Efectos del incremento en la temperatura y disminución de la precipitación en el rendimiento y éxito invasor de la especie invasora Carpobrotus edulis L.

Facultad de Biología “Efectos del incremento en la temperatura y disminución de la precipitación en el rendimiento y éxito invasor de la especie invasora Carpobrotus edulis L.” Grado en Biología Lucía Martín Cacheda Curso 2016-2017 2 RESUMEN Diferentes modelos de cambio global sugieren que muchos ecosistemas experimentarán un incremento de la temperatura y una reducción de la precipitación, que podrían beneficiar a algunas especies invasoras. Nuestros objetivos han consistido en analizar si estos cambios producen algún tipo de respuesta en la especie C.edulis, y si existen diferencias evolutivas entre poblaciones de C.edulis pertenecientes a la región invadida y las pertenecientes a la región nativa. Para ello analizamos el rendimiento fotosintético de las distintas poblaciones mediante reflectancia espectral, así como su crecimiento en términos de biomasa. Las rápidas respuestas evolutivas observadas en nuestros análisis pueden ayudar a que esta especie prospere bajo escenarios de temperatura incrementada y precipitación reducida. Además, los resultados obtenidos apoyan la existencia de diferencias evolutivas entre los individuos de las dos regiones. INTRODUCCIÓN Uno de los grandes retos del siglo XXI es entender el impacto biológico causado por el cambio climático (de Faria et al., 2015). Durante el Antropoceno la temperatura global de la superficie de la Tierra se ha incrementado en un promedio de 1,0-0,74ºC, alcanzando en las áreas más septentrionales, como ocurre en la Península Ibérica, valores de 1,2-1,5ºC (Karl et al., 2006). Asimismo, el incremento de temperatura en los últimos 100 años ha sido aproximadamente de 0.6ºC (Walther et al., 2002). Según las proyecciones del IPCC se prevé que para finales del siglo XXI la temperatura global en superficie aumente entre 1,5-2ºC (IPCC, 2014). Cada vez hay más evidencias de que el calentamiento global ha permitido a las plantas invasoras expandirse a regiones donde previamente no eran capaces de sobrevivir y reproducirse. Las especies invasoras, según la definición de Richardson et al., (2000), son aquellas que han sido introducidas fuera de su área natural de distribución por la acción accidental o intencionada del hombre y que alcanzan una tasa de crecimiento exponencial ocupando grandes áreas. Con el calentamiento global, las especies invasoras originarias de regiones cálidas podrán establecer un mayor número de poblaciones y de mayor extensión, 3 expandiéndose hacia nuevos territorios (Walther et al., 2009). Tanto el cambio climático como las invasiones biológicas son procesos clave que afectan de forma directa a los ecosistemas y a su biodiversidad (Schröter et al., 2005). En un escenario de temperatura incrementada las especies nativas pueden verse peor adaptadas al medio ambiente local, mientras que las recién llegadas podrían estar mejor adaptadas y, por tanto, ser más competitivas bajo las nuevas condiciones (Walther et al., 2009). El establecimiento y proliferación de especies invasoras puede modificar la estabilidad y funcionalidad de las comunidades locales y desplazar a las especies nativas, con la consiguiente pérdida de biodiversidad (Mack et al., 2000). En casos extremos, las invasiones dirigidas por el clima podrían conducir a ecosistemas completamente transformados, donde las especies invasoras dominan la función o la riqueza, o ambas cosas (Mack et al., 2000). Varios estudios han demostrado que un buen número de especies invasoras se ven beneficiadas por los efectos derivados del cambio climático, como la disminución de precipitación, el aumento del nivel de CO2 atmosférico o los cambios en los nutrientes