Procesos selectivos en le mimetismo de coleópteros alticinos

UNIVERSIDAD DE SANTIAGO DE COMPOSTELA FACULTAD DE BIOLOGÍA TRABAJO FIN DE GRADO PROCESOS SELECTIVOS EN EL MIMETISMO DE COLEÓPTEROS ALTICINOS Yeray Folgar Cameán Curso académico 2019-2020 TRABAJO FIN DE GRADO – FACULTAD DE BIOLOGÍA 2 ÍNDICE Resumen del trabajo ............................................................................................................................................ 3 Lista de abreviaturas y símbolos ......................................................................................................................... 3 Introducción ......................................................................................................................................................... 4 Objetivos ............................................................................................................................................................. 7 Metodología del trabajo ....................................................................................................................................... 7 Creación de una base de datos ..................................................................................................................... 7 Relación de dependencia entre variables por test de χ2 ............................................................................... 7 Análisis de redes de interacciones ............................................................................................................... 8 Relación entre las características morfológicas de los escarabajos ............................................................. 9 Resultados y discusión ...................................................................................................................................... 10 Resultados .................................................................................................................................................. 10 Discusión ................................................................................................................................................... 13 Conclusiones ..................................................................................................................................................... 17 Bibliografía ........................................................................................................................................................ 18 Este trabajo me ha concedido la oportunidad de entrar en contacto con mi pasión, la investigación. Estoy plenamente agradecido de cada una de las vivencias sucedidas en el camino, desde haber podido asistir y presentar resultados preliminares en el “European Ecological Federation Congress 2019” en Lisboa, hasta la parte más humana del proyecto que mis tutores han proporcionado. PROCESOS SELECTIVOS EN EL MIMETISMO DE COLEÓPTEROS ALTICINOS | Yeray Folgar Cameán 3 RESUMEN DEL TRABAJO Los coleópteros conocidos como flea beetles (Chrysomelidae: Alticini) han desarrollado una recién descubierta estrategia de enmascaramiento. Similitudes de color y tamaño entre el cuerpo de los escarabajos y los agujeros que hacen al alimentarse de las hojas podrían actuar como una defensa frente a depredadores orientados visualmente. Hemos analizado el origen evolutivo de esta característica utilizando la fauna francesa de alticinos (284 especies), preguntándonos si el tipo de tejidos vegetales de las hojas ha contribuido a la selección del color y tamaño de las especies de escarabajos debido a su propensión a sufrir daños de una manera determinada (hipótesis 1) o, alternativamente, si características restrictivas asociadas al escarabajo han delimitado el patrón de daño que este produce maximizando su camuflaje (hipótesis 2). Para ello nos hemos fundamentado en el análisis de redes bipartitas, computando los módulos de red y luego evaluando si los escarabajos dentro de cada módulo compartían una característica común, tono