnuda”, ya que son los únicos que presenta diferencias significativas en los análisis pairwise. Observamos que, al igual que ocurre con el factor “Zona”, son los gammáridos, bivalvos, caprélidos y poliquetos los grupos que más contribuyen a la disimilitud entre réplicas, en este caso entre “control” y “desnuda” (Tabla 5), siendo su abundancia generalmente superior en el tratamiento “control”. 19 Tabla.5 Análisis SIMPER de la comunidad de epifauna móvil de la cueva de Cerro Gordo, esta vez con los datos sin transformar, en base al factor “Depredación”. Lista de los 8 grupos que más contribuían a la disimilitud entre réplicas. Ab: Abundancia media, %Contrib: Contribución a la disimilitud, * : Grupo más abundante en distintos tipos de tratamiento a la exclusión La figura 8 muestra igualmente la mayor abundancia en el tratamiento control con respecto a las cajas “desnudas” en grupos como los caprélidos, gammáridos o poliquetos. Por otro lado, se observa como grupos como las ofiuras o los ostrácodos mantienen una mayor abundancia en el tratamiento de “Exclusión” a la depredación, seguido del control y menor en la muestra “Desnuda”, tal y como cabía esperar en la hipótesis de partida (Figura 8). 20 Fig.8 Gráficas de las abundancias medias de los 10 grupos que más contribuyeron a la disimilitud entre réplicas respecto al factor “Depredación”. Eje Y: Nº de individuos 4. DISCUSIÓN 4.1 Composición de grupos Nuestros resultados muestran una clara dominancia de crustáceos en la comunidad de invertebrados móviles que colonizaron las UAC, siendo dentro de estos, peracáridos los que presentan mayores niveles de abundancia. Además de artrópodos, grupos como moluscos, anélidos y equinodermos fueron también grupos con gran importancia en nuestro estudio. Este patrón se ha observado en diversos estudios llevados a cabo en cuevas submarinas, tanto en la 21 epifauna asociada a sustratos artificiales (Navarro-Barranco et al., 2015) como a invertebrados sésiles como esponjas (Gerovasileiou et al., 2016b) o hidrozoos como Eudendrium sp. (Navarro-Barranco et al., 2014a). Resultados similares se han obtenido al analizar la epifauna móvil asociada a macrófitas (ej. Asparagopsis spp., Halopteris scoparia, Ericaria selaginoides, Sphaerococcus coronopifolius, Ellisolandia elongata) en ambientes fotófilos de la Península Ibérica (Guerra-García et al., 2011; Navarro-Barranco et al., 2018, 2022a; Gallardo et al., 2021). Todo esto respalda la idea de que estos cuatro grupos son los principales componentes de la epifauna móvil en los ecosistemas acuáticos, destacando especialmente la marcada predominancia de los artrópodos. Sin embargo, aunque estos patrones se mantengan relativamente constantes sobre diferentes tipos de sustratos sésiles, otros ambientes existentes tanto dentro como fuera de las cuevas submarinas pueden diferir significativamente en la estructura de la comunidad. Por ejemplo, al considerar la fauna de los sustratos blandos presente en cuevas submarinas, se observa que, en lugar de los artrópodos, son los anélidos poliquetos quienes desempeñan un papel predominante tanto en términos de diversidad de especies como en términos de abundancia (Akoumianaki & Hugues, 2004). 4.2 Factor “Zona” El factor "zona" ha demostrado ser el factor con una mayor influencia en nuestro estudio a la hora de determinar la estructura de la comunidad. Tal y como se ha descrito anteriormente, este gradiente espacial conlleva una serie de cambios en los gradientes fisicoquímicos, siendo muchos los trabajos que apuntan al progresivo descenso en la disponibilidad de recursos tróficos como uno de los principales causante de la disminución en los niveles de abundancia, biomasa, biodiversidad y riqueza de especies en las zonas más internas de en las cuevas submarinas (Zabala et al., 1989; Navarro-Barranco, 2015; Gerovasileiou & Bianchi, 2021). El análisis univariante realizado sobre la variable de abundancia total reveló claramente este patrón descendente desde las áreas exteriores hacia las zonas más oscuras y profundas de la cueva (Figura 5, Tabla 1), reforzando el patrón de empobrecimiento biótico observado en trabajos previos. Esta hipótesis del agotamiento trófico como factor principal que rige el funcionamiento interno de las cuevas fue propuesta por primera vez para explicar los patrones bióticos observados en cuevas cercanas a Marsella (Bianchi et al., 1986; Fichez, 1990; Fichez, 1991). Tanto la 22 biocenosis de zonas oscuras como semioscuras dependen en casi su totalidad de la MO alóctona que entra y se distribuye a lo largo y ancho de la caverna, ya que la ausencia de luz hace imposible la existencia de productores primarios en estos ambientes. Sin embargo algunas cuevas con fuentes de energía geotermales en su interior, permiten una producción primaria quimioautótrofa, haciendo que la comunidad sea más independiente de esta MO alóctona (Sarà, 1962; Cinelli et al., 1977; Corriero et al., 1997; Navarro-Barranco, 2015). Por otra parte, la reducción del hidrodinamismo en las áreas internas provoca una limitada renovación de las masas de agua y consecuentemente, un suministro muy limitado de MO de esas zonas (Zabala et al., 1989; Navarro-Barranco et al., 2014a; Navarro-Barranco 2015; Gerovasileiou & Bianchi, 2021). Otro factor que contribuyen a la disminución de la MO en las zonas más profundas de la cueva es la abundancia de organismos suspensívoros