del suelo (de Faria et al., 2015; Nguyen et al., 2016). Sorprendentemente, estudios recientes sugieren que las especies invasoras pueden mostrar rápidos cambios evolutivos tras cortos períodos bajo nuevas condiciones ambientales (Nguyen et al., 2016; Roiloa et al., 2016). Por ejemplo, Nguyen et al., (2016) estudian las respuestas evolutivas de dos especies anuales invasoras de gramíneas a variaciones en la precipitación y el nitrógeno del suelo a lo largo de cinco años. Sus resultados muestran cambios evolutivos más rápidos en respuesta a la alteración en la disponibilidad de agua, pero no a los cambios en el nitrógeno disponible. En esta línea, la plasticidad fenotípica podría representar otra alternativa para las plantas invasoras en el proceso de adaptación a nuevos ambientes. La evolución de la plasticidad puede ser crítica para la persistencia de las poblaciones de plantas en escenarios complejos donde interactúan diferentes factores de cambio global (Matesanz et al., 2010). 4 OBJETIVOS El principal objetivo de este trabajo es averiguar cómo afectarán las condiciones climáticas predichas para nuestra región, con incremento en la temperatura y descenso en la precipitación, a las poblaciones de la invasora Carpobrotus edulis, en orden a predecir su impacto en nuestras comunidades en un futuro cercano. Con este fin, analizaremos características fisiológicas y de crecimiento en individuos de C. edulis procedentes de distintas poblaciones, unas de la región nativa (Sudáfrica) y otras de la región invadida (Península Ibérica). Esto nos permitirá abordar un segundo objetivo, averiguar si los individuos de la región invadida han empezado a diferir evolutivamente de los de la región nativa. Según lo dicho anteriormente, cabría esperar que los individuos de las poblaciones procedentes de la región invadida presentasen una diferenciación evolutiva con respecto a los de la región nativa, desarrollada durante el proceso de invasión. MATERIAL Y MÉTODOS Especie de estudio Carpobrotus edulis (L.) N.E. Br. (comúnmente conocida como “uña de gato”), es una especie perenne y suculenta, perteneciente a la familia Aizoaceae. Nativa de la Región del Cabo, en Sudáfrica, se ha convertido en una planta con un fuerte carácter invasor, encontrándose ampliamente extendida en todos los sistemas costeros de las zonas de clima mediterráneo de todo el mundo (Vilà et al., 2008). C. edulis tiene hojas en forma de triángulo equilátero en sección transversal (aprox. a unos 3 cm del ápice) y sus flores son de color amarillo, volviéndose rosa pálido en la madurez (Wisura & Glen, 1993). Así mismo, es una planta clonal y estolonífera que muestra un crecimiento radial por la producción de numerosos módulos o rametos (Traveset et al., 2008). Cabe destacar su metabolismo facultativo C3-CAM (Treichel & Bauer 1974, von Willert et al., 1977). CAM es una vía fotosintética especializada de fijación de CO2 que mejora el uso 5 eficiente de agua. Esta característica es importante para comprender como C. edulis responde a factores ambientales como luz, agua y temperatura. Área de estudio y diseño experimental El estudio se llevó a cabo en el Parque Nacional de las “Illas Atlánticas”, en una zona localizada en el noroeste de la Isla de Sálvora (42º28´34´´N-9º0´94´´O). El clima del área es de tipo templado oceánico submediterráneo, con una precipitación media anual de 1244mm (Vilas et al., 2015). El lugar de asentamiento del experimento coincide con una zona de dunas fijas con vegetación herbácea, dunas grises (EU. Hábitat 2130). En esta zona delimitamos una parcela de 252m2 (21 m largo x 12 m ancho), cercada para evitar el acceso de grandes herbívoros (conejos, ciervos y caballos). Dentro de esta, delimitamos 32 subparcelas de 1.44 m2 (1.2 x 1.2 m), separadas entre