o tamaño corporal, en comparación con modelos nulos. Descubrimos que las interacciones de alimentación de alticinos entre las plantas huésped son altamente modulares. Además, ciertos taxones de plantas interactúan preponderantemente con un subconjunto de especies de escarabajos de morfología corporal específica, por el contrario, la mayoría de los taxones analizados parecen interactuar con especies de escarabajos morfológicamente diferentes. En conclusión, los resultados sugieren que el origen evolutivo de esta forma de camuflaje puede ser parcialmente explicado por ambas hipótesis, siendo en algunos casos las plantas el factor clave y en el resto los propios escarabajos. LISTA DE ABREVIATURAS Y SÍMBOLOS Fratio Estadístico F, refleja el grado de parecido existente entre las medias que se están comparando. H1 Hipótesis 1 (planta dependiente). H2 Hipótesis 2 (planta independiente). M1 Módulo 1 de la red bipartita. Abreviatura extensible al resto de módulos (M1, M2, …, Mn). P Valor p, probabilidad de que un valor estadístico calculado sea posible dada una hipótesis nula cierta. Q Modularidad de Newman. χ2 Estadístico de chi-cuadrado empleado en el test χ2. 𝑧𝑄 Valor de z-score (para la fórmula, véase Metodología del trabajo). TRABAJO FIN DE GRADO – FACULTAD DE BIOLOGÍA 4 INTRODUCCIÓN El mimetismo es una técnica de defensa ampliamente distribuida que reduce el riesgo de que los depredadores detecten a sus presas. Concretamente, el enmascaramiento (masquerading en la literatura científica) es un determinado tipo de camuflaje por el que los organismos se asemejan a objetos inanimados, generalmente no comestibles, que se encuentran en su hábitat. Se asume que los individuos que utilizan esta estrategia defensiva reducen su depredación al ser identificados erróneamente por sus depredadores como objetos no comestibles (Skelhorn et al. 2009, 2010). Para lograr esta estrategia, algunos animales son capaces de modificar y adaptar sus características corporales según el entorno, como las larvas de la mariposa de los abedules (Biston betularia) (Eacock et al. 2019) o la sepia (Buresch et al. 2011). Por otra parte, algunas especies tienden a modificar su entorno con el mismo fin, como es el caso de la araña Cyclosa ginnaga que añade un elemento blanco discoide a su tela para que, cuando esta se posiciona encima, sea confundida con un excremento de pájaro (Liu et al. 2014). No obstante, determinadas especies han desarrollado características corporales o comportamientos persistentes que les permiten ocultarse bajo ciertas circunstancias, lo que se observa en muchas orugas e insectos palo con una morfología similar a ramas o tallos estrechos (Quicke 2017). Este fenómeno también ha sido descrito en los alticinos (Coleoptera, Chrysomelidae, Galerucinae, Alticini), coleópteros que se alimentan de las hojas de sus plantas huésped produciendo agujeros que se asemejan en color y tamaño a sus propios cuerpos. De esta forma, sobre las hojas se encuentran rodeados de agujeros que en una visión plana se parecen al cuerpo del escarabajo, dificultando su identificación por los depredadores (Konstantinov et al. 2018). Los coleópteros alticinos (Alticini) son el grupo taxonómico más diverso de los crisomélidos (Chrysomelidae), con aproximadamente 590 géneros y 9900 especies descritas (Konstantinov 1994, 2016). Estos escarabajos son insectos fitófagos altamente especializados (Biondi et al. 2013) cuyos ejemplares adultos se alimentan principalmente por encima del suelo en varias partes de plantas superiores, incluyendo hojas, tallos no leñosos, raíces y rara vez flores (Konstantinov y Vandenberg 1996). Un patrón común en su alimentación es la realización de agujeros en las hojas, en contraste con otros taxones que se alimentan de los márgenes o de su superficie inferior (Ren et al. 2018). Los agujeros realizados consisten en una mezcla compleja de patrones de alimentación específicos de cada especie, los cuales varían en extensión y coloración, PROCESOS SELECTIVOS EN EL MIMETISMO DE