que se encuentran en las paredes de las áreas más externas de la cueva, los cuales consumen los nutrientes orgánicos reduciendo la disponibilidad de proteínas, carbohidratos y lípidos que llegan a las zonas internas (Gerovasileiou & Bianchi, 2021). De esta forma, en las zonas internas no solo se reduce cantidad de MO disponible, sino que esta es de peor calidad, con una alta relación carbono/nitrógeno, mayor proporción de compuestos complejos, disminución del porcentaje de azúcares y disminución de la relación entre clorofila a y feopigmentos (Cocito et al., 1990; Morri et al., 1994; Bianchi & Morri, 1999; Bianchi et al., 2003). Es de esperar, por tanto, que estas condiciones oligotróficas no solo sean responsables de las limitaciones en el desarrollo de comunidades bentónicas sésiles sino también del empobrecimiento en la epifauna móvil observada en nuestro estudio. Los análisis multivariantes muestran que no solo existe un empobrecimiento generalizado y progresivo hacia las zonas más internas, sino que además existen variaciones en la abundancia relativa de los diferentes grupos. Por ejemplo, en la comunidad exterior analizada, los grupos más abundantes son gammaridos, bivalvos y poliquetos respectivamente, con gran diferencia respecto al resto de grupos, mientras que en la zona semioscura los poliquetos pasan a ser el grupo dominante seguido de bivalvos y quedando gammaridos relegado al tercer puesto en dominancia de grupos (Tabla 4). Estos cambios en la abundancia total y la abundancia relativa de los diferentes grupos también se observan al comparar la zona oscura y semioscura. Aunque todos los grupos dominantes siguen el esperado patrón de disminución de abundancia a lo largo de la cueva, algunos grupos más minoritarios presentan sus picos de abundancia en zonas internas, como es el caso de los pantopoda en la zona oscura u ostrácodos en la zona semioscura. Hay artículos que muestran como los ostrácodos presentan un comportamiento migratorio, 23 siendo parte del plancton durante la noche y buscando refugio en sustratos esciáfilos durante el día (Angel et al., 2007; Alldredge et al., 2009). Esto podría explicar su mayor abundancia en la zona semioscura, ya que las UAC situadas en la zona semioscura actuarían como un sustrato de mejor calidad que las situadas en las zonas externas. La baja abundancia en ostrácodos en la zona oscura puede estar relacionada con su inaccesibilidad, ya que la estrecha gatera que separa la zona semioscura de la oscura puede actuar como barrera al desplazamiento de estos organismos. Por último, en la zona interna de la cueva es destacable la dominancia del grupo de los gasterópodos. A diferencia de otros grupos, los gasterópodos presentaron cambios mínimos en su abundancia al comparar la zona semioscura con la oscura, mostrando una diferencia de tan solo 21 individuos (Tabla 4). Una elevada diversidad de gasterópodos en el interior de la cueva de Cerro-Gordo ya ha sido puesta de manifiesto por Pino et al., (2020), quien reportó la presencia de 90 especies diferentes de gasterópodos en el sedimento de la zona semioscura y 27 en la zona oscura. Estos hallazgos indican la adaptabilidad y persistencia de los gasterópodos en condiciones de baja iluminación y resaltan su importancia en el ecosistema de las cuevas submarinas. Sin embargo, muchas de las especies identificadas por Pino et al., (2020) no establecen poblaciones estables en el interior de la cueva, sino que los ejemplares encontrados son probablemente especímenes (larvas, juveniles o incluso adultos) introducidos al interior de la cueva desde zonas externas. Este fenómeno ocurre no solo con gasterópodos sino también con una gran cantidad de grupos bentónicos, como esponjas, briozoos, etc. (Navarro-Barranco, 2015; Navarro-Barranco et al., 2015; Pino de la torre et al., 2020; Gerovasileiou & Bianchi, 2021). 4.3 Factor “Depredación” Nuestra hipótesis inicial planteaba que, en las zonas más internas de la cueva, las diferencias en la comunidad epifaunal presente en las estructuras expuestas y protegidas de la depredación sería menor. Esta hipótesis se fundamentaba en 1) una menor abundancia de peces que actúen como depredadores en las zonas internas de la cueva; 2) El uso por parte de estos peces de las cuevas submarinas como zona de refugio y no como área de alimentación (Bussotti & Guidetti, 2009; Bussotti et al., 2015). Al observar los resultados obtenidos en el análisis univariante, observamos como la abundancia del tratamiento control fue significativamente superior a la abundancia obtenida en Desnuda 30 Mačić, V., Ðorđević, N., Petović, S., Malovrazić, N., & Bajković, M. (2018). Typology of marine litter in “Papuča”(Slipper) cave (Montenegro, South Adriatic Sea). Stud. Mar, 31(2), 38-43. Martinetto, P., Iribarne, O., & Palomo, G. (2005). Effect of fish predation on intertidal benthic fauna is modified by crab bioturbation. Journal of experimental marine biology and ecology, 318(1), 71-84. Morri, C., Bianchi, C. N., Degl’Innocenti, F., Diviacco, G., Forti, S., Maccarone, M., ... & Tucci, S. (1994). Gradienti fisico-chimici e ricoprimento biologico nella Grotta Marina di Bergeggi (Mar Ligure). Memorie dell’Istituto Italiano di Speleologia, 6, 85-94. Navarro-Barranco, C., Tierno-de-Figueroa, J. M., Guerra-García, J. M., Sánchez-Tocino, L., & García-Gómez, J. C. (2013). 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