sí 1.5 m. En el experimento se establecieron tres factores, cada uno de ellos con dos niveles: origen (área nativa vs. área invasora), temperatura (temperatura control vs. temperatura incrementada) y precipitación (precipitación control vs. precipitación reducida). Las 32 subparcelas fueron secuencialmente asignadas para representar uno de los siguientes tratamientos climáticos: clima no modificado, incremento de temperatura, disminución de precipitación, y temperatura incrementada con disminución de precipitación. Con este objetivo, instalamos en ocho subparcelas cámaras abiertas, como las que se usan habitualmente en experimentos sobre calentamiento global (Maestre et al., 2013). Las cámaras se diseñaron con forma hexagonal, con lados inclinados de 40 cm x 50 cm x 70 cm, delimitando un área en el suelo de la subparcela de 1.27 m2. Estas contaban con una abertura superior para permitir la entrada de aire y lluvia, además el borde inferior de las cámaras se elevó ~5 cm sobre el suelo para permitir una ventilación adecuada y evitar temperaturas excesivas. Las láminas usadas para construir las cámaras hexagonales eran de metacrilato, material que no altera las características del espectro de luz (transmite aprox. 92% de luz visible, tiene una reflexión de la radiación entrante del 4%, y transmite aprox. el 85% de la energía entrante (información proporcionada 6 por el fabricante; Suministros Hortícolas Bacelo, S. L., Tomiño, España)). Estas cámaras fueron diseñadas para incrementar la temperatura natural aproximadamente 2.5 °C, un escenario realista de cambio climático para nuestro territorio, de acuerdo con las predicciones del modelo regional PROMES (Castro et al., 1993). Para alcanzar la reducción de precipitación predicha para nuestro territorio debido al incremento en la intensidad y frecuencia de sequías, establecimos colectores de precipitación en ocho subparcelas. Estos colectores, basados en el diseño de Yahdjian & Sala (2002) y Maestre et al., (2013), consistieron en tres canalones de metacrilato en forma de V con una inclinación de 30º (sin filtro UV), sostenidos por una estructura metálica con una altura media de 1 m. La proyección vertical de los colectores cubría un área de 2.55 m2 (1,5 m x 1,7 m), lo que representaba aproximadamente un 37% de la superficie de la subparcela, reduciendo en el mismo porcentaje la cantidad total de lluvia que llega a la superficie del suelo. El agua recogida por los colectores fue canalizada a través de mangueras flexibles de silicona a bidones plásticos de almacenamiento para cuantificaciones periódicas. Para examinar el efecto combinado de temperatura incrementada y disminución de precipitación, instalamos en cada una de las ocho subparcelas una cámara de temperatura debajo de un colector de precipitación. Finalmente, las ocho subparcelas restantes se dejaron para representar los efectos de las condiciones climáticas actuales. Para asegurar que las plantas crecían en el mismo área en todos los tratamientos, delimitamos un área hexagonal de 1.27 m2 en el centro de las subparcelas asignadas al clima no modificado y a los tratamientos de disminución de precipitación. El material vegetal experimental se obtuvo de ocho poblaciones, cuatro del área nativa (Región del Cabo, Sudáfrica) y cuatro del área invadida (Península Ibérica, Sur de Europa). Las localizaciones de las poblaciones de la Península Ibérica fueron: Viveiro (43º 39´N, 7º 34´W), Caminha (41º 51´N, 8º 51´W), Castelo do Neiva (41º 37´N, 8º 48´W) y Quiaios (40º 13´N, 8º 53´W). Las localizaciones de las poblaciones traídas de Sudáfrica fueron: Fish Hoek (34º 07´S, 18º 25´E), Cape of Good Hope (34º 20´S, 18º 27´E), Kleinmond (34º 20´S, 19º 02´E) y Hawston (34º 23´S, 19º 07´E). Las plantas se mantuvieron en un invernadero