COLEÓPTEROS ALTICINOS | Yeray Folgar Cameán 5 pudiendo ser estos claros u oscuros. Los agujeros tienen tonos claros cuando el escarabajo se alimenta de la hoja raspando la epidermis superior y tan solo una parte del mesófilo, dejando así la matriz poco coloreada. En cambio, los tonos oscuros se obtienen cuando el escarabajo se alimenta realizando agujeros que penetran el total del ancho de las hojas, lo que permite observar el fondo ensombrecido que se encuentra tras ellas (Konstantinov et al. 2018). En cuanto a la extensión del agujero, esta es dependiente del volumen de material vegetal ingerido por el individuo. Los alticinos son presas de aves insectívoras, habiendo sido documentado el vencejo común (Apus apus) alimentándose de Phyllotreta atra (Lack y Owen 1955), P. nemorum (Lack y Owen 1955, Owen 1955), P. nigripes (Campbell 1994), P. vittula (Owen 1955), y Aphthona euphorbiae (Owen 1955), o el avión cazador (Riparia riparia) de P. nigripes (Whitehead 1991). Las aves aparentan ser depredadores más eficientes cuando los escarabajos se encuentran en el suelo y no sobre sus plantas huésped (Lindroth 1971). Esto ha sido tradicionalmente atribuido a un clásico mecanismo anti depredador: su asombrosa habilidad de saltar permitiéndoles desaparecer de repente (Maulik 1929, Chapman 1998, Nadein y Betz 2016). Sin embargo, estudios recientes han señalado la existencia de una estrategia defensiva adicional en estas situaciones. Konstantinov et al. (2018) demostraron una correlación entre el color del cuerpo de los escarabajos y el color del daño que producen al alimentarse, así como entre el tamaño del escarabajo con la extensión del agujero (Fig. 1). En base a ello se ha planteado la hipótesis de que los alticinos han desarrollado un parecido cercano entre las características de su cuerpo y el daño que realizan en las hojas (Konstantinov et al. 2018). En este escenario, el camuflaje funcionaría como una defensa primaria reduciendo el riesgo de ser detectados y/o reconocidos por depredadores orientados visualmente, como aves insectívoras, lo que incrementaría el tiempo de detección y brindaría a los escarabajos la oportunidad de escapar empleando su característica y notablemente rápida capacidad de salto como defensa secundaria (Dimitrova y Merilaita 2009, Xiao y Cuthill 2016, Konstantinov et al. 2018). Se han propuesto dos hipótesis (basadas en dos procesos selectivos alternativos) para explicar el origen evolutivo de la semejanza entre los alticinos y el daño que producen al alimentarse de las hojas. En ambas hipótesis, los depredadores desempeñarían un papel clave en la selección de aquellas combinaciones de apariencia de agujero y cuerpo del escarabajo que maximicen la efectividad del camuflaje. Bajo la hipótesis 1 TRABAJO FIN DE GRADO – FACULTAD DE BIOLOGÍA 6 (planta dependiente), los tejidos foliares de las plantas huésped serían propensos a sufrir daños de una forma particular (i.e. solo daño superficial [agujeros claros] o solo daño profundo [agujeros oscuros]), favoreciendo así la supervivencia de los escarabajos que coinciden visualmente con las características de color y tamaño de los agujeros en las hojas. Si el aspecto de los agujeros está condicionado por las características de la planta, entonces solo los escarabajos con características semejantes a los agujeros que se producen en cada planta se beneficiarían del enmascaramiento. Según esta hipótesis, se espera una asociación entre el taxón de la planta huésped y rasgos morfológicos específicos de los escarabajos (color y tamaño de los escarabajos seleccionados por el tipo de planta). Según la hipótesis 2 (planta independiente), las características propias del escarabajo (color y tamaño) podrían ejercer presiones selectivas sobre su propio patrón de alimentación para maximizar el camuflaje y, por lo tanto, aumentar su fitness y tasa de supervivencia. Según esta hipótesis no se espera ninguna asociación entre los rasgos del coleóptero y el taxón de las plantas debido a que especies de escarabajos con