climatizado durante un mes en la Universidad de Santiago de Compostela (agosto de 2015) antes del 7 comienzo del experimento, para asegurar que éstas produjeran raíz suficiente para su establecimiento efectivo en el área de estudio. En septiembre de 2015, tras retirar la vegetación natural de las 32 subparcelas, establecimos tres rametos apicales de C.edulis en cada uno de los cuatro cuadrantes en los que se dividió cada subparcela, N=128 individuos. Asignamos aleatoriamente a cada subparcela dos rametos de una población del área nativa y dos de una población del área invadida. Debido a la mortalidad y diferente nivel de daño por predación, causado por roedores y Pulvinariella mesembryanthemi, el número de rametos considerados en el análisis se redujo a aquellos 48 que se mantuvieron sanos hasta el final del experimento. Se monitorizaron temperatura y humedad relativa de atmósfera y suelo, usando sensores conectados a un registrador de datos continuo. Medidas 1. Reflectancia espectral: La reflectancia espectral es una técnica rápida y no invasiva que mide la luz reflejada por la hoja, y que permite deducir propiedades funcionales importantes como la composición pigmentaria, la fenología y el estrés general o la eficiencia fotosintética (Gamon & Surfus, 1999; Filella et al., 2004). Se registraron ocho medidas a lo largo del año, lo que nos permitió integrar el efecto del tiempo en nuestros tratamientos. Las medidas se tomaron en el centro de hojas bien desarrolladas del segundo rameto más apical, usando un espectroradiómetro portátil (UniSpec Spectral Analysis system, PP Systems, Haverhill, Massachusetts, USA). Los espectros de reflectancia foliar se registraron en el rango comprendido entre 306 y 1135 nm. Con los datos obtenidos se calcularon distintos índices, en todos ellos Rx representa la reflectancia a x nm: el índice de reflectancia fotoquímica (PRI531), se calcula como (R531 - R570) / (R570 + R531) (Gamon et al., 1992; Peñuelas et al., 1995), directamente correlacionado con la eficiencia en el uso de la radiación (RUE; mol CO2 mol-1 fotones) y la tasa fotosintética, e indirectamente con la disipación del exceso de radiación en forma de calor (Gamon et al., 1992; Peñuelas et al., 1995). El índice normalizado de vegetación (NDVI900), calculado como: NDVI900= (R900R680)/(R900+R680), se ha relacionado con el verdor o vigor general de la vegetación debido a 8 su correlación con el contenido clorofílico de la hoja, el nitrógeno foliar, y el contenido de fósforo y potasio (Gamon et al., 1995; Peñuelas & Inoue, 1999). El índice hídrico (WI900), calculado como WI900 =R900/R970, está correlacionado con el contenido relativo de agua (Peñuelas & Inoue, 1999). El índice de contenido clorofílico (CHL550) calculado como R750/R550, se ha relacionado con el contenido de clorofila de la hoja (Lichtenthaler et al., 1996). El índice pigmentario independiente de la estructura (SIPI), se obtiene a partir de la expresión SIPI= (R800-R445)/(R800-R680), proporciona una estimación de la ratio carotenoides/clorofila a (Peñuelas & Fillela, 1998). Finalmente, el índice de clorosis (YI) calculado como Y= -10(R580-2R624+R668)/442, aporta información sobre el grado de clorosis en plantas sometidas a estrés (Adams et al., 1999). 