rasgos diferentes (escarabajos claros y oscuros, por ejemplo) podrían alimentarse de la misma planta realizando patrones de alimentación dispares. Figura 1. Enmascaramiento en alticinos. A - escarabajo y agujeros de color claro, concordantes en el tamaño [Longitarsus tabidus en la superficie de una hoja de su planta huésped Verbascum sp. (Scrophulariaceae)]. B - escarabajo y agujeros de color oscuro, parcialmente concordantes en el tamaño [Phyllotreta atra en la superficie de una hoja de su planta huésped Rorippa armoracioides (Brassicaceae)]. Fotos cedidas y tomadas en Rusia, Smolensk Oblast, río Ugrá, por Alexander Konstantinov. PROCESOS SELECTIVOS EN EL MIMETISMO DE COLEÓPTEROS ALTICINOS | Yeray Folgar Cameán 7 OBJETIVOS El objetivo del presente trabajo es el estudio de los posibles mecanismos evolutivos que hayan podido contribuir al desarrollo del enmascaramiento en alticinos. Para ello, se evalúa si las observaciones empíricas en toda una fauna nacional (284 especies de coleópteros alticinos franceses como caso de estudio) concuerdan con las predicciones de la H1 (planta dependiente) o de la H2 (planta independiente). En otras palabras, nuestro objetivo es estudiar si el tipo de tejidos vegetales de las hojas ha seleccionado el color y tamaño de las especies de escarabajos debido a su propensión a sufrir daños de una manera determinada o, alternativamente, si características propias del escarabajo han seleccionado el patrón de daño que este produce. METODOLOGÍA DEL TRABAJO Creación de una base de datos La fauna francesa de alticinos (Coleoptera, Chrysomelidae, Galerucinae, Alticini) ha sido seleccionada como caso de estudio debido a su grado de completitud con respecto al conocimiento taxonómico así como a las interacciones con plantas huésped. Se han recogido datos de Doguet (1994) con un total de 284 especies de coleópteros pertenecientes a 27 géneros, incluyendo su coloración y tamaño corporal, así como sus respectivas plantas huésped (familias y géneros). El color de los escarabajos ha sido clasificado en (i) “claro”, desde tonos amarillentos a marrón claro; y (ii) “oscuro”, incluyendo negro, azul, rojo y verde metálico. Por otra parte, el tamaño de los escarabajos se ha tomado como la media entre los valores máximo y mínimo, clasificándolo en “pequeño” (≤ 2.50 mm), “mediano” (2.50 - 3.75 mm) y “grande” (≥ 3.75 mm). Relación de dependencia entre variables por test de χ2 Para evaluar de forma preliminar si la frecuencia de asociación entre las plantas huésped y rasgos corporales de los escarabajos es o no aleatoria, se aplicó un test de χ2. Se procedió al estudio de la relación de dependencia entre las siguientes parejas de variables cualitativas: familia de plantas huésped y tono de escarabajos asociados, familia de plantas y tamaño de escarabajos, género de plantas y tono de escarabajos, género de plantas y tamaño de escarabajos. Además, dada la alta proporción de plantas huésped asociadas a una sola especie de escarabajo (en adelante, especies únicas, singleton en inglés), los mismos análisis han sido efectuados en un subconjunto sin especies únicas para evitar posibles sesgos estadísticos. Para estos análisis se TRABAJO FIN DE GRADO – FACULTAD DE BIOLOGÍA 8 definen las siguientes hipótesis de estudio: hipótesis nula (H2) - las características corporales de los escarabajos asociados (tono/tamaño) son independientes de la planta huésped seleccionada (familia/género); e hipótesis alternativa (H1) - las características corporales de los escarabajos asociados (tono/tamaño) son dependientes de la planta huésped seleccionada (familia/género). Con un nivel de confianza del 95%, valor P < 0.05, se rechaza la H2 a favor de la H1. Análisis de redes de interacciones En el campo matemático de la teoría de grafos, una red bipartita es un gráfico cuyos elementos se pueden dividir en dos conjuntos separados e independientes. Los nodos o vértices se utilizan para representar los elementos de un sistema de interés, mientras que las aristas representan conexiones entre pares de nodos de conjuntos distintos (Serban 2020). Para evaluar la estructura de interacciones en lo que respecta a la fauna francesa de alticinos, hemos desarrollado redes bipartitas de interacciones plantas huésped vs. escarabajos. Decidimos considerar dos redes diferentes: una atendiendo a las familias de plantas y otra a los géneros, de forma independiente. Por otra parte, el concepto de módulo se emplea para representar cómo los sistemas biológicos se pueden dividir en asociaciones o componentes más pequeños, con interacciones limitadas o controladas entre sí (Serban 2020). Muchas redes se encuentran divididas en dichos módulos, conjuntos de interacciones entre ambos niveles cuyos nodos (individuos) tienen una mayor probabilidad de estar conectados entre sí (interacciones) que con los nodos fuera del conjunto (Newman 2006, Barber 2007). La prevalencia de módulos en una red puede ser cuantificada, siendo la modularidad (Q) una estima, en comparación con un modelo nulo, del grado en que las interacciones tienden a aparecer con mayor probabilidad dentro del módulo que entre ellos. Empleando el paquete “bipartite” (v2.15; Dormann et al. 2009) para R (R Core Team 2019) se calculó la modularidad de Newman de cada una de las redes y esta fue estandarizada en base al z-score (𝑧𝑄=𝑄𝑜𝑏𝑠𝑒𝑟𝑣𝑎𝑑𝑜 − 𝑄 𝑛𝑢𝑙𝑜 𝜎𝑄𝑛𝑢𝑙𝑜 ), cuyos valores superiores a 2 indican modularidad en la red (Dormann y Strauss 2014). Además, para obtener la significancia del valor Q observado, este fue comparado con 100 réplicas de redes de interacciones aleatorias de las mismas características (modelos nulos). Debido a la importante carga computacional de los análisis emitidos, los cuales no pudieron ser finalizados en el marco temporal de 1 mes con un ordenador de mesa, estos fueron enviados al Centro de Supercomputación de Galicia (CESGA). PROCESOS SELECTIVOS EN EL MIMETISMO DE COLEÓPTEROS ALTICINOS | Yeray Folgar Cameán 9 Para evaluar si las plantas huésped dentro de un módulo están asociadas predominantemente a un tono particular o tamaño de cuerpo de los escarabajos, hemos comparado el tono y tamaño de los escarabajos dentro de cada módulo, recogidos como el porcentaje de escarabajos oscuros y la desviación estándar del tamaño corporal, respectivamente, con expectativas de modelos nulos. El porcentaje de escarabajos oscuros en cada módulo fue comparado con 100,000 modelos nulos con el mismo número de especies de escarabajos, pero seleccionados al azar dentro de todo el conjunto de datos. De manera similar, la desviación estándar de los diversos tamaños corporales en cada módulo ha sido comparada con la desviación estándar obtenida en 100,000 modelos nulos generados bajo las mismas condiciones. La significación estadística de la diferencia entre el valor observado y los valores predichos por el modelo nulo fue calculada para cada variable (color y tamaño) y nivel taxonómico (familia y género de plantas). El valor P se calculó como una comparativa entre los valores del modelo nulo (N=100,000) y el observado, considerando estadísticamente significativos valores inferiores a 0.05 o superiores a 0.95 (para tono: P < 0.05 o > 0.95; para tamaño: P < 0.05). Los módulos constituidos por menos de 10 especies fueron excluidos de dicho análisis. Diferencias significativas entre los valores observados y las simulaciones de los modelos nulos respaldarían la hipótesis de que los escarabajos con una determinada característica, color o tamaño corporal, están asociados con determinadas plantas huésped (H1), mientras que la ausencia de diferencias significativas apoyaría una distribución aleatoria de colores y tamaños en las plantas huésped (H2). Relación entre las características morfológicas de los escarabajos Una asociación entre el tono y el tamaño del escarabajo apoyaría la H2 (correlación entre escarabajos grandes y oscuros, y entre escarabajos pequeños y de color claro; véase Discusión). Por lo tanto, se evaluó la relación entre las variables morfológicas estudiadas (tono y tamaño corporal) para