2. Parámetros de crecimiento: Determinación de biomasas Para la evaluación de los efectos de los distintos tratamientos sobre el crecimiento de las plantas, se determinó la biomasa total y su distribución a parte aérea y subterránea. Tras secar el material vegetal (hasta alcanzar un peso constante) en una estufa a 60ºC, se procedió al pesado en una balanza de 0,0001 g de precisión (Mettler AJ100, Mettler-Toledo, Greifensee, Switzerland). Además se calculó: la tasa relativa de crecimiento (RGR) con el peso total, definida como la ganancia de biomasa por unidad de biomasa y tiempo (Villar et al., 2004), como RGR = [Ln (peso t2) – Ln (peso t1)] / (t2 –t1), siendo t1el tiempo inicial y t2 el tiempo final; y la biomasa proporcional destinada a raíces mediante el índice RSR = biomasa raíces / biomasa aérea. Análisis estadístico Previamente al análisis estadístico, se verificaron los requisitos de normalidad y homogeneidad. Para satisfacer los requerimientos exigidos por el análisis de varianza se utilizó la transformación logarítmica en base diez para los parámetros de biomasa RGR y RSR. Para analizar los parámetros de biomasa RGR y RSR se llevó a cabo un análisis de varianza ANOVA con tres factores fijos; región, temperatura y precipitación. Para los parámetros de reflectancia (PR531, NDVI900, WI900, CHL550, SIPI y YI) se realizó un análisis de varianza de medidas repetidas (MANOVAR) considerando región, temperatura y tiempo como 9 factores “entre-sujetos” y el efecto del tiempo como factor “intra-sujetos”. Los análisis se efectuaron mediante el paquete estadístico IBM SPSS Statistics v.19 y el nivel de significación establecido fue P ≤ 0.05. RESULTADOS Y DISCUSIÓN: Biomasa La proporción de biomasa radicular (RSR) disminuyó significativamente en los individuos de la región invadida en comparación a los de la nativa, o lo que es lo mismo, los ejemplares de la región invadida presentaron una mayor proporción de biomasa foliar (Fig.1.a y Tabla 1). Estas diferencias en los patrones de distribución de biomasa, sugieren la existencia de cambios evolutivos entre las poblaciones de la región nativa e invadida, lo que es consistente con nuestra hipótesis. Por otro lado, un incremento de la temperatura dio lugar a una mayor tasa relativa de crecimiento (RGR), independientemente de región de procedencia de las plantas (Fig.1.b y Tabla 1), lo que sugiere que esta especie podría verse beneficiada como consecuencia del calentamiento climático en marcha. En esta línea se han realizado varios estudios (de Faria et al., 2015; Nguyen et al., 2016) cuyos resultados mostraron que distintas especies invasoras se verían favorecidas por los efectos del cambio climático. Esta rápida adaptación de C. edulis al incremento de temperatura podría deberse a su metabolismo facultativo C3-CAM. En esta línea, el estudio de Fenollosa et al., (2017) relaciona la capacidad de cambiar el metabolismo de C3 a CAM (método de resistencia a sequía) con una mayor persistencia de las plantas bajo ciertas condiciones ambientales desfavorables. 0.00 0.02 0.04 0.06 0.08 Región nativa Región invadida RSR a) 0.00 1.00 2.00 3.00 4.00 5.00 Temp control Temp incrementada RGR b) Fig. 1. Representación de los valores medios (± error estándar) de los índices de biomasa, (a) RSR (biomasa radicular/biomasa aérea), para las plantas de la región nativa e invadida, y (b) RGR (Tasa Relativa de Crecimiento), para las plantas bajo tratamiento de temperatura control y de temperatura incrementada. 16 CONCLUSIÓN: Podemos concluir que los resultados presentados en nuestro estudio, indican que, efectivamente, existe una diferenciación evolutiva entre los genotipos de la región nativa y de la invadida ya que han presentado diferencias en los parámetros de biomasa y reflectancia en respuesta a las condiciones experimentales. Además, un incremento de aproximadamente 2.5ºC en la temperatura, así como una reducción del 37% en la precipitación, resultarían beneficiosos para la especie Carpobrotus edulis. La protección cruzada y la plasticidad fenotípica son dos características que le podrían proporcionar a esta especia una ventaja ante los efectos derivados de un futuro cambio climático. 