comprobar si los alticinos de un tono concreto muestran una tendencia a un tamaño determinado o si, por el contrario, el tamaño del escarabajo es independiente del tono que presenta. Para ello se aplicó el test ANOVA unifactorial (one-way ANOVA, en inglés) empleando el paquete “stats” (v3.6.1; R Core Team 2019) para R (R Core Team 2019). Evaluamos el efecto del factor tono, con dos niveles (claro y oscuro), sobre el tamaño medio del cuerpo como variable respuesta. En este caso un nivel de confianza del 95%, valor P < 0.05, apoyaría la hipótesis de que existen diferencias significativas en el tamaño de los escarabajos según sean claros u oscuros. TRABAJO FIN DE GRADO – FACULTAD DE BIOLOGÍA 16 ineficiente a medida que aumenta el número de agujeros y a medida que el tamaño del agujero se acerca al del cuerpo del escarabajo, siendo el efecto que esperaríamos encontrar en las aves (Ren et al. 2018). Estos resultados deben interpretarse con precaución y cumple tener en cuenta varias limitaciones. El área de distribución de los alticinos es cosmopolita (Konstantinov y Vandenberg 1996) y, sin embargo, se ha utilizado una compilación restringida a la fauna francesa. Por lo tanto, sería interesante extender el conjunto de datos a otras regiones geográficas. Además, incluso en una de las faunas mejor estudiadas, como la francesa, la información sobre las plantas huésped de los escarabajos es incompleta, lo que hace difícil discernir en qué medida los módulos computados están afectados por sesgos geográficos en lugar de asociaciones reales planta/huésped derivadas de presiones selectivas. Asimismo, nuestro estudio ha tenido que realizar algunas simplificaciones metodológicas para poder formalizar los análisis. En relación con el color del cuerpo de los escarabajos, en nuestra base de datos hay numerosas especies de alticinos monocromáticos, pero también se incluyen algunas especies caracterizadas por patrones contrastantes de rayas o manchas, que se han asignado a la categoría claro/oscuro en función del color predominante. Esta simplificación podría introducir alguna incertidumbre en los análisis, porque desconocemos en qué medida estos patrones afectan a la percepción visual de los depredadores. Sin embargo, podemos señalar que esto representa tan solo un 10.2% de nuestras especies de escarabajos, mientras que el 89.8% restante presentan colores monocromáticos. Por tanto, cualquier incertidumbre introducida en los análisis debería tener un efecto pequeño, poco relevante en nuestros resultados. Otro fenómeno que podría influir en los resultados es la presencia de conservación filogenética del nicho ecológico (phylogenetic niche conservatism, en inglés). Este término engloba un tipo de inercia evolutiva que hace que las especies tiendan a retener características ecológicas ancestrales, por lo que especies próximas en la filogenia tienden a mantener nichos ecológicos parecidos (Wiens y Graham 2005). Esto da como resultado que especies que han divergido de una especie ancestral común tienden a ocupar un espacio ecológico común (Harvey y Rambaut 2000). El grado de conservación de nicho es variable en diferentes clados, desde la existencia de una inercia filogenética muy fuerte a una total ausencia de señal filogenética en los nichos ecológicos. En los alticinos, las familias de plantas huésped tienden a estar asociadas de manera preponderante a especies de escarabajos del mismo género, sugiriendo la existencia de cierto grado de PROCESOS SELECTIVOS EN EL MIMETISMO DE COLEÓPTEROS ALTICINOS | Yeray Folgar Cameán 17 conservación filogenética. Por lo tanto, la estrategia de mimetismo por enmascaramiento podría haberse desarrollado en una especie de escarabajo ancestral, divergiendo luego en otras especies que han mantenido la morfología corporal original y la especificidad de plantas huésped, ya que lo contrario disminuiría sus oportunidades de supervivencia. Sin embargo, para analizar el efecto de la conservación filogenética del nicho sería necesario construir un árbol filogenético de todas las especies de alticinos consideradas, lo cual excede las posibilidades de este trabajo. Por tanto, la señal filogenética de los rasgos morfológicos analizados (tono y tamaño) y el nicho ecológico trófico (plantas huésped) en Alticini deberían ser analizados en el futuro. CONCLUSIONES En definitiva, encontramos un apoyo parcial a ambos tipos de restricciones asociadas a plantas (H1) y escarabajos (H2). Conjuntamente habrían contribuido a la aparición del enmascaramiento entre los alticinos, pero no sabemos cómo o con qué preponderancia han sido unos u otros los protagonistas en la delimitación del tipo de daño. Además, es probable que la depredación orientada visualmente sea la fuerza selectiva que ha impulsado la evolución del camuflaje favoreciendo la supervivencia de aquellos escarabajos con agujeros de alimentación coincidentes con su morfología. - La hipótesis 1 (planta dependiente) recibe apoyo por la existencia de módulos en la red trófica con distribuciones de tono y/o tamaño de los escarabajos diferentes de las esperadas al azar. Esto implica una asociación de determinados colores y tamaños con determinadas plantas huésped, cuya evidencia sugiere que lo hallado en estudios previos no son casos aislados sino que son fenómenos relativamente frecuentes. Estos estudios habrían demostrado que diferentes especies de plantas pueden determinar patrones de daño dispares realizados por un mismo herbívoro. - La hipótesis 2 (planta independiente) recibe apoyo por la existencia de módulos en los que la distribución de tono y/o tamaño de los escarabajos no difiere de la que esperaríamos por azar. Esto sugiere que son características de los escarabajos las que determinan su propio patrón de alimentación, de manera independiente a la planta de la que se alimentan. Esta evidencia también apoya lo encontrado en otros estudios previos, que proponen al tamaño del escarabajo, la movilidad cabeza-protórax y el volumen del sistema digestivo como determinantes del tipo daño realizado. TRABAJO FIN DE GRADO – FACULTAD DE BIOLOGÍA 18 BIBLIOGRAFÍA Barber M. J. (2007). Modularity and community detection in bipartite networks. Physical Review E, 76(6): 066102. Biondi M., Urbani F. y D'Alessandro P. (2013). Endemism patterns in the Italian leaf beetle fauna (Coleoptera, Chrysomelidae). ZooKeys, 332: 177-205. Bodnaryk R. P. (1992a). Distinctive leaf feeding patterns on oilseed rapes and related Brassicaceae by flea beetles, Phyllotreta cruciferae (Goeze) (Coleoptera: Chrysomelidae). Canadian Journal of Plant Science, 72(2): 575-581. Bodnaryk R. P. (1992b). Leaf epicuticular wax, an antixenotic factor in Brassicaceae that affects the rate and pattern of feeding of flea beetles, Phyllotreta cruciferae (Goeze). Canadian journal of plant science, 72(4): 1295-1303. Buresch K. C., Mäthge L. M., Allen J. J., Bennice C., Smith N., Schram J., ... y Hanlon R. T. (2011). The use of background matching vs. masquerade for camouflage in cuttlefish Sepia officinalis. Vision research, 51(23-24): 2362-2368. Campbell J. M. (1994). An atlas of Oxfordshire Coleoptera, Chrysomelidae. Oxfordshire Museum, Woodstock (England). Chapman R. (1998). The insects: structure and function. Cambridge University Press, Cambridge (England). Dimitrova M. y Merilaita S. (2009). Prey concealment: visual background complexity and prey contrast distribution. Behavioral Ecology, 21(1): 176-181. Doguet S. (1994). Coleopteres Chrysomelidae Vol. 2, Alticinae. Faune de France, 80. Federation Francaise des Societes de Sciences Naturelles, Paris (France). Dormann C. F., Frund J., Bluthgen N. y Gruber B. (2009). Indices, graphs and null models: Analyzing bipartite ecological networks. The Open Ecology Journal, 2: 7-24. Dormann C. F. y Strauss R. (2014). A method for detecting modules in quantitative bipartite networks. Methods in Ecology and Evolution, 5(1): 90-98. PROCESOS SELECTIVOS EN EL MIMETISMO DE COLEÓPTEROS ALTICINOS | Yeray Folgar Cameán 19 Eacock A., Rowland H. M., van’t Hof A. E., Yung C. J., Edmonds