0.32 0.34 0.36 0.38 0.40 0.42 0.44 Precip control Precip reducida NDVI900 Temp Control Temp incrementada a) 0.94 0.95 0.96 0.97 0.98 0.99 1.00 Precip control Precip reducida WI900 Temp Control Temp incrementada b) 1.40 1.42 1.44 1.46 1.48 1.50 1.52 1.54 1.56 1.58 1.60 Precip control Precip reducida CHL550 Temp Control Temp incrementada c) Figura 5. Representación de los valores medios (± error estándar) de los parámetros de reflectancia espectral; a) índice normalizado de vegetación, NDVI900, b) índice hídrico, WI900 y c) índice de contenido clorofílico, CHL550, para los tratamientos combinados de precipitación y temperatura 17 BIBLIOGRAFÍA: Adams, M.L., Philpot, W. D., & Norvell, W. A. (1999). Yellowness index: An application of spectral second derivatives to estimate chlorosis of leaves in stressed vegetation. International Journal of Remote Sensing, 20(18), 3663-3675. Castro, M., Fernandez, C. & Gaertner, M.A. (1993). Description of a mesoscale atmospheric numerical model. Mathematics, Climate and Environment, 27, 230-253. D'Antonio, C. M., & Mahall, B.E. (1991). Root profiles and competition between the invasive, exotic perennial, Carpobrotus edulis, and 2 native shrub species in California coastal scrub. American Journal of Botany, 78(7), 885-94. de Faria, A.P., Fernandes, G.W. & França, M.G.C. (2015). Physiological approaches to determine the impact of climate changes on invasive African grasses in the savanna ecoregion of Brazil. Environmental Earth Sciences, 74(4), 3077-3088. Fenollosa, E., Munné-Bosch, S. & Pintó-Marijuan, M. (2017). Contrasting phenotypic plasticity in the photoprotective strategies of the invasive species Carpobrotus edulis and the coexisting native species Crithmum maritimum. Physiologia Plantarum, 160(2), 185200. Filella, I., Peñuelas, J., Llorens, L. & Estiarte, M. (2004). Reflectance assessment of seasonal and annual changes in biomass and CO2 uptake of a Mediterranean shrubland submitted to experimental warming and drought. Remote Sensing of Environment, 90(3), 308-318. Gamon, J.A., Field, C.B., Goulden, M.L., Griffin, K.L., Hartley, A.E., Joel, G., Peñuelas, J. & Valentini, R. (1995). Relationships Between NDVI, Canopy Structure, and Photosynthesis in Three Californian Vegetation Types. Ecological Applications, 5(1), 28-41. Gamon, J.A., Peñuelas, J. & Field C.B. (1992). A narrow wave band spectral index that tracks diurnal changes in photosynthetic efficiency. Remote Sensing of Environment, 41(1), 35-44. Gamon, J.A. & Surfus, J.S. (1999). Assessing leaf pigment content and activity with a reflectometer. New Phytologist, 143(1), 105-117. 18 Karl, T.R., Hasso, S.J., Miller, Ch.D. & Murray, W.L. (2006).Temperature Trends in the Lower Atmosphere: Steps for Understanding and Reconciling Differences. A Report by the Climate Change Science Program and the Subcommittee on Global Change Research, Washington, DC. Larcher, W. (1995). Physiological Plant Ecology: Ecophysiology and Stress Physiology of Functional Groups. Springer-Verlag. Lichtenthaler, H.K., Gitelson, A. & Lang, M. (1996). Non-Destructive Determination of Chlorophyll Content of Leaves of a Green and an Aurea Mutant of Tobacco by Reflectance Measurements. Journal of Plant Physiology, 148(3-4), 483-493. Mack, R.N., Simberloff, D., Lonsdale, W.M., Evans, H., Clout, M. & Bazzaz, F.A. (2000). Biotic invasions: causes, epidemiology, global consequences, and control. Ecological Applications, 10, 689-710. Maestre, F. T., Escolar, C., Guevara, M. L., Quero, J. L., Lázaro, R., Delgado‐Baquerizo, M. & Gallardo, A. (2013). Changes in biocrust cover drive carbon cycle responses to climate change in drylands. Global change biology, 19(12), 3835-3847. Matesanz, S., Gianoli, E. & Valladares, F. (2010). Global change and the evolution of phenotypic plasticity in plants. Annals of the New York Academy of Sciences, 1206(1), 35-55. Matías, L., Castro, J. & Zamora, R. (2011) Soil-nutrient availability under a global-change scenario in a Mediterranean mountain ecosystem. Global Change Biology, 17(4), 164657. Nguyen, M.A., Ortega, A.E., Nguyen, K.Q., Kimball, S., Goulden, M.L & Funk, J.L. (2016). Evolutionary responses of invasive grass species to variation in precipitation and soil nitrogen. Journal of Ecology, 104(4), 979-986. Pachauri, R. K., Meyer, L., Plattner, G. K. & Stocker, T. (2015). IPCC, 2014: Climate Change 2014: Synthesis Report. Contribution of Working Groups I, II and III to the Fifth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change. IPCC. 19 Peñuelas, J. & Filella, I. (1998). Visible and near-infrared reflectance techniques for diagnosing plant physiological status. Trends in Plant Science, 3(4), 151-156. Peñuelas, J., Fillela, I. & Gamon, J.A. (1995). Assessment of photosynthetic radiation-use efficiency with spectral reflectance. New Phytologist, 131(3), 291-296. Peñuelas, J., & Inoue, Y. (1999). Reflectance indices indicative of changes in water and pigment content of peanut and wheat leaves. Photosynthetica, 36(3), 355-360. Richardson, D.M., Pyšek, P., Rejmánek, M., Barbour, M.G., Panetta, D.F. & West, C.J. (2000). Naturalization and invasion of alien plants concepts and definitions. Diversity and Distributions, 6(2), 93-107. Roiloa, S.R., Retuerto, R., Campoy, J. G., Novoa, A. & Barreiro, R. (2016). Division of Labor Brings Greater Benefits to Clones of Carpobrotus edulis in the Non-native Range: Evidence for Rapid Adaptive Evolution. Frontiers in Plant Science, 7, 349, doi: 10.3389/fpls.2016.00349. Schröter, D., Cramer, W., Leemans, R., Prentice, I. C., Araújo, M.B., Arnell, N.W., Bondeau, A., et al. (2005) Ecosystem service supply and vulnerability to global change in Europe. Science, 310(5752), 1333-1337. Traveset, A., Moragues, E. & Valladares, F. (2008). Spreading of the invasive Carpobrotus aff. acinaciformis in Mediterranean ecosystems: The advantage of performing in different light environments. Applied Vegetation Science, 11(1), 45-54. Treichel, S., & Bauer, P. (1974). Different NaCl-dependence of circadian CO2-gas-exchange of some halophil growing coastal plants. Oecologia, 17(1), 87-95. Vilà, M., Siamantziouras, A.S.D., Brundu, G., Camarda, I., Lambdon, P., Médail, F., Moragues, E., et al. (2008). Widespread resistance of Mediterranean island ecosystems to the establishment of three alien species. Diversity and Distributions, 14(5), 839-851. Vilas, P.A., Gamallo, B., Framil, J., Bouzas, J.A., Sanz, K., Lois, M., Toubes, P. M. & González, V. (2015). Guía de visita. Parque Nacional Marítimo-Terrestre de las Islas Atlánticas de Galicia.O.A.Parques Nacionales.Madrid. 20 Villar, R., Ruiz-Robleto, J., Quero, J. L., Poorter, H., Valladares, F., & Marañón, T. (2004). Tasas de crecimiento en especies leñosas: aspectos funcionales e implicaciones ecológicas. Ecología del bosque mediterráneo en un mundo cambiante, 191-227. Von Willert, D.J., Thomas, D.A., Lobin, W. & Curdts, E. (1977). Ecophysiologic investigations in the family Mesembryanthemaceae: occurrence of CAM and ion content. Oecologia, 29(1), 67-76. Walther, G.R., Post, E., Convey, P., Menzel, A., Parmesank, C., Beebee, T.J.C., Fromentin, J.M., et al. (2002). Ecological responses to recent climate change. Nature, 416(6879), 389-395. Walther, G.R., Roques, A., Hulme, P.E., Sykes, M.T., Pyšek, P., Kühn, I., Zobel, M., et al. (2009). Alien species in a warmer world: risks and opportunities. Trends in Ecology & Evolution, 24(12), 686-693. Wisura, W. & Glen, H.F. (1993). The South African species of Carpobrotus (Mesembryanthema-Aizoaceae). Contributions from the Bolus Herbarium, 15(7), 76107. Yahdjian, L. & Sala, O.E. (2002) A rainout shelter design for intercepting different amounts of rainfall. Oecologia, 133, 95.