N. y Saccheri I. J. (2019). Adaptive colour change and background choice behaviour in peppered moth caterpillars is mediated by extraocular photoreception. Communications Biology, 2(1): 1-8. Harvey P. H. y Rambaut A. (2000). Comparative analyses for adaptive radiations. Philosophical Transactions of the Royal Society of London. Series B: Biological Sciences, 355(1403): 1599-1605. Konstantinov A. S. (1994). Comparative morphology and some evolutionary trends in flea beetles (Alticinae). Ed.: P. H. Jolivet, M. L. Cox, E. Petitpierre. En: Novel Aspects of the Biology of Chrysomelidae. Springer, Dordrecht (Netherlands). Konstantinov A. S. (2016). Possible living fossil in Bolivia: a new genus of flea beetles with modified hind legs (Coleoptera, Chrysomelidae, Galerucinae, Alticini). Zookeys, 592: 103-120. Konstantinov A. S. y Vandenberg N. J. (1996). Handbook of Palearctic flea beetles (Coleoptera: Chrysomelidae: Alticinae). Contributions on Entomology, International, 1(3): 235-439. Konstantinov A. S., Prathapan K. D. y Vencl F. V. (2018). Hiding in plain sight: leaf beetles (Chrysomelidae: Galerucinae) use feeding damage as a masquerade decoy. Biological Journal of the Linnean Society, 123(2): 311-320. Lack D. y Owen D. F. (1955). The food of the swift. Journal of Animal Ecology, 24: 120-136. Lindroth C. H. (1971). Disappearance as a protective factor. Insect Systematics & Evolution, 2(1): 41-i. Liu M. H., Blamires S. J., Liao C. P. y Tso I. M. (2014). Evidence of bird dropping masquerading by a spider to avoid predators. Scientific Reports, 4: 5058. Maulik S. (1929). On the structure of the hind femur in halticine beetles. Proceedings of the Zoological Society of London, 99(2): 305-308. Nadein K. y Betz O. (2016). Jumping mechanisms and performance in beetles. I. Flea beetles (Coleoptera: Chrysomelidae: Alticini). Journal of Experimental Biology, 219(13): 2015-2027. Newman M. E. (2006). Modularity and community structure in networks. Proceedings of the national academy of sciences, 103(23): 8577-8582. TRABAJO FIN DE GRADO – FACULTAD DE BIOLOGÍA 20 Owen D. F. (1955). Coleoptera taken by swifts (Apus apus L.). Journal of the Society for British Entomology, 5: 105-109. Prathapan K. D., Konstantinov A. S., Shameem K. M. y Balan A. P. (2013). First record of leaf-hole shelters used and modified by leaf beetles (Coleoptera, Chrysomelidae), with descriptions of two new Orthaltica Crotch species from southern India. ZooKeys, 336: 47. Quicke D. L. (2017). Mimicry, crypsis, masquerade and other adaptive resemblances. John Wiley & Sons, West Sussex (England). R Core Team (2019). R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing. Vienna, Austria: R Foundation for Statistical Computing. Ren J., de Gunten N., Konstantinov A. S., Vencl F. V., Ge S. y Hu D. L. (2018). Chewing Holes for Camouflage. Zoological science, 35(3): 199-208. Serban M. (2020). Exploring modularity in biological networks. Philosophical Transactions of the Royal Society B, 375(1796): 20190316. Skelhorn J., Rowland H. M. y Ruxton G. D. (2009). The evolution and ecology of masquerade. Biological Journal of the Linnean Society, 99(1): 1-8. Skelhorn J., Rowland H. M., Speed M. P. y Ruxton G. D. (2010). Masquerade: camouflage without crypsis. Science, 327(5961): 51-51. Whitehead P. F. (1991). Observations on Coleoptera in the diet of two bird species in Worcestershire. The Entomologist’s Record and Journal of Variation, 103: 81-82. Wiens J. J. y Graham C. H. (2005). Niche conservatism: integrating evolution, ecology, and conservation biology. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 36: 519-539. Xiao F. y Cuthill I. C. (2016). Background complexity and the detectability of camouflaged targets by birds and humans. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 283(1838): 20161527. Fotografías de la portada: Psylliodes affinis (izquierda) y Aphthona euphorbiae (derecha), Udo Schmidt. Licencia de distribución Attribution-ShareAlike 2.0 Generic (CC BY-SA 2.0) de Creative Commons.